Bromeliaceae, Bromelioideae - Instituto de Pesquisas Jardim

Transcrição

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
ESCOLA NACIONAL DE BOTÂNICA TROPICAL
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
Estudos anatômicos e filogenéticos em
Bromelia L. (Bromeliaceae, Bromelioideae)
RAQUEL FERNANDES MONTEIRO
Rio de Janeiro
2009
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
ESCOLA NACIONAL DE BOTÂNICA TROPICAL
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
Estudos anatômicos e filogenéticos em Bromelia L.
(Bromeliaceae, Bromelioideae)
RAQUEL FERNANDES MONTEIRO
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-graduação em Botânica da Escola
Nacional de Botânica Tropical do Instituto
de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de
Janeiro como parte dos requisitos para a
obtenção do título de Mestre em Botânica.
Orientadora: Rafaela Campostrini Forzza
Rio de Janeiro – RJ
Março de 2009
ii
Estudos anatômicos e filogenéticos em Bromelia L.
(Bromeliaceae, Bromelioideae)
Raquel Fernandes Monteiro
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Botânica da
Escola Nacional de Botânica Tropical do Instituto de Pesquisas Jardim
Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários à
obtenção do grau de Mestre em Botânica.
Drª. Rafaela Campostrini Forzza
Drª Andrea Ferreira da Costa
Dr. Renato de Mello-Silva
Rio de Janeiro, RJ – Brasil
Março de 2009
iii
M775
Monteiro, Raquel Fernandes.
Estudos anatômicos e filogenéticos em Bromélia L.
(Bromeliaceae, Bromelioideae) / Raquel Fernandes Monteiro. – Rio de
Janeiro, 2009.
84 f. : il.
Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico
do Rio de Janeiro/Escola Nacional de Botânica Tropical, 2009.
Orientadora: Rafaela Campostrini Forzza.
Bibliografia.
1. Bromelia. 2. Anatomia vegetal. 3. Filogenia. I. Título. II. Escola
Nacional de Botânica Tropical.
CDD 584.22
iv
Dedicatória
Aos amores da minha vida
v
Agradecimentos
Ao Programa de Pós-graduação da Escola Nacional de Botânica Tropical – Jardim
Botânico do Rio de Janeiro por ter me acolhido.
Ao CNPq e CAPES por todo apoio financeiro.
À minha orientadora querida, Rafaela Campostrini Forzza, por toda a paciência,
por compartilhar seus saberes, por me ensinar a pesquisar e criticar, por ser um exemplo
e ícone, por ser tão generosa, por me aceitar, por apostar em mim, pelo chocolate, por
ser mais do que uma orientadora.
Aos meus pais, Airton e Solange, meus grandes exemplos. Por me apoiarem em
todas as minhas escolhas, por me ouvirem, por me admirarem, por acreditarem em mim,
por seu amor incondicional.
Ao meu grande amor, Rodrigo, por me incentivar, por ser paciente, por querer me
ver crescer, por me ajudar o quanto pôde, por querer aprender e comungar do que faço,
por me amar.
Às minhas queridas irmãs, Lívia e Cássia, por estarem sempre ao meu lado, se
esforçarem para entender meu trabalho, por me ajudarem, por me aturarem.
A toda a minha grande família, por toda a preocupação comigo, principalmente
quando estou em campo, fato inusitado para todos.
Aos meus sogros, Álvaro e Fátima, e minha cunhada Fernanda, por todo o
carinho, apoio e incentivo.
Aos meus cunhados, Helson e Mauro, por apostarem e gostarem de mim mesmo
em muitos dias de mau-humor por causa do trabalho.
Aos meus valiosos amigos da sala da “Rafa” por todas as conversas e auxílios:
Carolina Sarquis, Beatriz Sette, Rafael Borges, Luiz Menini e especialmente Mariana
Saavedra e Adriana Lobão minhas irmãs mais velhas com quem convivi por tanto
tempo. Ainda, os que já deixaram a sala mais badalada: Valquíria Almeida, Fabrício
Moreira, Ravena Dias Melo, e os agregados Daniele Fernandes, Beatriz Castelar, Paula
Leitman.
Às minhas adoradas amigas que construí durante esses dois anos de mestrado,
Beatriz Castelar e Marina Torres, com quem dividi tudo, angústias, vitórias, cervejas,
batatas fritas, festas, comemorações, filosofias, conclusões, quarto em Natal, sugestões,
aulas de inglês, pizzas, cafés...
vi
A todos os professores de disciplinas as quais tive a felicidade de participar:
Alcimar Carvalho, Cláudia Barros, Elsie Guimarães, Gabriel Bernardello, Gustavo
Martinelli, Lana Sylvestre, Leandro Freitas, Márcio Werneck, Marli Morim, Martin
Embley, Rafaela Forzza, Renata Reis, Sérgio Cardoso e Tarcísio Filgueiras.
Aos grandes pesquisadores do Jardim e UFRJ que sempre estiveram ao meu lado
e que de alguma forma colaboraram com a minha formação: Cláudio Nicoletti, Renata
Reis, André Mantovani, Cássia Sakuragui, Andrea Costa e Rosana Lopes.
À Daniela Zappi por me conhecer e por estar sempre me ajudando com o inglês,
na maior das boas vontades.
Aos meus colegas de classe Amanda, Alexandre Christo, Beatriz, Gustavo,
Henrique, Mariela, Marina, Miguel Mônica, Monique, Rodrigo e Rosana, e todos os
alunos da Pós-graduação que compartilharam disciplinas e confraternizações comigo.
Ao querido Vitor Hugo, por toda a sua disponibilidade e ajudas nos estudos e
ferramentas filogenéticas.
Aos grandes coletores que tanto me ajudaram: Ricardo, os motoristas Manoel e
Joel, Mariana, Adriana, Luis Fernando Tavares e seu aluno Augusto, Cláudio, André
Paviotti, Marcelo Souza, Rodrigo, Papai e principalmente Renato Mello-Silva e Rafaela
Forzza que me ensinaram muito durante o trabalho de campo.
À Nara por toda dedicação em cuidar e cultivar as plantinhas que trazíamos co
campo.
Ao Elton Leme por me incentivar e me abrir as portas do seu “Refúgio”.
Ao José Alves Siqueira Filho por acreditar em mim, mesmo sem muito me
conhecer, e querer muito colaborar com meu trabalho.
À Ana Lúcia, por se preocupar e cuidar um pouco de mim.
À Anna Karla por sua contribuição e dedicação.
Ao Bruno Silva, por reunir tantas informações sobre o gênero Bromelia e
gentilmente me ceder.
À Maria Cecília por me ouvir, me aconselhar e me fazer sempre buscar o melhor
caminho.
Às minhas amadas amigas de Fundão, Ana Cláudia, Caroline, Fernanda, Flávia e
Priscila, sempre muito preocupadas comigo e com a dissertação, por acreditarem em
mim mais até do que eu mesma.
À minha eterna amiga Patrícia, por me aconselhar e me ouvir.
Aos funcionários do Herbário, ENBT, Biblioteca e DIPEQ por toda dedicação.
vii
A todos que de alguma forma contribuíram para que essa dissertação e minha
formação de mestre se tornassem reais.
MUITO OBRIGADA!
viii
Resumo – Estudos anatômicos e filogenéticos em Bromelia (Bromeliaceae,
Bromelioideae)
Bromelia compreende 56 espécies agrupadas em três subgêneros: Bromelia,
Distiacanthus e Karatas Possui uma distribuição geográfica que se estende do México
até o sul da Argentina, apresentando dois centros de diversidade: Escudo Brasileiro e
América Central. O gênero emerge na base de Bromelioideae, subfamília com inúmeros
problemas de delimitação genérica. Considerando escassos trabalhos filogenéticos
incluindo mais de uma espécie de Bromelia e utilizando caracteres de morfologia
externa e anatômicos, este trabalho teve por objetivos realizar uma análise filogenética
para Bromelia buscando verificar o monofiletismo do gênero, bem como de seus
subgêneros, além de melhor entender as relações evolutivas interespecíficas no gênero e
intergenéricas em Bromelioideae. Um estudo da estrutura foliar de 27 espécies de
Bromelia foi realizado, definindo-se 27 caracteres que auxiliaram na filogenia do
gênero. Para a análise de parcimônia foram selecionados 38 terminais: 25 espécies de
Bromelia, 11 de outros gêneros de Bromelioideae e o enraizamento foi feito em
Encholirium spectabile e Puya nana. Foram obtidas duas árvores igualmente
parcimoniosas com 796 passos, e indicam que a circunscrição de Bromelia deve ser
revista, uma vez que Fernseea emerge dentro do gênero. Os subgêneros Bromelia e
Karatas não são monofiléticos, ao contrário de Distiacanthus, e não devem ser
considerados como categorias taxonômicas. Todavia, o baixo suporte para a árvore
obtida sugere a necessidade de novos estudos filogenéticos para o gênero anteriormente
a modificações taxonômicas.
Palavras chaves adicionais: cladística, monocotiledôneas, morfologia, América do
Sul, América Central, sistemática.
ix
Abstract – Anatomic and phylogenetic studies in Bromelia (Bromeliaceae,
Bromelioideae)
Bromelia comprises 56 species grouped into three subgenera: Bromelia, Distiacanthus
and Karatas, distributed from México to the Plata River, in Argentina, showing two
centers of diversity, one in Central America and the other in the Brazilian Shield. In
relation to the subfamily Bromelioideae, the genus emerges in the Bromelioideae basis,
subfamily with uncountable problems of generic delimitation. As there are few
phylogenetic studies including species of Bromelia and using morphological and
anatomical characters, the aims of this work were to test the monophyly at generic and
infrageneric level, and to improve the understanding regarding the relationships
between species and between genera within the subfamily Bromelioideae. The study of
leaf structure study comprised 26 species of Bromelia and 27 characters were defined
that helped in the genus phylogeny. Thirty eight terminals were included in the
parsimonious analyses: 25 species of Bromelia, 11 species of other Bromelioideae
genera and Encholirium spectabile and Puya nana as root taxons. The two most
parsimonios trees obtained had 796 steps. The strict consensus tree, with CI 0,274, RI
0,440 and RC 0,121, indicates that the division of Bromelia should be reviewed, as the
genus Fernseea is nested within the genus. Unlike Distiacanthus, the subgenera
Bromelia and Karatas are not monophyletic, and should not be considered as taxonomic
categories. However, the low support for the tree obtained suggests the need for further
phylogenetic studies for the genus prior proceeding to taxonomic changes.
Additional key words: cladistics, monocots, morphology, South America, Central
America, systematic.
x
SUMÁRIO
Introdução geral.......................................................................................................... 1
Capítulo 1 - Estrutura foliar de Bromelia (Bromeliaceae, Bromeliodeae) e sua
relevância na sistemática ............................................................................................ 8
Introdução ............................................................................................................... 11
Material e Métodos.................................................................................................. 12
Resultados ............................................................................................................... 14
Discussão ................................................................................................................ 20
Referências Bibliográficas ....................................................................................... 26
Capítulo 2 – Filogenia morfológica de Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae)... 31
Introdução ............................................................................................................... 34
Metodologia ............................................................................................................ 35
Terminais ........................................................................................................ 35
Caracteres Morfológicos .................................................................................. 35
Análise Filogenética ........................................................................................ 35
Resultados e Discussão ............................................................................................ 45
Referências Bibliográficas ....................................................................................... 53
Apêndice 1 .............................................................................................................. 57
Apêndice 2 .............................................................................................................. 62
Conclusões gerais ...................................................................................................... 66
Referências Bibliográficas ........................................................................................ 68
xi
INTRODUÇÃO GERAL
Introdução Geral
Bromeliaceae conta atualmente com 56 gêneros e cerca de 3.086 espécies (Luther
2006). A família apresenta distribuição essencialmente neotropical, onde três centros de
diversidade podem ser reconhecidos: o leste do Brasil, nos domínios da floresta
atlântica, o Escudo das Guianas e os Andes (Smith & Downs 1974, Leme & Siqueira
Filho 2006, Martinelli et al. 2008), constituindo-se um dos elementos mais marcantes
nas florestas tropicais americanas (Benzing 2000). Estima-se que do total de espécies,
cerca de 40% podem ser encontradas no Brasil, colocando o país entre os mais
importantes em termos de diversidade na família (Leme 1997). Dos 56 gêneros, cerca
de 80% ocorrem no território brasileiro, sendo que destes, 22% são restritos ao mesmo
(Forzza 2005).
Bromeliaceae sempre foi reconhecida como um grupo natural, mas apesar disto,
sempre houve grandes discordâncias quanto ao seu posicionamento nos sistemas de
classificação (Dahlgren et al. 1985, Cronquist 1988, Judd et al. 1999, Stevens 2001
onwards). Atualmente a família é sustentada como monofilética por análises
filogenéticas a partir de dados morfológicos, macromoleculares e combinados
(Stevenson & Loconte 1995, Chase et al. 1995, 2000), e ocupa uma posição basal
dentro de Poales, como grupo irmão de Thyphaceae e Sparganiaceae (Chase et al. 2000,
2006, Givinish et al. 2006, Graham et al. 2006) (Fig.1).
Se por um lado a delimitação de Bromeliaceae parece não levantar dúvidas, por
outro as circunscrições genéricas têm sido amplamente questionadas na família. As
delimitações dos grupos não são satisfatórias, sendo freqüentes novas propostas de
circunscrição dos gêneros e subfamílias (Gouda 1994, Grant 1992, 1993, 1996, Leme
1998, Givinish 2004, 2007). Três subfamílias são tradicionalmente aceitas em
Bromeliaceae
(Smith
&
Downs
1979):
Bromelioideae,
Tillandsioideae
e
Pitcairnioideae, porém apenas as duas primeiras são monofiléticas (Terry et. al. 1997,
Horres et. al. 2000, Givinish 2004, 2007) (Fig. 2). Assim, baseando-se nas hipóteses
filogenéticas obtidas, Givinish et al. (2007) propuseram uma nova divisão para a família
onde os diferentes clados referentes às antigas Piticairnioideae, são tratados com novas
subfamílias e
Brocchinioideae,
Bromeliaceae passar a ter então oito subfamílias, a saber:
Bromelioideae,
Hechtioideae,
Lindmanioideae,
Navioideae,
Pitcairnioideae, Puyoideae e Tillandsioideae
2
Introdução Geral
Figura 1 – Uma das árvores mais parcimoniosas a partir de uma análise combinada de
genes plastidiais com Bromeliaceae em destaque (Chase et al. 2006).
3
Introdução Geral
Figura 2 – Árvore ultrametrica para Bromeliaceae mostrando inferências cronológicas
de cladogênese com Bromelia em destaque (Givinish et al. 2004).
Bromelioideae inclui 29 gêneros e cerca de 760 espécies (Benzing 2000),
concentradas principalmente na Mata Atlântica (Leme 1997, Martinelli et al. 2008). A
subfamília é caracterizada por abrigar espécies epífitas, terrestres ou rupícolas, com
folhas de margens aculeadas; escamas peltadas com células irregularmente arranjadas;
ovário ínfero; óvulos obtusos a caudados; frutos bacáceos e sementes não aladas (Smith
& Downs 1974, Givinish et al. 2007).
Em Bromelioideae estão concentrados os maiores problemas relacionados à
delimitação genérica. Muitas vezes, mesmo se tendo informações completas sobre
determinada espécie, persiste a dúvida de seu posicionamento genérico (Smith &
Downs 1979, Faria 2006).
Recentemente, alguns estudos filogenéticos vêm sendo
4
Introdução Geral
realizados dentro da subfamília com a finalidade de estabelecer grupos naturais (Sousa
2004, Sousa et al. 2007, Faria 2004, 2006, Almeida 2006, Coffani-Nunes 2004, Horres
et al. 2007), contudo, pouco se tem avançado ao relacionar grupos taxonômicos com
grupos naturais formados a partir das filogenias. Além disto, as árvores apresentam
grande número de politomias e baixa sustentação. Assim, a utilização de um maior
número de caracteres torna-se essencial na busca de árvores mais bem resolvidas.
Visando tal objetivo, além de caracteres de morfologia externa e macromoleculares,
estudos mais recentes para a subfamília têm utilizado também caracteres palinológicos e
anatômicos (Sousa 2004, Almeida 2006)
Bromelia é um dos gêneros mais diversos dentro de Bromelioideae e inclui 56
espécies (Luther 2006) que se distribuem da região central do México até a Bacia do
Prata, na Argentina. Dois centros de diversidade podem ser reconhecidos para o gênero,
o primeiro na América Central, estendendo-se aos Andes; e o segundo no Escudo
Brasileiro, principalmente no Domínio do Cerrado (Smith & Downs 1979, Benzing
2000) (Fig. 3).
São, em geral, ervas robustas e terrestres; monocárpicas seqüenciais, folhas com
grandes acúleos curvos; inflorescência subséssil ou escaposa, simples ou composta;
sépalas livres a conatas, obtusas a atenuadas, raramente mucronadas; pétalas unidas a
um tubo com os filetes, sendo as margens completamente livres nas maioria das
espécies, geralmente suculentas, de ápice cuculado a reflexo; apêndices petalíneos
ausentes; estames inclusos, muitas vezes conatos, adnatos às pétalas; tubo epigínico
conspícuo a ausente; fruto baga; sementes grandes e achatadas, sem apêndices ou alas
(Mez 1891, Smith & Downs 1979, Benzing 1980). Quanto ao número de cromossomos,
das seis espécies analisadas, quatro se mostraram poliplóides, com 2n atingindo valores
de 100 e 150 (Cotias-de-Oliveira et al. 2000).
Segundo Mez (1891) as espécies do gênero encontram-se agrupadas nos
subgêneros Distiacanthus, Bromelia (=Eubromelia) e Karatas. No primeiro, estão
incluídas duas espécies cujas folhas são pecioladas. No segundo, as espécies possuem
inflorescências paniculadas, que supera em tamanho a roseta foliar devido à presença de
um escapo muito desenvolvido, além de apresentarem ovário com um indumento
esparso, alvo a levemente áureo ou mais raramente glabro. O terceiro subgênero abriga
espécies com inflorescência nidular, subséssil e completamente imersa na roseta foliar e
5
Introdução Geral
o ovário possui indumento tomentoso de coloração castanha.
-120ο
-40ο
40ο
-40ο
Figura 3 – Mapa de riqueza do gênero Bromelia a partir de dados de herbário.
Nas filogenias realizadas para a família o gênero emerge como monofilético
(Schulte et al. 2005, Hornung-Leoni & Sosa 2008) sempre na base de Bromelioideae
(Terry et al. 1997, Givinish 2004, 2007) (Fig. 2). Apesar de seu consolidado
posicionamento nas análises da família, nenhum dos trabalhos inclui dados
morfológicos e nenhuma das análises inclui mais que duas espécies de Bromelia
(Schulte et al. 2005). Do mesmo modo, pouco se sabe sobre a anatomia foliar de
Bromelia, sendo os escassos trabalhos somente descritivos, sem aplicabilidade
6
Introdução Geral
taxonômica ou até mesmo ecológica (Schimidt & Brown 2004).
Diante do exposto, o presente estudo teve como objetivo realizar uma análise
filogenética de Bromelia, baseada em caracteres morfológicos, buscando verificar o
monofiletismo do gênero, bem como dos seus subgêneros, além de elucidar as relações
evolutivas interespecíficas no gênero e o real posicionamento de Bromelia em
Bromelioideae. Ainda, um estudo anatômico foliar com enfoque taxonômico foi
realizado, a fim de definir caracteres que auxiliem na filogenia do gênero.
7
Capítulo 1
ESTRUTURA FOLIAR DE
BROMELIA (BROMELIACEAE,
BROMELIOIDEAE) E SUA
RELEVÂNCIA NA SISTEMÁTICA
Capítulo 1 – Estrutura foliar de Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae) e sua relevância na sistemática
Resumo – Estrutura foliar de Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae) e sua
relevância na sistemática
Bromelia é um dos mais diversos gêneros em Bromelioideae compreendendo 56
espécies subdivididas nos subgêneros Distiacanthus, Karatas e Bromelia. Possui uma
distribuição geográfica que se estende do México até o sul da Argentina, apresentando
dois centros de diversidade: América Central e o Escudo Brasileiro. Apesar da
existência de muitos trabalhos anatômicos envolvendo esta família, poucos foram
aprofundados dentro do gênero Bromelia. Estudos anatômicos recentes foram
elaborados em Bromelioideae, com gêneros e subgêneros que, associados a caracteres
de morfologia externa, tem solucionado muitos problemas de circunscrição de tais
grupos. No presente trabalho, 27 espécies de Bromelia foram analisadas com a
finalidade de avaliar a relevância de características anatômicas para a taxonomia e
filogenia do gênero. Dentre os caracteres mais importantes para a sistemática do grupo
estão: contorno da superfície adaxial e abaxial, forma e espessamento das células
epidérmicas, número de células do pedículo das escamas foliares, posição do aparelho
estomático em relação ao nível da epiderme, espessamento das células da hipoderme
mecânica, forma das células e tamanho da hipoderme aqüífera, transição entre a
hipoderme aqüífera e parênquima clorofiliano, forma das células do parênquima
braciforme, presença de calota de fibras nos feixes vasculares maiores, disposição
radiada das células da bainha parenquimática, projeções de fibras dos feixes vasculares
menores e presença de ráfides e canais secretores.
Palavras chaves adicionais: anatomia, monocotiledôneas, taxonomia, América do Sul,
América Central, sistemática.
9
Abstract – Leaf structure of Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae) and its
relevance for systematics.
Bromelia is one of the most diverse genera of subfamily Bromelioideae,
comprising 56 species grouped into three subgenera: Bromelia, Distiacanthus and
Karatas, distributed from México to the Plata River, in Argentina, showing two centers
of diversity, one in Central America and the other in the Brazilian Shield. Despite the
numerous studies focusing the Bromeliaceae, only a few include the genus Bromelia in
further detail. Therefore, little is known about the usefulness anatomical characters in
the study of Bromelia systematics. Recent anatomical studies linked with external
morphologic characters within genera and subgenera of subfamily Bromelioideae have
been fundamental in solving the taxonomic delimitation of these groups. The current
work analyzed 27 species of Bromelia to evaluate the relevance of anatomical
characters to the taxonomy and phylogeny of the genus. Among the most important
characters for the systematics of this group are: the adaxial and abaxial surface of the
leaf-blade, epidermical cell shape and wall thickenings, number of cells in the
pediculous of the leaf-scales, position of the stomata, thickening of the hypodermis
mechanical cells, shape of the cells and size of the water storage tissue, transition
between water storage tissue and chlorenchyma, shape of air parenchyma cells,
presence of clusters of fibers in the larger vascular bundles, radiated disposition of
sheath parenchymatic cells, fiber projections of the minor vascular bundles and the
presence of raphids and secretory channels.
Additional key words: anatomy, monocots, taxonomy, South America, Central
America, systematic.
10
Introdução
Bromeliaceae é essencialmente neotropical e compreende aproximadamente 56
gêneros e 3.086 espécies (Luther 2006). Encontra-se subdividida tradicionalmente em
três subfamílias: Pitcairnioideae, Bromelioideae, e Tillandsioideae. Porém, estudos
filogenéticos mais recentes consideram seis subfamílias, visto que Pitcairnioideae
sempre emerge como polifilética e foi realinhada com base nestes estudos (Givinish et
al. 2007). Três sinapomorfias são apontadas para a família: estigma conduplicado
espiralado, escamas peltadas na superfície foliar com células vivas (que se comunicam
com o mesofilo e possuem capacidade de absorção de umidade e nutrientes), e número
de cromossomos 2n=50 (Brown & Gilmartin 1984, Benzing 2000). Também, três
centros de diversidade podem ser reconhecidos para a família: a Mata Atlântica, o
Escudo das Guianas e os Andes (Smith & Downs 1974, Martinelli et al. 2008).
Bromelia L. é um dos mais diversos gêneros em Bromelioideae compreendendo
56 espécies (Luther 2006) que foram agrupadas em três subgêneros por Mez (1891):
Distiacanthus, Karatas e Bromelia. Possui uma distribuição geográfica que se estende
do México até o sul da Argentina, apresentando dois centros de diversidade: América
Central e o Escudo Brasileiro, onde a grande maioria das espécies é encontrada (Smith
& Downs 1979). As espécies de Bromelia podem ser reconhecidas por possuírem folhas
com acúleos curvos, bainha foliar coberta por tricomas muitas vezes lineares, pétalas
carnosas e unidas ao tubo estaminal, apêndices petalíneos ausentes e sementes nuas
(Smith & Downs 1979). Todavia, nenhuma dessas características pode ser indicada
como sinapomórfica, visto que nenhuma filogenia para o gênero foi realizada.
O estudo de Tomlinson (1969) descreve algumas das mais importantes
características de anatomia foliar para delimitar gêneros de Bromeliaceae e tornou-se a
principal referência para autores subseqüentes utilizarem-nas com uma proposta
sistemática. Do mesmo modo, muitos outros trabalhos anatômicos para a família foram
realizados, contudo, poucos incluíram Bromelia, sendo estes apenas descrições gerais
para poucas espécies do gênero (Schimidt & Brown 2004) e, portanto, insuficientemente
explorados na sistemática filogenética (Horres et al. 2007). Sendo assim, pouco se sabe
sobre o potencial das características anatômicas na sistemática de Bromelia.
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Estudos anatômicos recentes foram realizados com gêneros e subgêneros de
Bromelioideae, a subfamília mais complexa quanto à delimitação genérica. Tais
trabalhos, associados a caracteres de morfologia externa, têm ajudado a solucionar
muitos problemas de circunscrição desses grupos, e.g. Ramírez (1996), Brown (2000),
Coffani-Nunes (2004), Sousa (2004), Sousa et al. (2007) e Almeida (2006). Sendo
assim, espera-se que a anatomia foliar seja bastante informativa para a taxonomia e
filogenia de Bromelia.
Material e Métodos
Foram estudadas 27 espécies de Bromelia buscando cobrir os diferentes habitats e
toda a distribuição do gênero. Uma a três folhas frescas provenientes de coletas foram
conservadas em etanol 70º GL e o material testemunho depositado no herbário do
Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB). Folhas desidratadas provenientes de exsicatas
também foram analisadas, após reidratação e posterior secção (Tabela 1).
Os cortes transversais foram realizados à mão livre no terço mediano da lâmina
foliar, tratadas com hipoclorito de sódio 50%, e coradas com azul de astra e safranina
(Bukatsch 1972 apud Kraus & Arduin 1997). Lâminas foram preparadas com glicerina
50%.
Outras amostras foram embebidas em resina de hidroxetilmetacrilato, fixadas em
glutaraldeído e desidratadas utilizando série etanólica, e finalmente seccionadas usando
o micrótomo rotativo de Spacer com espessura de um a três µm e coradas em azul de
toluidina O (O'Brien & McCully 1981).
Fotomicrografias digitais foram obtidas a partir da câmera digital Coolsnap
acoplada ao microscópio ótico Olympus BX-50. A classificação de células e tecidos
segue a nomenclatura proposta por Tomlinson (1969).
12
Tabela 1 - Espécies de Bromelia estudadas. Os acrônimos dos herbários estão de
acordo com Holmgren et al. (1990).
Táxon
Subgênero Distiacanthus
B. morreniana (Regel) Mez
B. scarlatina (Hort. ex Hérincq) E. Morren
Subgênero Karatas
B. auriculata L.B.Sm.
B. grandiflora Mez
B. karatas L.
B. lagopus Mez
B. lindevaldae Leme & E. Esteves
B. macedoi L.B.Sm.
B. minima Leme & E. Esteves
B. aff. tubulosa L.B.Sm.
B. tubulosa L.B.Sm.
B. villosa Mez
Subgênero Bromelia
B. antiacantha Bertol.
B. arenaria Ule
B. balansae Mez
B. binotii E. Morren ex Mez
B. chrysantha Jacq.
B. goyazensis Mez
B. hemispherica Lam.
B. hieronymii Mez
B. horstii Rauh
B. interior L.B.Sm.
B. irwinii L.B.Sm.
B. laciniosa Mart. ex Schult. & Schult. f.
B. pinguin L.
B. reversacantha Mez
B. serra Grisb.
Procedência
Material testemunho
Brasil, Amazonas
Peru, Loreto
G.T.Prance 16484 (INPA)
T. Plowman 7032 (F)
Brasil, Bahia
Brasil, Goiás
Costa Rica, Puntarenas
Brasil, Goiás
Brasil, Goiás
Brasil, Goiás
Brasil, Goiás
Brasil, Espírito Santo
Brasil, Pará
Brasil, Goiás
B.R.Silva 1452 (JBRJ hort)
E.M.C.Leme 2200 (RB)
E.Bello 2903 (F)
R.F.Monteiro 131 (RB)
B.R.Silva 1223 (RB)
B.R.Silva 1253 (RB)
M.J.Pires 1661 (INPA)
B.R.Silva 1234 (RB)
Brasil, Rio de Janeiro
Brasil, Bahia
Brasil, sem procedência
Brasil, Espírito Santo
Venezuela, Lara
Brasil, Goiás
México, Chiapas
Argentina, Santiago del
Estero
Brasil, Mato Grosso do
Sul
Brasil, Goiás
Brasil, Goiás
Brasil, Minas Gerais
Estados Unidos, Ilhas
Virgens, Saint Croix
Brasil, Goiás
Brasil, Minas Gerais
B.R.Silva s.n. (JBRJ hort)
R.C.Forzza 3834 (RB)
E.M.C.Leme 2869 (RB)
A.Fernandez 1473 (F)
B.R.Silva 1458 (RB)
R.M.Laughlin 859 (F)
V.Marunak 395 (RB)
C.Fleming s.n. (RB)
H.S.Irwinii 33100 (F)
Roadside 342 (F)
13
Resultados
Todas as espécies apresentam epiderme adaxial e abaxial uniestratificada, cujas
células de ambas as faces possuem um espessamento da parede periclinal interna e um
lúmen reduzido (Fig.1-D), à exceção de Bromelia villosa, na qual as células epidérmicas
da face adaxial contêm um espessamento reduzido e por isso o lúmen é amplo (Fig. 1 –
E). Do mesmo modo, todas as espécies possuem uma cutícula delgada (Fig. 1 – D), e B.
karatas apresenta uma espessa deposição de cera sobre a epiderme (Fig. 4 – A). Em B.
grandiflora e B. horstii algumas células epidérmicas apresentam o lúmen menos
reduzido graças às papilosidades formadas pela parede periclinal externa (Fig. 1 – F).
A superfície epidérmica apresenta-se de três maneiras: lisa, ondulada ou sulcada.
Todas as folhas seccionadas possuem superfície adaxial completamente lisa (Fig. 1 – A,
B, C e G; 2 – A, B e C). Por outro lado, a face abaxial é lisa a ondulada em B. binotii, B.
chrysantha, B. gradiflora, B. horstii, B. lagopus, B. lindevaldae, B. macedoi, B. minima,
B. morreniana, B. scarlatina e Bromelia aff. tubulosa (Fig. 1 – B; 2 – A, B e C) e
sulcada nas demais (Fig. 1 – A, C e G).
As folhas são hipoestomáticas, podendo os estômatos localizarem-se ao mesmo
nível da epiderme como em Bromelia aff. tubulosa e B. reversacantha (Fig. 3 – A) ou
abaixo do nível da epiderme nas demais (Fig. 3 – B, C e D). As células-guarda possuem
paredes espessadas formando cristas e as câmaras subestomáticas podem ter certo grau
de oclusão devido ao alargamento das células subsidiárias (Fig. 3 – C e D).
As escamas peltadas inserem-se à epiderme por um pedículo cujo número de
células, duas, mantém-se constante em quase todos os espécimes examinados (Fig. 3 –
E), à exceção de B. serra e B. horstii que possuem três células (Fig. 4 – B). Tais
escamas podem recobrir apenas a superfície abaxial como em B. binotii, B. horstii, B.
grandiflora, B. karatas, B. minima, B. villosa e B. aff. tubulosa, ou
ambas as
superfícies foliares como nas demais espécies (Fig. 4 – C). O escudo periférico da
escama pode apresentar um largo diâmetro como em B. scarlatina (Fig. 2 – A), ou curto
como nas demais espécies (Fig. 3 – D).
14
Adjacente às superfícies epidérmicas observa-se a presença de uma hipoderme
mecânica em todas as espécies, à exceção da face adaxial de B. horstii. As células dessa
hipoderme podem apresentar suas paredes levemente espessadas (Fig. 3 – E e F; 4 – D),
como em B. gradiflora, B. interior, B. laciniosa, B. macedoi, B. reveresacantha, B.
scarlatina e B. aff. tubulosa, ou fortemente espessadas como nas demais espécies (Fig.
1 – D). O número de camadas celulares também varia, de uma a cinco, de acordo com a
espécie e com a face.
O estrato subseqüente constitui-se do parênquima aqüífero formado por células
aclorofiladas arredondadas (Fig. 1 – A e B; 2 – A, B e C) em B. auriculata, B. binotii,B.
chrysantha, B. hemispherica, B. grandiflora, B. interior, B. macedoi, B. morreniana, B.
reversacantha, B. scarlatina, B. tubulosa e B. aff. tubulosa, ou alongadas no sentido
anticlinal (Fig. 1 – C e G), com paredes finas e sinuosas nas demais espécies. Este
parênquima pode apresentar-se restrito à face adaxial, restrito à face abaxial, observado
apenas em B. morreniana, ou em ambas as faces como em B. aff. tubulosa e B.
scarlatina. A transição entre o parênquima aqüífero e o parênquima clorofiliano pode ser
abrupta (Fig. 1 – A, B, C e G), ou tênue (Fig. 2 – A e B), registrado apenas em B.
auriculata, B. morreniana, B. scarlatina e B. aff. tubulosa.
O parênquima clorofiliano aparece de três formas: contínuo com células
arredondadas (Fig. 2 – A, B e C); contínuo com células em paliçadas (Fig. 1 – A, B, C e
G), ausente em B. antiacantha, B. auriculata, B. chrysantha, B. hemispherica, B.
hieronymii, B. karatas, B. morreniana, B. pinguin, B. scarlatina, B. tubulosa e B. aff.
tubulosa; e sob a forma de aerênquima.
Intercalado com os feixes vasculares e na direção dos sulcos, o aerênquima
constitui-se por células braciformes, as quais podem possuir braços longos (Fig. 2 – E; 3
– D), ou braços curtos, apresentando, portanto, baixa lacunosidade intercelular (Fig. 1 – A e
C; 2 – F).
Em todas as espécies analisadas, os feixes vasculares são colaterais, dispostos em única
série, com células clorofiladas isodiamétricas contornando-os. Os feixes de maior
calibre geralmente se alternam com os de menor calibre (Fig. 1 – A, B, C e G; 2 – A, B
e C; 5 – A e B). Em B. antiacantha, B. arenaria, B. auriculata, B. balansae, B. binotii,
B. chrysantha, B. grandiflora, B. goyazensis, B. hemispherica, B. horstii, B. irwinii, B.
15
laciniosa, B. lagopus, B. lindevaldae, B. minima, B. morrenina, B. pinguin, B. serra, B.
scarlatina e B. tubulosa os feixes maiores aparecem completamente circundados por
fibras (Fig. 1 – B, C e G; 2 – A e B; 5 – B, C e D), enquanto em B. hieronymii, B.
interior, B. karatas, B. macedoi, B. reversacantha, B. aff. tubulosa e B. villosa
apresentam apenas calotas de fibras nas extremidades (Fig. 1 – A; 2 – C; 5 - A). A
bainha desses feixes, formada por células clorofiladas, pode ainda, possuir uma
disposição levemente radiada (Fig. 4 – C) em B. lindevaldae, B. hemispherica e B.
irwinii.
Todos os feixes vasculares de menor calibre possuem fibras formando calotas
junto ao xilema e floema, podendo desenvolver pequenas projeções como observado em
B. arenaria, B. auriculata, B. balansae, B. chrysantha, B. goyazensis, B. hemispherica,
B. horstii, B. interior, B. irwinii, B. karatas, B. lagopus, B. lindevaldae, B. macedoi, B.
serra e B. aff. tubulosa (Fig. 1 – C; 5 – B, C e D), ou grandes projeções como em B.
hieronymii (Fig. 4 - E). As demais espécies possuem feixes vasculares de menor calibre
com calotas de largura maior que altura (Fig. 1 – B; 5 – A)
Idioblastos contendo ráfides foram observados em B. balansae, B. grandiflora, B.
goyazensis, B. horstii, B. lagopus, B. macedoi, B. minima, B. serra e B. villosa (Fig 5 –
E). Canais secretores dispersos no parênquima clorofiliano foram observados em B.
arenaria, B. grandiflora, B. goyazensis, B. horstii, B. laciniosa, B. macedoi, B.
reversacantha e B. serra (Fig 5 – F, 4 - F). Fibras não associadas aos feixes vasculares
não foram encontradas no gênero.
Discussão
A estrutura foliar em todas as espécies analisadas segue o padrão geral descrito
para a família por Tomlinson (1969). Mais recentemente, Horres et al. (2007)
classificam a morfologia anatômica de Bromelioideae em quatro tipos distintos. Tipo I
com feixes vasculares envolvidos pelo parênquima clorofiliano e parênquima aqüífero,
fibras extra-vasculares ausentes, parênquima aqüífero adaxial e lacunas de ar do
aerênquima bem desenvolvidas; Tipo II com feixes vasculares presentes apenas no
clorênquima, fibras extra-vasculares ausentes, parênquima aqüífero e lacunas de ar do
16
Figura 1 – A. Bromelia reversacantha; B. B. binotii; C. B. goyazensis; D. B.
morreniana, detalhe da epiderme e hipoderme, seta mostrando lúmen reduzido da célula
epidérmica; E. B. villosa, detalhe da epiderme e hipoderme, seta mostrando lúmen
amplo da célula epidérmica; F. B. grandiflora, detalhe da epiderme, seta mostrando
lúmen amplo da célula epidérmica e papila; G. B. arenaria. Barra = 100 µm em A, B, C
e G, 50 µm em F e 30 µm em D e E.
17
Figura 2 – A. Bromelia scarlatina; B. B. morreniana; C. Bromelia tubulosa; D. B.
auriculata, detalhe do aerênquima; E. B. binotii, detalhe do aerênquima; F. B. minima,
detalhe do aerênquima. Barra = 100 µm em A, B e C, 50 µm em D, E e F.
18
Figura 3 – A. Bromelia irwinii; detalhe do aparelho estomático próximo à região de
inserção do tricoma, seta mostrando aparelho estomático ao mesmo nível das demais
células epidérmicas; B e C. B. laciniosa, detalhe do aparelho estomático; D. B. arenaria,
detalhe do tricoma e estômato; E. B. laciniosa, detalhe do tricoma na face abaxial; F. B.
scarlatina, detalhe do tricoma na face adaxial. Barra = 50 µm em A, B, C, D, E e F.
19
Figura 4 – A. Bromelia karatas, detalhe da cutícula; B. B. horstii, detalhe do tricoma,
setas apontando às três células do pedículo; C. B. irwinii, setas apontando para tricomas
presentes em ambas as superfícies; D. B. irwinii, detalhe da hipoderme mecânica
levemente espessada; E. B. hieronymii; F. B. horstii, detalhe do canal secretor. Barra =
100 µm em C, E e F, 50 µm em D, 30 µm em B.
20
Figura 5 – A. Bromelia villosa, detalhe dos feixes vasculares; B. B. balansae, detalhe
dos feixes vasculares; C. B. serra, detalhe dos feixes vasculares; D. B. auriculata,
detalhe dos feixes vasculares; E. B. balansae, ráfides; F. B. laciniosa, canal secretor.
Barra = 100 µm em A, B e C, 50 µm em D e F, 30 µm em E.
21
aerênquima pouco desenvolvidas; Tipo III com feixes vasculares completamente
envolvidos pelo parênquima clorofiliano, fibras extra-vasculares presentes, parênquima
aqüífero adaxial bem desenvolvido e com algumas ilhas na face abaxial e lacunas de ar
do aerênquima bem desenvolvidas; e Tipo IV com feixes vasculares completamente
envolvidos pelo parênquima clorofiliano, fibras extra-vasculares ausentes, parênquima
aqüífero adaxial e lacunas de ar do aerênquima bem desenvolvidas. Apesar de não
utilizar nenhuma espécie de Bromelia em seu trabalho, as espécies do gênero se
encaixam no Tipo IV. Exceção a este padrão é B. aff. tubulosa, B. scarlatina e B.
morreniana que apresentam parênquima aqüífero em pequenas ilhas na face abaxial.
Sajo et al. (1998) também agrupa espécies de Bromelioideae de acordo com padrões de
anatomia foliar. Entretanto uma mesma espécie do gênero aqui estudado se encaixa em
distintos grupos definidos pelos autores (grupos IV, V e VI), possuindo estes, tênues
limites e portanto, são muito pouco funcionais para a sistemática de Bromelia.
Células epidérmicas de parede periclinal interna espessada em forma de U e em
ambas as faces, comum na família (Tomlinson 1969), também foram observadas em todas
as espécies de Bromelia. Esse arquétipo foi igualmente registrado por diversos autores em
distintos gêneros, sendo células epidérmicas com espessamento uniforme ao longo de
toda parede e/ou lúmen amplo raro em Bromeliaceae (Aoyama & Sajo 2003, Scatena &
Segecin 2005, Proença & Sajo 2007, Almeida 2006, Vargens 2008).
Estômatos restritos à face abaxial da lâmina foliar é um provável estado
plesiomórfico na família (Proença & Sajo 2004). O aparelho estomático em Bromelia
pode estar em depressões epidérmicas, muitas vezes encobertos por escamas, o que
dificulta a evaporação (Tomlinson 1969) ou, mais raramente, ao mesmo nível da
epiderme, como observado também para espécies de Vriesea de ambientes xéricos
(Arruda & Costa 2003). O aprofundamento dos estômatos na epiderme e a posição das
células-guarda acima das demais células epidérmicas foi igualmente constatado para
outras espécies de Bromeliaceae de ambientes xéricos (Pita 1997, Forzza 2001, Arruda
& Costa 2003, Proença & Sajo 2007). Entretanto, estômatos abaixo do nível da
epiderme também foram observados em Aechmea, Billbergia, Hohenbergia,
Neoregelia, Quesnelia, Wittrockia (Sajo et al. 1998, Sousa et al. 2005, Faria 2006,
Vargens 2008, Almeida 2006), encontradas em ambientes florestais. Assim, este caráter
pode, portanto, estar mais associado a relações filogenéticas da família do que ao
ambiente (Scatena & Segecin 2005, Proença & Sajo 2007).
22
Embora algumas espécies de Bromelia apresentem escamas em ambas as
superfícies foliares, esses tricomas são mais abundantes na face abaxial. Com maior
freqüência a literatura relata que os tricomas especializados de Bromeliaceae estão
associados à absorção de água e nutrientes diretamente da atmosfera (e.g. Tomlinson
1969, Benzing 2000 e Scatena & Segecin 2005). Porém, é possível que em espécies
terrestres (e.g. Bromelia, Puya, Dyckia, Encholirium, Navia) as raízes sejam funcionais
e as escamas possuam apenas função de proteção contra perda de água e na reflectância
de raios solares (Pita 1997, Forzza 2001). Se a hipótese de que estas escamas não são
absorventes for corroborada e analisando as árvores filogenéticas de Bromeliaceae
(Givinish et al. 2007, Schulte et al. 2005) podemos inferir que a capacidade de
assimilação de água e nutrientes por esses tricomas surgiu mais de uma vez na evolução
da família. Ainda, considerando Puya como irmão das demais Bromelioideae e
Bromelia como basal na subfamília é aceitável afirmar que a presença de tricomas
absorventes seja uma característica que surgiu após a cladogênese em que Bromelia se
diferenciou.
O número de células do pedículo e o número, disposição e diferenciação das
células do escudo são características com importância taxonômica na distinção de
subfamílias e gêneros de Bromeliaceae (Forzza 2001). Porém, segundo Tomlinson
(1969), o número de células do pedículo pode variar numa mesma folha, devendo este
caráter ser utilizado com cuidado. No entanto, todas as espécies aqui estudadas, à
exceção de B. serra e B. horstii com três células, apresentam duas células no pedículo.
Em Bromelioideae mais que duas células no pedículo também parece ter surgido após a
cladogênese em que Bromelia diferenciou, tratando-se de uma provável sinapomorfia
dos demais gêneros da subfamília com reversão no clado Quesnelia/Billbergia e
algumas espécies de Aechmea (Almeida 2006, Vargens 2008).
A presença de sulcos na superfície foliar é um forte caráter para a separação de
espécies dentro de Bromeliaceae, já utilizado anteriormente por Tomlinson (1969), Pita
(1997) e Forzza (2001). Tais sulcos, onde estão posicionados os estômatos e se inserem
os tricomas, foram observados apenas na superfície abaxial em parte das espécies
estudadas, sendo potencial característica de agrupamento dessas; ao contrário da face
adaxial que sempre se apresentou como lisa ou ondulada.
23
Semelhante às células epidérmicas, em grande parte das espécies, a hipoderme
mecânica constitui-se de células espessadas, porém de maneira uniforme. Esse
espessamento tanto da epiderme quanto da hipoderme está associado à diminuição da
evaporação de água dos tecidos, evitando o colapso e permitindo a sobrevivência dos
espécimes sujeitos a constante estresse hídrico (Krauss 1949, Scatena & Segecin 2005).
Examinando as hipóteses filogenéticas publicadas para Bromeliaceae, podemos inferir
que o surgimento de uma hipoderme mecânica ou a perda desta ocorreu em vários
clados independentemente e que a presença desta hipoderme não parece estar
relacionado somente aos tipos de ambientes, já que muitas espécies de locais úmidos
também apresentam este espessamento (e.g. Sousa et al. 2005, Faria 2006, Almeida
2006) e outras de ambientes xéricos não o possuem (e.g. Forzza 2001).
Próximo à hipoderme mecânica é possível encontrar um parênquima aqüífero
variando em número de camadas, de acordo com a espécie, o que confere maior ou
menor suculência às folhas (Proença & Sajo 2004, Scatena & Segecin 2005). Tais
células podem variar morfologicamente, ocorrendo apenas como isodiamétricas ou
como isodiamétricas passando a alongadas anticlinalmente nas camadas mais interiores,
como no caso de B. antiacantha. Estas células ainda podem apresentar ondulações
possivelmente provenientes da perda de água deste tecido (Krauss 1949). Como se
localiza logo acima da camada fotossintética da folha, Brighigna et al. (1984) afirmam
que esta região protege a camada clorofiliana da alta luminosidade com a finalidade de
possibilitar a realização da fotossíntese.
Dentre as espécies de Bromelia a hipoderme aqüífera abaxial foi observada apenas
em B. aff. tubulosa, B. morreniana e B. scarlatina sendo também incomum nos demais
gêneros basais de Bromelioideae (Terry et al. 1997, Sajo et al. 1998, Givinish et al.
2004, 2007, Schulte et al. 2005). Aparentemente, este é um possível caráter derivado
nesta subfamília.
Parênquima clorofiliano em paliçada é incomum na família, sendo encontrado em
Puya, Brocchinia, Pitcairnia, Encholirum e Achantostachys (Downs 1974, Tomlinson
1969, Forzza 2001). Essa característica também foi observada com freqüência em
Bromelia. Analisando as hipóteses filogenéticas publicadas para a família (Schulte et al.
2005, Givinish et al. 2007), podemos inferir que este caráter surgiu várias vezes de
forma independente. Todavia, a presença da paliçada em Puya e Bromelia sugere que
24
este caráter seja uma sinapomorfia do clado Puya/Bromelioideae com reversão em
Achantostachys.
Os canais de aeração são comuns em Bromeliaceae (Proença & Sajo 2007,
Scatena & Segecin 2005, Ayoma & Sajo 2003) e nas espécies estudadas. De acordo
com Tomlinson (1969), Gilmartin et al. (1989) e Souza & Neves (1996) estes facilitam
a ventilação foliar e, segundo Brighgnia et al. (1984) proporcionam uma maior
evaporação, auxiliando assim na fotossíntese. A variação das células que compõem o
parênquima clorofiliano lacunoso já foi intensamente relatada nos trabalhos de anatomia
da família, sendo esta a responsável pelas lacunosidades no canal de ar. Entretanto, essa
característica não varia intraespecificamente, sendo bastante útil na diferenciação de
espécies.
Canais secretores pouco relatados para Bromeliaceae , foram mencionados apenas
por Tomlinson (1979) como células com conteúdo aparentemente mucilaginoso
presentes em Aechmea e Billbergia. Tal informação no leva a crer que essa
característica é extremamente rara e trata-se de um importante dado para caracterizar o
gênero, visto que trabalhos recentes realizados para Aechmea e Billbergia não relatam a
presença de canais secretores (Ayoma & Sajo 2003, Sousa 2005, Vargens 1008). Ao
contrário, idioblastos contendo ráfides são corriqueiros na família, mas ainda assim, é
perfeitamente possível separar espécies dentro de gêneros como Aechmea (Ayoma &
Sajo 2003, Sousa 2005) e Bromelia por sua presença ou ausência.
Fibras não associadas a feixes vasculares são incomuns em Bromeliaceae,
ocorrendo apenas em representantes de Bromelioideae e muito raramente em
Tillandsioideae (Tomlinson 1969, Proença & Sajo 2007). Levando em consideração a
posição basal de Bromelia (Givinish et al. 2004, 2007; Schulte et al. 2005) a ausência
de tais fibras extravasculares no gênero pode ser considerado o estado plesiomórfico na
subfamília.
Deve-se ressaltar ainda a presença de feixes vasculares em única série,
característica presente em todas as espécies da família estudadas até o presente (Arruda
& Costa 2003, Tomlinson 1969, Scatena & Segecin 2005, Ayoma & Sajo 2003, Downs
1974, Proença & Sajo 2007, Pita 1997, Forzza 2001, Sousa et al. 2005). Os feixes
podem possuir apenas calotas de fibras nas extremidades ou estarem completamente
25
circundados por essas fibras. Esta variação foi igualmente encontrada em diversos
outros grupos de Bromeliaceae (e.g. Tomlinson 1969, Ayoma & Sajo 2003).
Os feixes vasculares de menor calibre freqüentemente apresentam-se com
pequenos prolongamentos de fibras em direção à face abaxial nas espécies examinadas.
Grandes prolongamentos das fibras ou a ausência dos mesmos são raros no gênero. No
entanto, tais prolongamentos de fibras dos feixes de menor calibre são completamente
ausentes apenas em Tillandsioideae (Tomlinson 1969, Arruda & Costa 2003, Scatena &
Segecin 2005, Proença & Sajo 2007), podendo esta característica ter sido perdida
diversas vezes independentemente durante a evolução da família.
A bainha dos feixes vasculares é composta, ainda, de células isodiamétricas,
clorofiladas, de paredes pouco espessadas, lúmen amplo e disposição levemente radiada
em apenas três espécies do gênero. Essa tendência à anatomia Kranz, característica de
plantas C4, também foi registrada em muitos outros gêneros de Bromeliaceae, e.g.
Aechmea, Brewcaria, Brocchinia, Billbergia, Encholirium, Fernesea, Hoherbergia,
Pitcairnia, Portea, Puya e Quesnelia (Sajo et al. 1998, Forzza 2001, Aoyama & Sajo
2003, Sousa 2005 e Almeida 2006), e, considerando as relações filogenéticas
conhecidas entre esses gêneros (Terry et al. 1997, Givinish et al. 2004, 2007; Barfuss et
al. 2005, Schulte et al. 2005), pode-se supor que se trata de uma característica altamente
homoplástica.
Considerando as características levantadas nos estudos anatômicos para a família
até o momento e para o gênero no presente trabalho, pudemos constatar que este é um
importante recurso na busca de caracteres para Bromeliaceae, certamente auxiliando na
filogenia e na delimitação de táxons.
Referências Bibliográficas
ALMEIDA, V.R. 2006. Filogenia e circunscrição de Quesnelia Guadch. (BromeliaceaeBromelioideae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio de
Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil, 86p.
26
AOYOMA, E.M. & SAJO, M.G. 2003. Estrutura foliar de Aechmea Ruiz & Pav.
subgênero Lamproccocus (Beer) Baker e espécies relacionadas. Revista Brasileira
de Botânica 26: 461-473.
ARRUDA, R C.O. & COSTA, A.F. 2003. Foliar anatomy of five Vriesea sect. Xyphion
(Bromeliaceae) species. Selbyana 24(2): 180-189.
BARFUSS, M.H.J; SAMUEL, R.; TILL, W. & STUESSY, T.F. 2005. Phylogenetic
Relationships in subfamily Tillandsioideae (Bromeliaceae) based on DNA
sequence data drom seven plastid regions. American Journal of Botany 92(2):
337-351.
BENZING, D.H. 2000. Bromeliaceae: Profile of an adaptive radiation. Cambrigde
University Press, 590p.
BRIGHGNIA, L.; FIORDI, A. & PALANDRI, M.R. 1984. Structural characteristics of
mesophyll in some Tillandsia species. Phytomorpholgy 34: 191-200.
BROWN, G.K. 2000. Dados Moleculares em Bromeliaceae. In: Leme, E.M.C.
Nidularium: Bromélias da Mata Atlântica. Ed. Salamandra, Rio de Janeiro, RJ,
pp. 198-201.
BROWN, G.K. & GILMARTIN, A.J. 1984. Stigma structure and variation in
Bromeliaceae – neglected taxonomic characters. Brittonia 36: 364-374.
COFFANI-NUNES, J.V. 2004. Revisão Taxonômica e Filogenia de Portea Brong. ex
K. Koch (Bromelioideae - Bromeliaceae). Tese de Doutorado. Universidade de
São Paulo, São Paulo, Brasil.
DOWNS, R.J. 1974. Anatomy and physiology. In: L. B. Smith & R. J. Downs (eds.).
Flora Neotropica 14(1): 2-28.
FARIA, A.P.G. 2006. Revisão taxonômica e filogenia de Aechmea Ruiz & Pav. subg.
Macrochordion (De Vriese) Baker, Bromelioideae – Bromeliaceae. Tese de
Doutorado. Universidade Federal do Rio de Janeiro, UFRJ, Rio de Janeiro, 199p.
FORZZA, R.C. 2001. Filogenia da tribo Puyeae Wittm. e revisão taxonômica do gênero
Encholirium Mart. ex Schult. & Schult. f. (Pitcairnioideae – Bromeliaceae). Tese de
Doutorado. Universidade de São Paulo, São Paulo, 208p.
27
GILMARTIN, A.J.; BROWN, G.K.; VARADARAJAN, G.S. & NEIGHBOURS, M.
1989. Status of Glomeropitcairnia within evolutionary history of Bromeliaceae.
Systematic Botany 14: 339-348.
GIVNISH, T.J.; MILLAM, K. C.; EVANS, T. M.; HALL, J. C.; PIRES, J. C.; BARRY,
P. E.& SYTSAM, K. J. 2004. Ancient vicariance or recent long-distance
dispersal? Inferences about phylogeny and south american-african disjunctionsin
Rapateaceae and Bromeliaceae based on ndhF sequence data. International
Journal of Plant Sciences 165: 35-54.
GIVNISH, T.J.; MILLAM, K. C.; BARRY, P. E. & SYTSAM, K. J. 2007. Phylogeny,
adaptive radiation and historical biogeography of Bromeliaceae inferred from
ndhF sequence data. In: Colombus, J.T., Friar, E.A., Porter, J.M., Prince, L.M. &
Simpson, M.G. (eds.) Monocots: Comparative Biology and Evolution-Poales.
Rancho Santa Ana Botanic Garden, Claremont, CA, pp. 3-26.
HOLMGREN, P.K., N.H. HOLMGREN AND L.C. BARNETT. 1990. Index
herbariorum. Part I: The herbaria of the world. 8th edition. New York Botanical
Garden. 693 pp.
HORRES, R.; SCHULTE, K.; WEISING, K. & ZIZKA, G. 2007. Systematics of
Bromelioideae (Bromeliaceae) – evidence from molecular and anatomical studies.
Aliso 23: 27–43.
KRAUS, J.E. & ARDUIN, M. 1997. Manual básico de métodos em morfologia
vegetal. Edur. Seropédica, 198p.
KRAUSS, B.H. 1949 Anatomy of vegetative organs of the pineapple, Ananas
comosus (L.). Botanical Gazette 10: 330-404.
LUTHER, H.E. 2006. An alphabetical list of bromeliad binomies. The Bromeliad
Society International. 10ed. The Marie Selby Botanical Gardens. Sarasota, Florida
USA. 116p.
MARTINELLI, G.; VIEIRA, C.M.; GONZALEZ, M.; LEITMAN, P.; PIRATININGA,
A.; COSTA, A.F. & FORZZA, R.C. 2008. Bromeliaceae da Mata Atlântica
Brasileira: lista de espécies, distribuição e conservação. Rodriguésia 59 (1): 209258.
28
MEZ, C. 1891. Bromeliaceae. In: C. F. P. von Martius; A. W. Eichler & I. Urban (eds.),
Flora brasiliensis, vol. 3, part. 3. München, Wien, Leipzig, pp. 173-634.
O’BRIEN, T.P. & McCULLY, M.E. 1981. The study of plant structure: principles and
selected methods. Thermarcarphi. Melbourne, 316p.
PITA, P.B. 1997. Estudos anatômicos de órgãos vegetativos de Dyckia e Encholirium
(Bromeliaceae) da Serra do Cipó (Minas Gerais, Brasil). Dissertação de Mestrado.
Universidade de São Paulo, São Paulo, 82p.
PROENÇA, S.L. & SAJO, M.G. 2004. Estrutura foliar de espécies de Aechmea Ruiz &
Pav. (Bromeliaceae) do estado de São Paulo, Brasil. Acta Botanica Brasilica
18(2): 319-331.
PROENÇA, S.L. & SAJO, M.G. 2007. Anatomia foliar de bromélias em áreas de
cerrado do estado de São Paulo, Brasil. Acta Botanica Brasilica 21(3): 657-673.
RAMIREZ, I.M. 1996. Systematics, phylogeny and chromosome number evolution in
Cryptanthus (Bromeliaceae). PHD. Thesis. University of Missouri, St. Louis,
268p.
SAJO, M. G.; MACHADO, S. R. & CAMELLO-GUERREIRO, S. M. 1998. Aspectos
estruturais de folha de bromélia e suas implicações no agrupamento de espécies.
In: M.V. Pereira (ed.) Bromélias da Mata Atlântica: Canistropsis. Salamandra,
Rio de Janeiro, pp. 102-111.
SCATENA, V.L. & SEGECIN, E. 2005. Anatomia foliar de Tillandsia L.
(Bromeliaceae) dos Campos Gerais, Paraná, Brasil. Revista Brasileira Botânica
28(3): 635-649.
SCHMITH, R.E. & BROWN, G.K. 2004. Leaf Anatomy in Bromeliaceae subfamily
Bromelioideae – I Historical Perspectives. Vidalia 2(2): 11-22.
SCHULTE, K.; HORRES, R. & ZIZKA, G. 2005. Molecular phylogeny of
Bromelioideae and its implications on biogeography and the evolution of CAM in
the family (Poales, Bromeliaceae). Senckengergiana biologica 85: 113-125.
SMITH, L.B. & DOWNS, R.J. 1974. Pitcairnioideae (Bromeliaceae). Flora Neotropica
Monograph. Hafner Press, New York, 14(1): 1-658.
29
____ 1979. Bromelioideae (Bromeliaceae). Flora Neotropica Monograph. Hafner Press,
New York, 14(3): 1493-2141.
SOUSA, G.M. 2004. Revisão taxonômica de Aechmea Ruiz & Pavon subg. Chevaliera
(Gaudich. ex Beer) Baker (Bromelioideae – Bromeliaceae). Tese de Doutorado.
SOUSA, G.M.; ESTELITA, M.E.M. & WANDERLEY, M.G.L. 2005. Anatomia foliar
de espécies brasileiras de Aechmea subg. Chevaliera (Gaudich. ex Beer) Baker,
Bromelioideae – Bromeliaceae. Revista Brasileira Botânica 28(3): 603-613.
SOUSA, L.O.F.; WENDT, T.; BROWN, G.K.; TUTHILL, D.E. & EVANS, T.M.
2007. Monophyly and phylogenetic relationships in Lymania (Bromelioideae –
Bromeliaceae) based on morphology and chloroplast DNA sequences. Systematic
Botany 32(2): 264-270.
SOUSA, R.C.O.S. & NEVES L.J. 1996. Leaf anatomy of four Tillandsia species.
Bromelia 3: 28-39.
TERRY, R.G.; BROWN, G.K & OLMSTEAD, R.G. 1997. Examination of subfamilial
phylogeny in Bromeliaceae using comparative sequencing of the plastid locus
ndhF. American Journal of Botany 84(5): 664-670.
TOMLINSON, P.B. 1969. Commelinales-Zingiberales. In: C. R. Metcalf (ed.) Anatomy
of the monocotyledons. Claredon Press, Oxford, pp. 193-294.
VARGENS, F.A.C. 2008. Anatomia Foliar de Billbergia Thunb. (Bromelioideae –
Bromeliaceae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio de Janeiro,
Rio de Janeiro, 51p.
30
Capítulo 2
FILOGENIA MORFOLÓGICA DE BROMELIA
(BROMELIACEAE, BROMELIOIDEAE)
Capítulo 2 – Filogenia morfológica de Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae)
Resumo – Filogenia morfológica de Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae)
Bromelia compreende 56 espécies agrupadas em três subgêneros: Bromelia, Distiacanthus e
Karatas. Ocorrem desde a região central do México até a Bacia do Prata na Argentina, com dois
centros de diversidade, um na América Central e outro no Escudo Brasileiro. Nas filogenias
desenvolvidas para Bromeliaceae, o gênero emerge como basal em Bromelioideae, porém a relação
entre suas espécies nunca foi abordada em estudos filogenéticos, assim como a hipótese de
monofiletismo do gênero e dos subgêneros também nunca foi testada. Para responder tais questões
o presente estudo inclui 38 terminais: 25 de Bromelia, 11 de outros gêneros de Bromelioideae,
Encholirium spectabile e Puya nana para o enraizamento da árvore.
Uma matriz com 120
caracteres morfológicos, 69 binários e 51 multiestado, foi confeccionada. A análise gerou duas
árvores igualmenteparcimoniosas com 796 passos e cujo consenso estrito apresenta apenas uma
politomia:
(((((((Aechmea
gustavoii,
Orthophytum
burlemarxii),
Fascicularia
bicolor),
((Chryptanthus bromelioides, ((Nidularium procerum, (Aechmea mollis, Quesnelia edmundoi)),
Canistropsis selloana)), Neoregelia cruenta)), Ananas fritzmulleri), (((((((((((((Bromelia lagopus,
B. villosa), B. grandiflora), B. karatas), ((B. minima, B. macedoi), B. lindevaldae)), B. horstii), (B.
goyazensis, B. serra)), (B. balansae, (B. reversacantha, B. interior))), B. pinguin), ((B. antiacantha,
B. binotii), B. arenaria)), (((B. morreniana, B. scarlatina), B. tubulosa, B. aff. tubulosa), B.
auriculata)), B. hemispherica), B. chrysantha), (B. irwinii, Fernseea itatiaiae))), Puya nana),
Encholirium spectabile). Esse resultado sugere que Bromelia apenas será monofilético com a
inclusão de Fernseea ou com a exclusão de B. irwinii. O clado Bromelia+Fernseea é sustentado por
três sinapomorfias: indumento flocoso na face abaxial da bainha foliar, ovário oblongo e hipoderme
mecânica na face abaxial com quatro camadas, e emerge na base das Bromelioideae, corroborando
hipóteses filogenéticas baseadas em caracteres moleculares publicadas anteriormente. Os
subgêneros Bromelia e Karatas não são monofiléticos, ao contrário de Distiacanthus, e não devem
ser aceitos como categorias taxonômicas.
Palavras chaves adicionais: cladística, monocotiledôneas, anatomia, América do Sul, América
Central, sistemática.
32
Abstract – Morphological phylogenetics of Bromelia (Bromeliaceae, Bromelioideae)
Bromelia comprises 56 species grouped into three subgenera: Bromelia, Distiacanthus and Karatas,
distributed from México to the Plata River, in Argentina, showing two centers of diversity, one in
Central America and the other in the Brazilian Shield. On published Bromeliaceae phylogenies,
Bromelia branches off at the basal node in subfamily Bromelioideae, however there are no
phylogenetic studies testing its monophyly and the relationships between its species. The present
study includes 38 terminals: 25 Bromelia, 11 other genera of Bromelioideae and Encholirium
spectabile and Puya nana as the tree root. A matrix with 120 morphological and anatomical
characters, of which 69 are bimodal and 51 have more than two states, was prepared. In the
parsimony analyses, two trees with 796 steps were found. The strict consensus has one politomy:
(((((((Aechmea gustavoii, Orthophytum burlemarxii), Fascicularia bicolor), ((Chryptanthus
bromelioides, ((Nidularium procerum, (Aechmea mollis, Quesnelia edmundoi)), Canistropsis
selloana)), Neoregelia cruenta)), Ananas fritzmulleri), (((((((((((((Bromelia lagopus, B. villosa), B.
grandiflora), B. karatas), ((B. minima, B. macedoi), B. lindevaldae)), B. horstii), (B. goyazensis, B.
serra)), (B. balansae, (B. reversacantha, B. interior))), B. pinguin), ((B. antiacantha, B. binotii), B.
arenaria)), (((B. morreniana, B. scarlatina), B. tubulosa, B. aff. tubulosa), B. auriculata)), B.
hemispherica), B. chrysantha), (B. irwinii, Fernseea itatiaiae))), Puya nana), Encholirium
spectabile). Our results suggest that Bromelia would be a monophyletic group pending on the
inclusion of Fernseea or the exclusion of B. irwinii. The clade Bromelia+Fernseea is supported by
tree synapomorphies: floccose abaxial indument in the leaf sheath, oblong ovary and four layered
mechanic hypodermis in the abaxial face, and emerge as a basal group within Bromelioideae.
Subgenera Bromelia and Karatas are not monophyletic, unlike of Distiacanthus, an should not be
considered as separate taxonomic categories.
Additional key words: cladistics, monocots, anatomy, South America, Central America,
systematic.
33
Introdução
Bromelia L. compreende 56 espécies (Luther 2006), distribuídas da região central do
México até a Bacia do Prata na Argentina. Concentram-se na maioria das vezes em regiões de
baixas a médias altitudes (0 a ca. 1200 m elev.) tendo a América Central e o Escudo Brasileiro
como os dois centros de diversidade (Smith & Downs 1979, Benzing 2000). O gênero que tipifica a
família caracteriza-se por abrigar espécies em geral robustas, com acúleos curvos nas margens
foliares, pelas flores vistosas com pétalas cartáceas e carnosas, de róseas a vermelhas ou de lilases a
roxas e bagas amarelo-alaranjadas (Mez 1891; Smith & Downs, 1979; Benzing, 1980). Quanto ao
número de cromossomos, das seis espécies analisadas, quatro se mostraram poliplóides, com 2n
atingindo valores de 100 e 150 (Cotias-de-Oliveira et al. 2000).
Segundo Mez (1891) as espécies do gênero encontram-se agrupadas nos subgêneros
Distiacanthus, Bromelia (=Eubromelia) e Karatas. No primeiro, estão incluídas duas espécies cujas
folhas são pecioladas. No segundo, as espécies possuem inflorescências que superam em tamanho a
roseta foliar devido a presença de um escapo muito desenvolvido, além de apresentarem ovário com
um indumento esparso, alvo a levemente áureo ou mais raramente glabro. O terceiro subgênero
abriga espécies com inflorescências nidulares, completamente imersas na roseta foliar, e o ovário
possui indumento tomentoso de coloração castanha.
Embora existam poucos trabalhos filogenéticos com Bromeliaceae incluindo Bromelia, o
gênero sempre emerge na base de Bromelioideae. O monofiletismo desta subfamília é fortemente
sustentado, contudo, a delimitação de seus gêneros é extremamente frágil e poucos emergem como
monofiléticos nas análises já realizadas (Terry et al. 1997, Coffani-Nunes 2004, Faria et al. 2004,
Givinish et al. 2004, 2007, Sousa 2004, Almeida 2006, Faria 2006, Schulte et al. 2005, Horres et al.
2007, Sousa et al. 2007). Além disto, as árvores apresentam grande número de politomias e baixa
sustentação dos clados. O resultado desta combinação é que pouco sucesso se tem obtido quanto à
congruência entre grupos taxonômicos e grupos naturais formados a partir das filogenias em
Bromelioideae.
Diante do exposto, o presente estudo teve como objetivo realizar uma análise filogenética,
baseada em caracteres morfológicos, de Bromelia buscando verificar o monofiletismo do gênero,
bem como dos seus subgêneros, além de elucidar as relações evolutivas interespecíficas no gênero e
testar se a posição basal de Bromelia em Bromelioideae se confirma.
34
Metodologia
Terminais
Foram incluídos na análise 38 terminais (Apêndice 1), sendo 25 espécies de Bromelia (2 do
subg. Distiacanthus, 10 do subg. Karatas e 13 do subg. Bromelia); 11 de outros gêneros de
Bromelioideae e Encholirium spectabile e Puya nana para o enraizamento da árvore.
As espécies de Bromelia foram selecionadas a partir do local de ocorrência, priorizando as
brasileiras devido à possibilidade de coletas, as melhor delimitadas taxonomicamente e bem
representadas nas coleções consultadas. Buscou-se também na escolha dos táxons, abranger toda a
variação morfológica observada no gênero.
Caracteres morfológicos
Os dados morfológicos foram retirados a partir de espécimes depositados nos herbários:
ALCB, ASE, BA, C, CEN, CEPEC, CESJ, CORD, CTES, CVRD, EAC, EAP, ESA, F, GH, HB,
HBR, HEPH, HRB, HUEFS, IBGE, INPA, K, LP, LPB, LPS, MBM, MBML, MG, MO, MT, MY,
NY, P, PACA, PEL, RB, SEL, SI, SP, SPF, TEX, U, UB, UEC, US, USM, VIC (acrônimos
segundo Holmgren et al. 1990) (Apêndice 1). Ainda, visando melhorar as coleções de Bromelia nos
herbários, a coleção viva do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e analisar caracteres perdidos após o
processo de secagem e fixação em álcool também foram realizadas seis expedições de coleta
(Apêndice 2).
Nos estudos da anatomia foliar de Bromelia a microscopia de luz foram utilizadas amostras
conservadas em etanol 70° GL, além de materiais herborizados (vide Capítulo 1). As informações
morfológicas e anatômicas das demais espécies foram retiradas da literatura (Leme 1998, Sajo et al.
1998, Zizka et al. 1999, Forzza 2001, Sousa 2004, Almeida 2006, Leme & Siqueira Filho 2006,
Mantuano 2008). A partir desses dados uma matriz com 120 caracteres morfológicos externos e
anatômicos, dos quais 69 são binários e 51 são multiestado, foi elaborada com o auxílio do
programa Mesquite 2.5 (Maddson & Maddson 2008) (Tabelas 1 e 2).
As terminologias utilizadas seguiram Werbeling (1981) e Radford et al. (1976) para
caracteres de morfologia externa, e Tomlinson (1969) para caracteres anatômicos.
Análise filogenética
Análises cladísticas foram realizadas através do critério da máxima parcimônia, conduzindo
uma busca heurística com 1000 replicações mantendo 10 árvores por replicação, por meio do
algoritmo branch swapping com o método tree bisection-reconnection (TBR), a partir do método de
35
otimização dos caracteres ACCTRAN (accelerated transformation optimization), desordenados e
sem peso, e retenção de múltiplas árvores mais parcimoniosas (MAXTREE), utilizando o programa
PAUP* 4b10 para Macintosh (Swofford 2002). O enraizamento foi realizado a partir grupo externo
(Watrous & Wheeler 1981, Nixon & Carpenter 1993). Os valores de suporte dos ramos foram
avaliados através da replicação “bootstrap” de busca heurística com 100 replicações (Felsenstein
1985). Para apresentação dos cladogramas foi utilizado o programa Mesquite 2.5 (Maddson &
Maddson 2008).
Tabela 1 - Lista de caracteres e seus respectivos estados.
1. Folha, posição na roseta em relação ao eixo central quando estéril:
(0) 15-30º
(1) ca. 45º
(2) ca. 90º
2. Folha, posição na roseta em relação ao eixo central durante a floração:
(0) 15-30º
(1) ca. 45º
(2) ca. 90º
3. Folha, ápice, orientação:
(0) Ereto
(1) Reflexo
4. Folha, ápice, forma:
(0) Atenuado (1) Agudo
(2) Obtuso
(3) Emarginado (4) Apiculado
5. Folha, ápice, projeção pungente:
(0) Presente
(1) Ausente
6. Folha, margem, morfologia:
(0) Inteira
(1) Aculeada
7. Folha, acúleos, orientação:
(0) Uma orientação, antrorso
(1) Uma orientação, retrorso
(2) Duas orientações, antrorso e retrorso, na mesma folha
8. Folha, acúleos, coloração:
(0) Castanhos (1) Verdes
(2) Vermelhos (3) Amarelos
(4) Vináceos
9. Folha, pecíolo:
(0) Presente
(1) Ausente
10. Folha, diferenciação entre bainha e lâmina:
(0) Abrupta
(1) Tênue
11. Folha, lâmina, coloração quando estéril:
(0) Completamente verde
(1) Verde passando a vermelha no ápice
(2) Completamente vermelhas
(3) Amarelas
12. Folha, lâmina, coloração das centrais da roseta durante a floração:
(0) Completamente verdes
(1) Verdes passando a vermelhas na base (2) Completamente vermelhas
13. Folhas, lâmina, consistência:
(0) Coriácea
(1) Cartácea
14. Folhas, bainha, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
15. Folhas, bainha, posição do indumento:
(0) Somente na face adaxial
(1) Somente na face abaxial
(2) Em ambas as faces
16. Folhas, bainha, tipo de indumento na face adaxial:
(0) Lepidoto
(1) Tomentoso (2) Flocoso
(3) Viloso
(4) Panoso
(5) Seríceo
17. Folhas, bainha, tipo de indumento na face abaxial:
(0) Lepidoto
(3) Viloso
(4) Panoso
(5) Seríceo
(6) Estrigoso
18. Inflorescência, pedúnculo, tamanho em relação à roseta:
(0) Incluso, escapo muito reduzido
(1) Emergindo
36
Tabela 1 - Continuação.
19. Inflorescência, pedúnculo, tipo de indumento:
(0) Velutino
(3) Viloso
(4) Lepidoto
(5) Seríceo
Ausente
20. Inflorescência, pedúnculo, cobertura pelas brácteas:
(0) Completamente coberto, imbricadas (1) Parcialmente coberto, laxas
21. Inflorescência, pedúnculo, coloração:
(0) Completamente alvo (1) Vermelho (2)V erde
(3)Róseo
(4) castanho
22. Inflorescência, brácteas pedunculares, tamanho em relação aos entrenós:
(0) Mais longas
(1) Mais curtas
23. Inflorescência, brácteas pedunculares, posição em relação ao escapo durante a antese:
(0) Eretas
(1) Patentes, 45º-90º
(2) Completamente reflexas
24. Inflorescência, brácteas pedunculares, forma:
(0) Ovais
(1) Oblongas
(2) Elípticas
(3) Lanceoladas (4) Lineares
25. Inflorescência, brácteas pedunculares, forma do ápice:
(2) Apiculado
26. Inflorescência, brácteas pedunculares, projeção no ápice:
(0) Presente
(1) Ausente
27. Inflorescência, brácteas pedunculares, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
28. Inflorescência, brácteas pedunculares, tipo de indumento:
(0) Lepidoto
(3) Viloso
29. Inflorescência, brácteas pedunculares, margem:
(0) Inteira
(1) Aculeada
30. Inflorescência, brácteas pedunculares, coloração:
(0) Estramíneas com ápice vermelho
(1) Verdes
(2) Róseas
(3) Vináceas
(4) Alvas
(5) Vermelhas
31. Inflorescência, tipo:
(0) Racemo
(1) Capítulo
(2) Espiga
(3) Corimbo
32. Inflorescência, flores, disposição:
(0) Laxas
(1) Congestas
33. Inflorescência, ramos, desenvolvimento:
(0) Muito desenvolvidos
(1) Pouco desenvolvidos
34. Inflorescência, viabilidade do ápice:
(0) Estéril
(1) Fértil
35. Inflorescência, flores, antese nos ramos:
(0) Abrindo-se de baixo para cima
(1) Abrindo-se desordenadamente
36. Inflorescência, brácteas primárias, tamanho em relação aos ramos da inflorescência:
(0) Menores
(1) Excedendo
37. Inflorescência, brácteas primárias, posição em relação ao escapo durante a antese:
(0) Eretas
(1) Patentes, 45º
(2) Completamente reflexas
38. Inflorescência, brácteas primárias, forma:
(0) Ovais
(1) Oblongas
(2) Elípticas
(3) Lanceoladas
39. Inflorescência, brácteas primárias, forma do ápice:
(2) Obtuso
40. Inflorescência, brácteas primárias, projeção no ápice:
(0) Presente
(1) Ausente
41. Inflorescência, brácteas primárias, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
42. Inflorescência, brácteas primárias, tipo de indumento:
(0)
Lepidoto
(3) Viloso
(6)
37
43. Inflorescência, brácteas primárias, posição do indumento:
(0) Somente no ápice
(1) Em toda a bráctea primária
(2) Somente na base
44. Inflorescência, brácteas primárias, margem:
(0) Inteira
(1) Aculeada
45. Inflorescência, brácteas primárias, coloração:
(0) Vermelhas
(1) Verdes
(2) Róseas
(3) Estramíneas
46. Inflorescência, bráctea floral, tamanho:
(0) Diminuta
(1) Excedendo/igualando o ovário
(2) Excedendo/ igualando a sépala
(3) Excedendo/igualando a pétala
47. Inflorescência, bráctea floral, cor:
(0) Alva
(1) Estramínea
(2) Vermelha
(3) Rósea
(4) Castanha
(5) Azul
(6) Verde
48. Inflorescência, bráctea floral, forma:
(0) Oval
(1) Oblanceolada
(2) Oblonga
(3) Lanceolada (4) Linear
(5) Triangular
49. Inflorescência, bráctea floral, margem:
(0) Inteira
(1) Aculeada
50. Inflorescência, bráctea floral, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
51. Inflorescência, bráctea floral, carena:
(0) Presente
(1) Ausente
52. Inflorescência, bráctea floral, tipo de indumento:
(0) Lepidoto
(3) Viloso
53. Inflorescência, bráctea floral, posição do indumento:
(1) Em toda a bráctea floral
54. Inflorescência, bráctea floral, ápice:
(0) Agudo
(1) Atenuado
(2) Obtuso
(3) Arredondado
55. Flor, sépala, forma:
(0) Oval
(1) Oboval
(2) Oblonga
(3) Lanceolada (4) Linear
(5) Triangular
(6) Elíptica
56. Flor, sépala, simetria:
(0) Simétrica
(1) Assimétrica
57. Flor, sépala, cor:
(0) Alva
(1) Castanha
(2) Azul
(3) Verde
(4) Rósea
(5) Estramínea
58. Flor, sépala, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
59. Flor, sépala, tipo de indumento:
(0) Lepidoto
(3) Viloso
60. Flor, sépala, posição do indumento:
(1) Em toda a sépala
(2) Somente na base
61. Flor, sépala, ápice:
(0) Agudo
(1) Atenuado
(2) Obtuso
(3) Arredondado (4) Retuso
(5) Apiculado
62. Flor, sépala, consistência:
(0) Membranácea
(1) Cartácea
(2) Coriácea
63. Flor, sépala, carena:
(0) Presente
(1) Ausente
64. Flor, sépala, margem:
(0) Inteira
(1) Aculeada
(2) Crenada
65. Flor, sépala, concrescência:
(0) Livres
(1) Conatas
38
66. Flor, pétala, posição do ápice durante a antese:
(0) Cuculado (1) Ereto
(2) Recurvado
67. Flor, pétala, consistência:
(0) Membranácea
(1) Cartácea
68. Flor, pétala, cor da lâmina:
(0) Alva
(1) Rósea
(2) Vermelha
(3) Lilás
(4) Roxa
(5) Vinácea
(6) Verde
(7) Azul
(8) Nigrescente (9) Amarela
69. Flor, pétala, cor da margem:
(0) Igual a da lâmina
(1) Distinta da lâmina
70. Flor, pétala, ápice:
(0) Agudo
(1) Atenuado
(2) Obtuso
(3)Arredondado
71. Flor, pétala, forma:
(0) Oblanceolada
(1) Oblonga
(2) Oboval
(3) Elíptica
(4) Linear
(5) Triangular
72. Flor, pétalas, concrescência:
(0) Livres
(1) Conatas
73. Flor, pétalas, tipo de concrescência
(0) Até 1/3
(1) Além de 1/3
74. Flor, pétala, apêndice:
(0) Presente
(1) Ausente
75. Flor, pétala, calosidade:
(0) Presente
(1) Ausente
76. Flor, pétala, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
77. Flor, estames, comprimento em relação às pétalas:
(0) Excedendo as pétalas
(1) Não excedendo as pétalas
78. Flor, estames, posição em relação às pétalas:
(0) Exsertos
(1) Inclusos
79. Flor, estames, coloração das anteras:
(0) Alvas
(1) Amarelas
80. Flor, estames, concrescência em relação às pétalas:
(0) Adnatos
(1) Livres
81. Flor, estames, inserção das anteras:
(0) Basifixas
(1) Dorsifixas
82. Flor, estames, forma das anteras:
(0) Oblongas
(1) Sagitadas
(2) Elípticas
83. Flor, ovário, forma:
(0) Oval
(1) Elíptico
(2) Oblongo
(3) Oboval
84. Flor, hipanto, indumento:
(0) Presente
(1) Ausente
85. Flor, hipanto, tipo de indumento:
(0) Viloso
86. Flor, ovário, sulcos:
(0) Presentes (1) Ausentes
87. Flor, ovário, posição:
(0) Súpero
(1) Ínfero
88. Fruto, tipo:
(0) Baga
(1) Cápsula
89. Fruto, concrescência das paredes externas:
(0) Livres
(1) Concrescidas
90. Fruto, pétalas:
(0) Persistentes (1) Caducas
39
91. Fruto, cor:
(0) Castanho
(1) Verde
(2) Laranja
(3) Amarelo
(4) Vináceo
(5) Róseo
(6) Vermelho
(7) Alvo
92. Sementes, apêndice:
(0) Presente
(1) Ausente
93. Anatomia foliar, superfície adaxial, contorno:
(0) Liso a levemente ondulado
(1) sulcado
94. Anatomia foliar, superfície abaxial, contorno:
(0) Liso a levemente ondulado
(1) Sulcado
95. Anatomia foliar, células epidérmicas da face adaxial, tipo de espessamento:
(0) Parede periclinal interna fortemente espessada, lúmen reduzido
(1) Parede periclinal interna com tênue espessamento, lúmen amplo
(2) Parede periclinal externa fortemente espessada, lúmen reduzido
96. Anatomia foliar, células epidérmicas da face abaxial, tipo de espessamento:
(0) Parede periclinal interna fortemente espessada, lúmen reduzido
(1) Parede periclinal interna com tênue espessamento, lúmen amplo
(2) Parede periclinal externa fortemente espessada, lúmen reduzido
97. Anatomia foliar, tricoma, número de células do pedículo:
(0) Duas
(1) Mais que duas
98. Anatomia foliar, tricoma na face adaxial:
(0) Presente
(1) Ausente
99. Anatomia foliar, aparelho estomático, posição em relação à epiderme:
(0) Mesmo nível
(1) Abaixo
(2) Acima
100. Anatomia foliar, hipoderme mecânica adaxial, espessamento:
(0) Presente
(1) Ausente
101. Anatomia foliar, hipoderme mecânica adaxial, número de camadas:
(0) Uma
(1) Duas
(2) Três
(3) Quatro
(4) Cinco
102. Anatomia foliar, hipoderme mecânica adaxial, tipo espessamento das células:
(0) Levemente espessadas
(1) Fortemente espessadas
103. Anatomia foliar, hipoderme mecânica abaxial, espessamento:
(0) Presente
(1) Ausente
104. Anatomia foliar, hipoderme mecânica abaxial, número de camadas:
(0)Uma
(1) Duas
(2) Três
(3) Quatro
(4) Cinco
105. Anatomia foliar, hipoderme mecânica abaxial, tipo espessamento das células:
(0)Levemente espessadas
(1) Fortemente espessadas
106. Anatomia foliar, hipoderme aqüífera adaxial,, tamanho:
(0) Até 1/3 da espessura da lâmina
(1) Maior que 1/3 da espessura da lâmina
107. Anatomia foliar, transição entre hipoderme aqüífera adaxial e parênquima clorofiliano:
(0) Abrupta
(1) Tênue
108. Anatomia foliar, hipoderme aqüífera adaxial, forma das células:
(0) Arredondadas
(1) Alongadas no sentido anticlinal
109. Anatomia foliar, parênquima braciforme, forma das células:
(0) Com braços curtos (formando pouca lacunosidade)
(1) Com braços longos (formando grande lacunosidade)
110. Anatomia foliar, feixes vasculares de maior calibre, espessamento (fibras):
(0) Em calotas
(1) Circundando totalmente
111. Anatomia foliar, células da bainha parenquimática do feixe, disposição:
(0) Radiada
(1) Não radiada
112. Anatomia foliar, feixes vasculares de menor calibre, forma das calotas espessadas (fibras):
(0) Mais altas que largas
(1) Mais largas que altas
40
113. Anatomia foliar, parênquima clorofiliano paliçádico, forma:
(0) Empaliçado
(1) Não empaliçado
(2) Empaliçado e não empaliçado
114. Anatomia foliar, epiderme adaxial, parede periclinal externa:
(0) Lisa
(1) Papilosa
115. Anatomia foliar, ráfides:
116. Anatomia foliar, canais secretores:
117. Anatomia foliar, fibras extravasculares:
118. Anatomia foliar, hipoderme aqüífera:
(0) Presente
(1) Ausente
119. Anatomia foliar, hipoderme aqüífera, posição:
(0) Face adaxial (1) Face abaxial (2) Ambas as faces
41
Tabela 2 – Matriz de caracteres. Dados não observados são indicados por “?”e dados não-aplicáveis por “-”
Espécies/caráter
Aechmea
gustavoi
Aechmea
mollis
Ananas
fritzmuelleri
aff. tubulosa
Bromelia
Bromelia
antiacantha
Bromelia
arenaria
Bromelia
auriculata
Bromelia
balansae
Bromelia
binotii
Bromelia
chrysantha
Bromelia
goyazensis
Bromelia
grandiflora
Bromelia
hemispherica
Bromelia
horstii
Bromelia
interior
Bromelia
irwinii
Bromelia
k aratas
Bromelia
lagopus
Bromelia
lindevaldae
Bromelia
macedoi
Bromelia
minima
Bromelia
morreniana
Bromelia
pinguin
Bromelia
reversacantha
Bromelia
scarlatina
Bromelia
serra
Bromelia
tubulosa
Bromelia
villosa
Canistropsis selloana
Cryptanthus bromelioides
Encholirium spectabile
Fascicularia bicolor
Fernseea
itatiaiae
Neoregelia
cruenta
Nidularium
procerum
Orthophytum burlemarxii
Puya
nana
Quesnelia
edmundoi
1
0
0
0
1
1
0
0
0
0
1
?
0
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1
1
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2
1
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1
1
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1
1
1
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1
1
1
1
1
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1
1
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1
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1
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1
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1
1
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1/2
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2
0/2
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0
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–
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1/2
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1
0
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0
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1
0
–
1
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1
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1
1/2
0
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1
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1
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0
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1
1
1
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1
1
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1
10
1
0
1
1
0
1
1
0
1
1
1
0
1
0
0/1
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1
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1
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1
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0
0/1/2
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0/2
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1/2
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1
0
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0
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1
0
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1/2
0
1
1
1
2
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1/2
1
2
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1/2
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0
0
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0 1
0 0
0 0
15
2
2
2
2
0
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
1
2
2
2
2
2
2
2
2
–
2
2
0
0
0
5
–
5
5
0
4
4
4
3/5
0
4
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1
2
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3/4
2/4/5
4
2
2
4/5
0
4
–
5
0
0
0
0
2
0
0
–
0
0
0
0
0
5
2
5
5
3
2
4
4
3.5
2
4
4/5
1
5
5
3/4
2/5
4
6
2
4
0
4
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0
0
0
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–
0
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20
–
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4
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2
1/2
1
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2
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1
2
2
3
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1
2
3
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–
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3
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0 1
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2
1
2
2/3
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2
1
3
0
2
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2
2
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2
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1
1
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0
2
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0
0
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30
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
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5 1
5 1
1 2
5 3
0 0
0 0
0 3
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0 0
1 0
0 0
0 3
1 0
0 3
2 0
2 0
5 3
0 3
0 3
0 3
0 3
? 3
0 0
2 0
5 3
0 0
4 3
0 3
1 1
1/5 1
3 0
5 1
2 0
1 3
1 3
5 1
1 3
5 2
1
1
1
1
0
0
1
1
0
0
1
1
1
1
1
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–
1
–
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1
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1
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–
1
1
1
1
1
1
1
1
1
–
–
–
–
1
–
1
1
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1
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1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
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1
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0
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?
0
–
0
–
0
0/1
1
1
1
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0
1
0
1
1
1
0/1
1
1
1
0
–
1
0/1
0
?
1
1
1
1
1
–
–
–
–
1
–
1
0
–
0
–
1
2
1
0
0/1
2
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0
0/1
0
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0
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0/1
1
0
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0
1
1
–
–
–
–
0
–
0
1
–
0
–
0
1
3
1
0
1
3
0
0
0
0
0
0
0
1
1
1/3
–
0/1
0
0/3
3
0
2
0
0
3
–
–
–
–
0
–
0
0
40
–
1
–
0/1
0/1
0
1
0/1
0/1
0
1
2
1/2
1
1/2
1
1
0/1
1
0/1
–
0
0/1
0/1
0
0/1
0
1
0
0
–
–
–
–
1
–
0
1
Tabela 2 – Continuação.
Espécies/caráter
Aechmea
gustavoi
Aechmea
mollis
Ananas
fritzmuelleri
aff. tubulosa
Bromelia
Bromelia
antiacantha
Bromelia
arenaria
Bromelia
auriculata
Bromelia
balansae
Bromelia
binotii
Bromelia
chrysantha
Bromelia
goyazensis
Bromelia
grandiflora
Bromelia
hemispherica
Bromelia
horstii
Bromelia
interior
Bromelia
irwinii
Bromelia
k aratas
Bromelia
lagopus
Bromelia
lindevaldae
Bromelia
macedoi
Bromelia
minima
Bromelia
morreniana
Bromelia
pinguin
Bromelia
reversacantha
Bromelia
scarlatina
Bromelia
serra
Bromelia
tubulosa
Bromelia
villosa
Fernseea
itatiaiae
Neoregelia
cruenta
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Puya
nana
Quesnelia
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– –
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1
0
0
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1
1
0
Tabela 2 – Continuação.
Espécies/caráter
Aechmea
gustavoi
Aechmea
mollis
Ananas
fritzmuelleri
aff. tubulosa
Bromelia
Bromelia
antiacantha
Bromelia
arenaria
Bromelia
auriculata
Bromelia
balansae
Bromelia
binotii
Bromelia
chrysantha
Bromelia
goyazensis
Bromelia
grandiflora
Bromelia
hemispherica
Bromelia
horstii
Bromelia
interior
Bromelia
irwinii
Bromelia
karatas
Bromelia
lagopus
Bromelia
lindevaldae
Bromelia
macedoi
Bromelia
minima
Bromelia
morreniana
Bromelia
pinguin
Bromelia
reversacantha
Bromelia
scarlatina
Bromelia
serra
Bromelia
tubulosa
Bromelia
villosa
Fernseea
itatiaiae
Neoregelia
cruenta
Nidularium
procerum
Puya
nana
Quesnelia
edmundoi
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Resultados & Discussão
A análise cladística gerou duas árvores igualmente parcimoniosas com 796 passos,
índice de consistência (IC) 0,274; índice de retenção (IR) 0,440; e índice de consistência
rescalonado (CR) 0,121. A árvore de consenso estrito é mostrada na Figura 1. Dos 120
caracteres utilizados 108 são informativos.
O baixo índice de consistência obtido reflete o grande número de caracteres
homoplásticos, tal fato é recorrente em todas as filogenias de Bromeliaceae baseadas em
caracteres morfológicos (Forzza 2001, Faria et al. 2004, Sousa 2004, Sousa et al. 2007,
Almeida 2006, Hornung-Leoni & Sosa 2008). Contudo, filogenias morfológicas ainda
são extremamente importantes na família já que caracteres moleculares são pouco
informativos no nível de espécie (Faria 2006) e mesmo em níveis hierárquicos
superiores (Terry et al.1997).
Da mesma forma que o índice de consistência, os baixos valores de sustentação
dos clados em Bromeliaceae se repetem em todas as análises publicadas, tanto
morfológicas quanto moleculares (Faria 2006, Faria et al. 2004, Horres et al. 2007,
Schulte et al. 2005, Hornung-Leoni & Sosa 2008). Apenas quatro clados na árvore
obtida possuem sustentação maior que 50% de bootstrap: Bromelia antiacantha/B.
binotii (77%); B. villosa/B. lagopus (54%); B. goyazensis/B. serra (57%) e Aechmea
mollis/Quesnelia edmundoi (57%).
A posição basal de Bromelia e Fernseea, e de grupo irmão das demais
Bromelioideae, obtidos em estudos filogenéticos baseados em caracteres moleculares
(Terry et al. 1997, Givinish 2004, 2007, Schulte et al. 2005), são corroboradas na
presente análise. Faria (2004) sugere a proximidade de Fernseea à Billbergia e
Quesnelia, emergindo no meio das Bromelioideae. Tal posição contradita no presente
estudo, está atrelada a ausência de Bromelia e Puya em Faria (2004), além da inserção
de novos caracteres na presente análise, como os anatômicos.
Bromelia com a atual circunscrição é parafilético devido ao posicionamento de
Fernseea itatiaiae dentro do gênero (Clado A). Três sinapomorfias sustentam o clado
Bromelia + Fernseea: indumento flocoso na face abaxial da bainha foliar, ovário
oblongo e hipoderme mecânica na face abaxial com quatro camadas.
45
Excluindo B. irwinii, quatro sinapomorfias sustentam Bromelia (Clado B):
células
da
hipoderme
aquífera
arredondadas,
pétalas
oblongas,
sépalas
lanceoladas/lineares/triângulares e brácteas pedunculares patentes durante a antese. O
clado que contém F. itatiaiae/B. irwinii é sustentado por sete sinapomorfias: folhas de
15º a 30º de inclinação em relação ao eixo central quando fértil, ápice da folha ereto,
indumento tomentoso ou flocoso na face adaxial da bainha foliar, indumento viloso no
pedúnculo, pedúnculo e brácteas pedunculares róseos e bráctea floral com margem
inteira. Fernseea é composto por apenas duas espécies, endêmicas dos campos de
altitude da Floresta Atlântica (Martinelli et al. 2008). Assim, diante dos resultados
obtidos, acreditamos que uma nova análise com a inclusão de F. bocainensis E. Pereira
& Moutinho deva ser realizada antes de propor mudanças nomenclaturais.
Distiacanthus emerge como monofilético (Fig. 1) sendo sustentado por três
sinapomorfias: presença de pecíolo (como indicado por Mez 1891), bráctea floral
diminuta e células do parênquima braciforme com braços curtos. Porém, as duas
espécies deste subgênero emergem aninhadas dentro de um clado maior (clado C) que
também abriga três espécies de folhas não pecioladas, Bromelia aff. tubulosa, B.
tubulosa e B. auriculata, pertencentes ao subgênero Karatas. O clado C é sustentado
por nove sinapomorfias: indumento seríceo na face abaxial da bainha foliar, pedúnculo
incluso na roseta foliar, inflorescência corimbosa, pétalas lineares, unidas e com
concrescência maior que 1/3, hipoderme aqüífera atingindo até 1/3 da espessura da
lâmina foliar, transição tênue entre hipoderme aqüífera e clorênquima e células do
parênquima braciforme com braços curtos. A única politomia da árvore ocorre nesse
clado, entre Bromelia aff. tubulosa e B. tubulosa, que, apesar de similares
morfologicamente, algumas características principalmente relacionadas às sépalas,
pétalas e anatomia foliar, ainda as justificam como espécies distintas.
Nossos resultados indicam que os subgêneros Karatas e Bromelia são
parafiléticos e que a inflorescência nidular, completamente imersa na roseta foliar, surgiu
duas vezes na evolução de Bromelia (Fig. 3) e a inflorescência que supera em tamanho a
roseta foliar devido a presença de um escapo é uma simpleisiomorfia (Fig. 3).
Algumas espécies do subgênero Bromelia são basais no clado B e
conseqüentemente no gênero (e.g. B. chrysantha e B. hemispherica). Ainda no clado B,
está localizada grande parte das espécies do subgênero Karatas (Fig. 1).
46
Nota-se uma tendência de redução nos ramos e pedúnculos ao longo da evolução
do clado D. Na base deste clado encontram-se espécies de inflorescência ampla e laxa
(e.g. Bromelia arenaria, B. binotii, B. antiacantha e B. pinguin). Já na base do clado E,
as espécies ainda possuem inflorescência ampla, com pedúnculo emergindo a roseta, no
entanto, suas flores passam a ter uma disposição congesta (B. balansae, B.
reversacantha, B. interior, B. serra, B. goyazensis, B. horstii). No ápice do clado E
emergem dois subclados onde a inflorescência está completamente inserida na roseta
foliar, i.e. o pedúnculo é inconspícuo. No primeiro subclado, Bromelia minima, B.
macedoi e B. lindevaldae, espécies de pequenas dimensões e de ocorrência quase que
simpátrica em Goiás, emergem como um grupo, mesmo sem a utilização de dados
métricos. No segundo subclado, Bromelia loagopus, B. villosa, B. grandiflora e B.
karatas surgem unidas confirmando sua proximidade morfológica anteriormente
sugerida por Leme & Siqueira Filho (2006). Estas espécies juntamente com B. superba,
B. niduspuellae e B. poepegii formam um complexo de difícil delimitação taxonômica e
merecem uma revisão.
Bromelia arenaria, B. binotii e B. antiacantha, espécies de inflorescência laxa
(sinapomorfia) que habitam principalmente regiões costeira da floresta atlântica, surgem
juntas no clado F. Logo acima, emerge Bromelia pinguin, que intercala seu habitat entre
regiões costeiras e desérticas. Ao longo do clado E, agrupam–se espécies de ocorrência
predominante no cerrado, principal centro de diversidade do gênero, à exceção de B.
karatas, igualmente bem representada na América Central e México, B. balansae,
raramente encontrada em floresta atlântica, e B. serra que também ocorre na região do
chaco e algumas áreas xéricas da Bolívia. O clado C inclui espécies restritas a
ambientes florestais, B. morreniana, B. scarlatina e B. tubulosa na floresta amazônica e,
B. aff. tubulosa e B. auriculata encontradas na floresta atlântica (Fig. 4).
A filogenia aqui obtida demonstra que as espécies do cerrado (exceto por B.
irwinii) tiveram uma única origem e que alguns táxons deste clado (e.g. B. serra e B.
balansae) diversificaram seus locais de ocorrência posteriormente. Também é possível
inferir que as espécies da floresta amazônica também formam um grupo. Entretanto,
para entender o real processo de radiação biogeográfica necessita-se de um estudo que
inclua todas as espécies do gênero.
47
57
Aechmea gustavoi
Clado C
54
57
Clado E
77
Clado D
Clado F
Clado B
Clado A
n
Figura 1 - Consenso estrito de duas árvores igualmente parcimoniosas com 796
passos. Números sobre os ramos mostram o valor do “bootstrap”. CI= 0,274; RI= 0,440,
RC= 0,121.--- Subgênero Distiacanthus, subgênero Bromelia,
subgênero Karatas.
48
Aechmea gustavoi
Figura 2- Distribuição dos estados do caráter nove:
presença de pecíolo,
ausência de pecíolo.
49
Aechmea gustavoi
Figura 3- Distribuição dos estados do caráter 18:
pedúnculo incluso na roseta,
pedúnculo emergindo à roseta.
50
Aechmea gustavoi
Figura 4- Cladograma mostrando a distribuição geográfica das espécies:
Floresta Amazônica;
Floresta Atlântica;
América Central;
Cerrado;
Caatinga;
Cordilheira dos Andes.
51
O clado que inclui os demais gêneros da subfamília possui como sinapomorfias:
indumento lepidoto no pedúnculo, bráctea floral e sépalas, mais que duas células no
pedículo das escamas e aparelho estomático acima do nível da epiderme. Ananas surge
na base deste clado e, assim como em Givinish et al. (2004, 2007), em ramificação
subseqüente à Bromelia, diferentemente de Terry et al. (1997), onde Ananas emerge em
uma politomia juntamente com Bromelia, Cryptanthus, Orthophytum e o clado no qual
os outros gêneros de Bromelioideae estão incluídos. Apesar de Ananas fritzmulleri ser
facilmente confundido com Bromelia antiacantha quando estéril, a espécie aparece em
clado distinto ao de Bromelia, tratando esta semelhança, provavelmente, apenas de
convergência.
Após a ramificação de Ananas o próximo agrupamento deste clado compreende
Fascicularia bicolor, Ortophytum burlemarxii e Aechmea gustavoii. Embora sejam
semelhantes em algumas características morfológicas às espécies de Bromelia com
inflorescência nidular, o cladograma obtido demonstra que estas espécies são distantes
filogeneticamente. Tal informação contrapõe-se a Schulte et al. (2005) que obteve Bromelia
em uma politomia com Fernseea e Fascicularia + Ochagavia + Deinacanthon. Logo, a
futura inclusão desses dois últimos gêneros torna-se necessária podendo assim, modificar a
topologia da árvore aqui apresentada. Por outro lado, Ortophytum que aparecia em uma
politomia em Terry et al. (1997) e Schulte et al. (2005), na presente análise apresenta-se
melhor resolvido. Da mesma forma, Cryptanthus, surge melhor resolvido dentro de
Bromelioideae, como grupo irmão do clado Canistropsis + Nidularium + Quesnelia +
Aechmea sustentado por: forma da sépala lanceolada e células da hipoderme aqüífera
arredondadas. Entretanto, novas espécies deste gênero devem ser incluídas em uma
posterior análise a fim de testar seu monofiletismo contestado por Schulte et al.(2005).
Em oposição à Schulte et al. (2005), Givinish et al. (2004, 2007) e Terry et al.
(1997) Neoregelia e Nidularium não são irmãos havendo a ramificação de Cryptanthus
e Canistropsis, este último ausente nas demais filogenias, entre esses gêneros. Talvez, a
combinação dos caracteres morfológicos aqui utilizados aos moleculares gere uma
hipótese mais conclusiva e consistente em relação a Neoregelia e Nidularium. Por fim,
o gênero Aechmea, não emerge como monofilético, confirmando hipóteses anteriores de
diversos outros autores (Schulte et al. 2005, Faria et al. 2004, Alemida 2006, Souza et
al. 2007).
52
Referências Bibliográficas
ALMEIDA, V.R. 2006. Filogenia e circunscrição de Quesnelia Gaudch. (BromeliaceaeBromelioideae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio de
Janeiro, Rio de Janeiro, 86p.
BENZING, D.H. 1980. The biology of the bromeliads. Eureka, CA: Mad River Press,
305p.
____. 2000. Bromeliaceae: profile of an adaptive radiation. Cambrigde University
Press, 590p.
COFFANI-NUNES, J.V. 2004. Revisão taxonômica e filogenia de Portea Brong. ex K.
Koch (Bromelioideae - Bromeliaceae). Tese de Doutorado. Universidade de São
Paulo, USP, São Paulo, Brasil.
COTIAS-DE-OLIVEIRA, A.L.P.; ASSIS, J.G.A; BELLINTANI, M.C.; ANDRADE,
J.C.S. & GUEDES, M. L. S. 2000. Chromosome numbers in Bromeliaceae.
Genetics and Molecular Biology 23 (1): 173-177.
FARIA, A.P.G.; WENDT, T. & BROWN, G. K. 2004. Cladistic relationship of
Aechmea (Bromeliaceae, Bromelioideae) and allied genera. Annals of Missouri
Botanical Garden 91: 303-319.
Macrochordion (De Vriese) Baker (Bromelioideae – Bromeliaceae). Tese de
FORZZA, R.C. 2001. Filogenia da tribo Puyeae Wittm. e revisão taxonômica do gênero
Encholirium Mart. ex Schult. & Schult. f. (Pitcairnioideae – Bromeliaceae). Tese de
Doutorado. Universidade de São Paulo, São Paulo, 208p.
FELSENSTEIN, J. 1985. Confidence limits on phylogenies: An approach using the
bootstrap. Evolution 39: 783-791.
53
Rapateaceae and Bromeliaceae based on ndhF sequence data. Internatinal Jounal
of Plant Sciences 165: 35-54
GIVNISH, T.J.; MILLAM, K. C.; BARRY, P. E. & SYTSAM, K. J. 2007. Phylogeny,
ndhF sequence data. In: Columbus, J.T., Friar, E.A., Porter, J.M., Prince, L.M. &
Simpson, M.G. (eds.) Monocots: Comparative Biology and Evolution-Poales.
Rancho Santa Ana Botanic Garden, Claremont, CA, pp. 3-26.
HOLMGREN, P.K., N.H. HOLMGREN AND L.C. BARNETT. 1990. Index
herbariorum. Part I: The herbaria of the world. 8th edition. New York Botanical
Garden. 693 pp.
HORNUNG-LEONI, C.T. & SOSA, V. 2008. Morphological phylogenetics of Puya
subgenus Puya (Bromeliaceae). Botanical Journal of the Linnean Society 156: 93110.
Bromelioideae (Bromeliaceae) – evidence from molecular and anatomical studies.
Aliso 23: 27–43
LEME, E.M.C. 1998. Canistropsis. Bromélias da Mata Atlântica. Ed. Salamandra, Rio
de Janeiro. 143p.
LEME, E.M.C & SIQUEIRA FILHO, J.A. 2006. Fragmentos de Mata Atlântica do
Nordeste. Biodiversidade, Conservação e suas Bromélias. Andrea Jakobson
Estúdio, Rio de Janeiro, 360p.
Society International. 10ed. The Marie Selby Botanical Gardens. Sarasota, Florida
USA. 116p.
MADDISON, W. P. & MADDISON D.R..2008. Mesquite: a modular system for
evolutionary analysis. Version 2.5. http://mesquiteproject.org.
MANTUANO, D.G. 2008. Crescimento clonal de Neoregelia cruenta na restinga de
Jurubatiba: estrutura populacional, plasticidade morfo-anatômica, integração
54
fisiológica. Tese de Doutorado. Jardim Botânico do Rio de Janeiro, JBRJ, Rio de
Janeiro,104p.
A.; COSTA, A.F. & FORZZA, R.C. 2008. Bromeliaceae da Mata Atlântica
Brasileira: lista de espécies, distribuição e conservação. Rodriguésia 59 (1): 209258.
MEZ, C. 1891. Bromeliaceae. In: C. F. P. von Martius; A. W. Eichler & I. Urban (eds.),
Flora brasiliensis, vol. 3, part. 3. München, Wien, Leipzig, pp. 173-634.
NIXON, K.C & CARPENTER, J.M. 1993. On outgroups. Cladistics. 1: 413-426.
RADFORD, A.E.; DICKISON, W.C.; MASSEY, J.R. & BELL, C.R. Vascular plants
sistematics. New York: Harper and Row, 1976. 877p
SAJO, M. G.; MACHADO, S. R. & CAMELLO-GUERREIRO, S. M. 1998. Aspectos
estruturais de folha de bromélia e suas implicações no agrupamento de espécies.
In: M.V. Pereira (ed.) Bromélias da Mata Atlântica: Canistropsis. Salamandra,
Rio de Janeiro, pp.102-111.
SMITH, L. B. & DOWNS, R.J. 1979. Bromelioideae (Bromeliaceae). Flora Neotropica
Monograph. Hafner Press, New York, 14(3): 1493-2141.
SOUSA, G.M. 2004. Revisão taxonômica de Aechmea Ruiz & Pav. subg. Chevaliera
(Gaudich. ex Beer) Baker (Bromelioideae – Bromeliaceae). Tese de Doutorado.
2007. Monophyly and phylogenetic relationships in Lymania (Bromelioideae –
Bromeliaceae) based on morphology and chloroplast DNA sequences. Systematic
Botany 32(2): 264-270.
SWOFFORD, D. L. 2002. PAUP*: Phylogenetic Analysis Using Parsimony.
Sinauer,Sunderland, Massachusets, USA.
55
TERRY, R.G.; BROWN, G.K & OLMSTEAD, R.G. 1997. Examination of subfamilial
phylogeny in Bromeliaceae using comparative sequencing of the plastid locus
ndhF. American Journal of Botany 84 (5): 664-670.
WERBELING, F. 1981. Morphology of flower and inflorecences. Cambridge
University Press, 405p.
WATROUS, L.E & WHEELER, Q.D. 1981. The out-group comparison method of
character analysis. Systematic Zoology 30: 1-11.
ZIZKA, G.; HORRES, R.; CHARLES NELSON, E. & WEISING, K. 1999. Revision of
the genus Fascicularia Mez (Bromeliaceae). Botanical Journal of the Linnean
Society. 129:315-332.
56
Apêndice 1
Material testemunho
Aechmea gustavoi J.A.Siqueira & Leme
G.Martinelli 15377 (RB).
Aechmea mollis L.B.Sm.
G.Martinelli et al. 9689 (CEPEC, RB, US), J.G.Jardim et al. 3028 (CEPEC,
RB), L.A.Mattos s.n. (CEPEC 727, RB), S.C.Santana et al. 890 (CEPEC, RB).
Ananas fritzmuelleri Camargo
R.F.Monteiro et al. 178 (RB).
Cryptanthus bromelioides Otto & A.Dietr.
A.M.F.S.Vaz s.n. (RB 259717), A.M.F.S.Vaz 365 (RB), A.P.Duarte 176 (RB),
D.Sucre 3540 (RB), D.Sucre 4440 (RB), D.Sucre 5295 (RB), D.Sucre 5361 (RB),
G.Martinelli 2843 (RB), G.Martinelli 5127 (RB), G.Martinelli 5137 (RB),
G.Martinelli 8253 (RB), G.Martinelli et al.11689-A (RB), G.Martinelli 11689-B
(RB), G.Martinelli et al. 11179 (RB), L.C.Gurken 2 (RB), L.C.Gurken 26 (RB),
P.C.Hutchinson 8809 (RB), P.C.Hutchinson 8813 (RB), R.César & R.Marquete 124
(RB), R.Marquete et al. 683 (RB), R.Marquete 1176 (RB), R.Marquete et al. 1877
(RB), V.F.Ferreria 34 (RB).
Encholirium spectabile Mart. ex Schult. & Schult f.
C.Porto s.n. (RB 74879), D.Sucre & J.F.Silva 9216 (RB),G.Martinelli 5155 (RB,
SPF), G.Martinelli 7669 (RB), G.Martinelli 7673 (RB, SPF), J.C. Kuhlman s.n. (RB
60436), J.C.S. Ancherle s.n. (ALCB 28635, RB), L.Coradin 1993 (CEN, RB),
M.Fonseca s.n. (ASE, RB 173009), O.Lützelbeuny 1676 (RB), R.C.Forzza &
R.Mello-Silva 3885 (RB, SPF), R.M. Harley 15153 (RB).
Fascicularia bicolor (Ruiz & Pav.) Mez
F.Billet 3731 (RB).
Fernseea itatiaiae (Wawra) Baker
A.Brade s.n. (RB 77532), C.Farney 34 (RB), E.Pereira 5781 (RB), G.Martinelli
480 (RB), G.Martinelli et al. 1088 (RB), G.Martinelli 1606 (RB), G.Martinelli &
P.Maas 3219 (RB), G.Martinelli & M.Varnier 7767 (RB), H.C.Lima et al. 2538
(RB), R.C.Forzza 3722 (RB, SPF), M.Kuhlmann & O.Handro 947 (RB, SP),
P.I.S.Braga 2573 (RB).
57
Neoregelia cruenta (Graham) L.B.Sm.
A.Costa et al. 408 (RB), A.C.Brade 15217 (RB), C.Farney et al. 2323 (RB),
C.P.Ferreira (RB, UEC), D.Fernandes et al. 786 (RB), E.M.C.Leme & E.Pereira
1306 (HB, RB), G.Martinelli 556 (RB), G.Martinelli 558 (RB), G.Martinelli 1503a
(RB), G.Martinelli et al. 8243 (RB), G.Martinelli et al. 14967 (RB), G.Martinelli et
al. 14979 (RB), G.Martinelli et al. 15034 (RB), G.Martinelli et al. 15878 (RB),
P.Fiaschi et al. 1151 (CEPEC, RB), J. Jardim et al. 2832 (RB), J.Jardim et al. 4340
(CEPEC, RB), R.A.Kautsky s.n. (RB 325992), R.Braga & P.I.S.Braga 867 (RB),
R.Marquete et al. 950 (RB), T.Wendt et al. 155 (RB), T.Wendt et al. 224 (RB).
Nidularium procerum Lindm.
C.N.Fraga et al. 1024 (RB), D.Fernandes et al. 426 (RB), P.C.A.Fevereiro et al.
44 (RB), T.Fontoura et al. 73 (RB).
Orthophytum burlemarxii L.B.Sm. & Read
A.M.Carvalho et al. 1065 (CEPEC, RB), G.Martinelli 5335 (RB), G.P.Lewis et
al. CFCR 7268 (RB, SPF), R.C.Forzza & R.Mello-Silva 3825 (RB, SPF),
S.P.S.Neves & A.A.Conceição 37 (HUEFS, RB).
Puya nana Wittm.
R.C.Forzza et al. 2293 (CTES, K, LPB, MBM, RB, SI, SPF), R.C.Forzza et al.
2318 (CTES, K, LPB, MBM, RB, SI, SPF).
Bromelia antiacantha Bertol.
A.Castellanos 23050 (RB), A.Duarte 421 (RB), A.Oliveira & D.Oliveira 1041
(RB), A.S.Grotta 327 (F), B.R.Silva 1076 (RB), B.R.Silva & T.Magalhães 962 (RB),
B.R.Silva & C.Morado 976 (RB), B.R.Silva et al. 1285 (RB), B.R.Silva 1300 (RB),
C.C.Paula et al. 1067 (VIC), C.N.Fraga et al. 1023 (RB), D.Fernandes & A.Oliveira
400 (RB), D.Fernandes & R.Loyola 767 (RB), D.Gonçalves et al. 36 (RB), D.Sucre
& E. Pereira 1309 (RB), D.Sucre & P. I. Braga 3385 (RB), E. Pereira 10653 (MBM),
G.Hatschbach 31076 (MBM), G.Martinelli & V.Flechmann 4108 (RB), G.Martinelli
et al. 15871 (RB), G.Pabst 6572-A (HB), G. Tessmann s.n. (MBM 17507), Glaziou
12234 (C), I.Rover et al. s.n. (MBML 706), J.A.Jarenkow 495 (PACA),
J.C.Lindeman & J.H.de Hass 5400 (RB), J.M.A. Braga et al. 4870 (RB), L.B.Smith
7929 (RB), L.S.Leoni et al. 2027 (HB), O.Camargo et al. 153 (PACA), P.R.Farág &
F.C.P.Tatagiba 431 (RB), R.F.Monteiro et al. 263 (RB), R.N.Damasceno 699 (RB),
R.M.Britez s.n. (MBM, UPCB), R.Reitz 1188 (PACA), T.Fontoura et al. 7 (RB),
T.Wendt & F.D.Rocha 319 (RB), V.S.Fonseca 342 (RB), W.J.J.Colaris 1029 (U).
58
Bromelia arenaria Ule
A.M.Carvalho et al. 1642 (RB), C.C.Conceição et al. 1469 (RB), G.Martinelli &
J.Costa 7785 (RB), R.C.Forzza & R.Mello-Silva 3834 (RB, SPF), S.B.Silva & G.
C.P.Pinto 312 (HBR), Ule 7151 (F).
Bromelia auriculata L.B.Sm.
L.Lima-Verde 1222 (EAC, RB).
Bromelia balansae Mez
A.E.Ramos et al. 1632-A (HEPH), B.R.Silva et al. 1150 (RB, SPF), E.M.C.Leme
2869 (RB), G.Bernardello 931 (CORD), J.Dantas et al.s.n. (RB 251362), L.N.Alboff
s.n. (LP, LPS 22237), P.L.Krieger 7631 (CESJ, MBM, SP), R.F.Monteiro et al. 206
(RB, SPF), R.S.Ramos & A.Castellanos 24086 (HB, PEL), V.C.Souza et al. 20726
(ESA, MBM, MT, RB, SPF).
Bromelia binotii E. Morren ex Mez
A.L.Costa s.n. (HRB 30996), B.R.Silva et al. 984 (RB), G.Hatschbach &
J.T.Motta 64027 (MBM), H.B.Leod s.n. (F835856), J.R.Pirani et al. 2422 (RB, SPF),
K.D.Barreto et al. 1821 (ESA), L.D.Meireles et al. 253 (ESA), R.F.Monteiro et al.
265 (RB), V.Demuner 1200 (MBML).
Bromelia chrysantha Jacq.
A.Fernandez 1473 (F, MY), B.Elias 989 (F), B. Elias 1261 (F), H.H.Smith 2344
(F), O.O.Miller 247 (F).
Bromelia goyazensis Mez
B.R.Silva et al. 1458 (RB), J.C.M.Miranda 126 (UB).
Bromelia grandiflora Mez
E.M.C.Leme 2200 (RB).
Bromelia hemispherica Lam.
G.B.H.Timbiriche 6229 (MO), G.B.H.Timbiriche 1221 (F, MO), P.C.Standley
11358 (F), R.M.Laughlin 859 (F).
Bromelia horstii Rauh
C.Fleming s.n. (RB).
59
Bromelia interior L.B.Sm.
A.P.Duarte 8215 & A.Mattos 615 (HBR, K, P, RB, UB, US), B.R.Silva et al. 1178
(RB, SPF), B.R.Silva et al. 1179 (RB, SPF), B.R.Silva et al. 1206 (RB, SPF),
E.M.C.Leme 2555 (RB), R.F.Monteiro et al. 122 (RB), R.F.Monteiro et al. 124 (RB).
Bromelia irwinii L.B.Sm.
H.S.Irwin et al. 33100 (C, F, NY, US), H.S.Irwin et al. 32980 (F, NY, US).
Bromelia karatas L.
A.L.Coticio s.n. (ALCB, RB 434970), A.S.Ton 2659 (F), Brade 13989 (RB), B.R
Silva 1071 (RB), E.Bello 2903 (F, MO, SEL), E.Matuda 17877 (F), J.A.Steyermark
51256 (F), J.A.Steyermark 61026 (F), J.G.Kuhlmann s.n. (RB 41423), P.Duss 3319
(F), W.E.Broadway s.n. (F 549478), W.R.Anderson 9547 (F, NY, UB).
Bromelia lagopus Mez
B.R.Silva et al. 1186 (RB), L.R.Noblick & Lemos 3954 (HUEFS, RB), R.F.Monteiro
et al. 131 (RB), R.F.Monteiro et al. 129 (RB), R.F.Monteiro et al. 139 (RB).
Bromelia lindevaldae Leme & Esteves
B.R.Silva et al. 1223 (RB).
Bromelia macedoi L.B.Sm.
B.R.Silva et al. 1143 (RB), G.P.Silva et al. 1145 (CEN, RB), R.F.Monteiro et
al.126 (RB), T.B.Cavalcanti et al. 1579 (CEN, RB).
Bromelia minima Leme & Esteves
B.R.Silva et al. 1253 (RB, SPF), E.E.Pereira 391(RB).
Bromelia morreniana (Regel) Mez
G.T. Prance et al. 16484 (INPA, NY).
Bromelia pinguin L.
B.Trujillo 8962 (F, MY), E. Matuda 17721 (F), E.Matuda 16753 (F), E.Matuda
17721 (F), H.LeSueur 65 (F, TEX), J.A.Stayermark 62868 (F), J.J.Rickecker 284 (F),
K.Barringer et al. 2850 (F), L.O.Williams & R.P.Williams 18915 (EAP, F),
L.Williams 9752 (F), M.Nee & K.Taylor 26625 (F), M.Nee 22284 (F), P.C.Standley
& J.Chacón 5677 (F), P.C.Standley 9578 (F), R.M.Laughin 858 (F), Roadside 342
(F), T.B.Croat 9746 (F, MO), W.C.Burger & M.Burger (F).
60
Bromelia reversacantha Mez
B.R.Silva et al. 1187 (RB, SPF), B.R.Silva et al. 1190 (RB, SPF), B.R.Silva et al.
1226 (RB, SPF), R.C.Forzza et al.1072 (RB, SPF), R.C.Mendonça et al. 3130
(IBGE), R.F.Monteiro et al. 130 (RB).
Bromelia scarlatina (Hort. ex Hérincq) E. Morren
J.Treacy & J.B.Alcorn 52 (F), T.Plowman et al. 7032 (F, GH, USM),
Bromelia serra Griseb.
A.L.Cabrera & H.A.Fabris 16039 (C, LPS), A.L.Cabrera et al. 14640 (LPS),
A.L.Cabrera & R.Kiesling 20276 (LPS), A.T.Hunziker & R.Subilis s.n. (CORD
24761), Castellanos s.n. (RB 34741), G.Bernardello 418 (CORD), G. Hieronymus
s.n. (CORD), G.Martinelli 5887 (K, RB, UB, US), R.C.Forzza et al. 2320 (CTES, K,
LPB, MBM, RB, SI, SPF), R.C.Forzza et al. 2289 (CTES, LPB, MBM, RB, SI,
SPF), R.C.Forzza & R. Mello-Silva 3762 (RB, SPF), R.C.Forzza & R.Mello-Silva
3765 (RB, SPF), R.C.Forzza & R.Mello-Silva 3906 (RB, SPF), R.F.Monteiro et al.
232 (RB, SPF), R.F.Monteiro et al. 233 (RB, SPF), S.Venturi 2889, 8107 (LPS).
Bromelia aff. tubulosa L.B.Sm.
D.A.Folli 3674 (CVRD, RB), R.F.Monteiro et al. 280 (RB), R.F.Monteiro et al.
283 (RB), R.F.Monteiro et al. 319 (RB).
Bromelia tubulosa L.B.Sm.
M.J.Pires & N.T.Silva 1661 (INPA, MG).
Bromelia villosa Mez
B.R.Silva et al. 1234 (RB), C.A.M.Lindman 2431a (UB), D.Philcox & A.Ferreira
4568 (MBM), G.Argent et al. 6750 (UB), G.Hatschbach & C.Koczicki 33083
(MBM), G.Hatschbach 38328 (F), T.Plowman et al. 8813 (F).
61
Apêndice 2
Figura 1 – A. Bromelia antiacantha, B. B. arenaria (Foto: E.M.C.Leme), C. B. binotii,
D. B. goyazensis, E. B. serra, F. B. reversacantha.
62
Figura 2 – A. Bromelia lagopus, B. B. macedoi, C. B. minima (Foto: E.M.C.Leme), D.
B. scarlatina (Foto: T. Plowman), E. B. interior, F. B. villosa.
63
Figura 3 – Caracteres vegetativos. Posição das folhas em relação ao eixo central durante
a floração: A. 90º, B. 45º. Orientação dos acúleos: C. antrorso, D. retrorso, E. antrorso e
retrorso. Pecíolo: F. presente, G. ausente.
64
Figura 4 – Caracteres vegetativos e florais. Tipo de indumento da bainha foliar na face
abaxial: A. seríceo, B. flocoso. Disposição das flores na inflorescência: C. laxas, D.
congestas. Tamanho da bráctea floral: E. diminuta, F. excedendo/igualando o ovário.
Coloração e posição do ápice das pétalas: G. vermelhas/ereto, H. roxas/recurvado (BF =
Bráctea floral).
65
CONCLUSÕES GERAIS
Conclusões Gerais
A estrutura anatômica foliar das espécies de Bromelia segue o padrão anteriormente descrito
para a família (Tomlinson 1969). Entretanto, algumas características, e.g. forma das calotas de
fibras dos feixes de menor calibre, presença de parênquima clorofiliano empaliçado, presença de
ráfides, células epidérmicas com papilosidades, forma das células do parênquima braciforme,
posição do aparelho estomático em relação à epiderme, são extremamente variáveis
interespecificamente, provando sua considerável utilidade na taxonomia do gênero.
Caracteres morfológicos, ainda que homoplásticos, são importantes na construção de
hipóteses evolutivas de Bromeliaceae, visto que dados moleculares isolados já se mostraram muito
pouco informativos no nível de espécie (Faria 2006) e de gênero (Terry et al. 1997). Assim,
recomenda-se a combinação de caracteres morfológicos, incluindo palinológicos e anatômicos, com
macromeleculares com a finalidade de se obter árvores com uma maior resolução e suporte (e.g.
Sousa 2007).
Assim como os caracteres de morfologia externa, os de anatomia foliar mostraram-se
altamente homoplásticos. Contudo, associados, são bastante informativos para obtenção de uma
hipótese filogenética no gênero e sustentam vários clados.
Ainda que as delimitações genéricas sejam caóticas dentro de Bromelioideae, Bromelia
mostrou-se como um grupo conciso dês de que Fernseea seja incluído no gênero. A posição basal
do clado Bromelia/Fernseea obtida no presente estudo, corrobora as hipóteses filogenéticas geradas
a partir de caracteres macromoleculares (Terry et al. 1997, Givinish 2004, 2007, Schulte et al.
2005). Este resultado evidencia que caracteres morfológicos, apesar de serem alvo de criticas
constantes (Scotland et al. 2003), podem gerar informações preciosas à cerca da evolução de
grupos.
Os subgêneros Bromelia e Karatas são parafiléticos, em oposição ao Distiacanthus, que
forma um grupo natural. A fragilidade dessa classificação infragenérica proposta por Mez (1891),
anteriormente relatada por Smith & Downs (1979), é corroborada no presente estudo e deve ser
ignorada.
Por fim, os diversos clados obtidos na análise de parcimônia sugerem uma maior
proximidade filogenética entre as espécies que ocorrem nos mesmos domínios fitogeográficos.
Sendo assim, sugere-se um estudo aprofundado sobre o assunto, buscando o real centro de origem e
radiação evolutiva do gênero.
67
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
ALMEIDA, V.R. 2006. Filogenia e circunscrição de Quesnelia Guadch. (BromeliaceaeBromelioideae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio de
Janeiro, UFRJ, Rio de Janeiro, Brasil, 86p.
BENZING, D.H. 1980. The Biology of the Bromeliads. Eureka, CA: Mad River Press,
305p.
____. 2000. Bromeliaceae: Profile of an adaptive radiation. Cambrigde University
Press, 590p.
CHASE, M.W.; STEVENSON, D.W.; WILKIN, P. & RUDALL, P.J. 1995. Monocot
systematics: a combined analysis. In: P. J. RUDALL; P.J. CRIBB; D.F. CUTLER
& C.J. HUMPHRIES (eds.), Monocotyledons: Systematics and evolution. Royal
Botanical Gardens, Kew, pp. 109-137.
CHASE, M.W.; SOLTIS, D.E.; SOLTIS, P.S.; RUDALL, P.J.; FAY, M.F.; HAHN,
W.H.; SULLIVAN, S.; JOSEPH, J.; MOLVRAY, M.; KORES, P.J.; GIVNISH,
T.J.; SYTSMA, K.J. & PIRES, J.C. 2000. Higher-level systematics of the
monocotyledons: an assessment of current knowledge and a new classification.
In: Monocots: systematics and evolution. CSTRO, Australia, pp. 3-16.
CHASE, M.W.; FAY, M.F.; DEVEY, D.S.; MAURIN, O.; RONSTED, N.;
JONATHAN DAVIES, T.; PILLON, Y.; PETTERSEN, G.; SEBERG, O.;
TAMURA, M.N.; ASMUSSEN, C.B.; HILU, K.; BORSCH, T.; DAVIS, J.I.;
STEVENSON, D.W.; CHRIS PIRES, J.; GIVINISH T.J.;
SYTSMA, K.J.;
McPHERSON, M.A.; GRAHAM, S.W. & RAI, H.S. 2006. Multigene analyses of
monocot relationships: a summary. In: J.T. COLUMBUS; E.A. FRIAR; J.M.
PORTER; L.M. PRINCE & M.G. SIMPSON (eds.), Monots: Comparative
biology and evolution. Rancho Santa Ana Botanic Garden, Claremont, CA, pp.
28-51.
COFFANI-NUNES, J.V. 2004. Revisão Taxonômica e Filogenia de Portea Brong. ex
K. Koch (Bromelioideae - Bromeliaceae). Tese de Doutorado. Universidade de
São Paulo, USP, São Paulo, Brasil.
69
COTIAS-DE-OLIVEIRA, A.L.P.; ASSIS, J.G.A; BELLINTANI, M.C.; ANDRADE,
J.C.S. & GUEDES, M. L. S. 2000. Chromosome numbers in Bromeliaceae.
Genetics and Molecular Biology 23 (1): 173-177.
CRONQUIST, A. 1988. The evolution and classification of flowering plants. 2ed. The
New York Botanical Garden, Bronx, New York, 555 p.
DALHGREN, R.; CLIFFORD, H.T. & YEO, P.E. 1985. The Families of the
Monocotyledons: Structure, Evolution and Taxonomy. Springer-Verlag, Berlin,
520p.
FARIA, A.P.G.; WENDT, T. & BROWN, G. K. 2004. Cladistic relationship of
Aechmae (Bromeliaceae, Bromelioideae) and allied genera. Annals of Missouri
Botanical Garden. 91: 303-319.
Macrochordion (De Vriese) Baker, Bromelioideae – Bromeliaceae. Tese de
FORZZA, R.C. 2005. Revisão taxonômica de Encholirium Mart. ex Schult. & Schult. f.
(Pitcairnioideae- Bromeliaceae). Boletim de Botânica da Universidade de São
Paulo 23(1): 1-49.
Rapateaceae and Bromeliaceae based on ndhF sequence data. Internatinal Jounal
of Plant Sciences 165: 35-54.
GIVINISH T.J.; CHRIS PIRES, J.; GRAHAM, S.W.; McPHERSON, M.A.; PRINCE,
L.M.; PATTERSON, T.B.; RAI, H.S; ROALSON, E.H.; EVANS, T.M.; HAHN,
W.J.; MILLAM, K.C.; MEEROW, A.W.; MOLVRAY, M.; KORES, P.J.;
O’BRIEN, H.E.;. HALL, J.C.; KRESS, W.J. & SYTSMA, K.J. 2006.
Phylogenetic relationships of monocots based on the highly informative plastid
gene ndhF: evidence for widespread
concerted convergence. In: J.T.
COLUMBUS; E.A. FRIAR; J.M. PORTER; L.M. PRINCE & M.G. SIMPSON
70
(eds.), Monots: Comparative biology and evolution. Rancho Santa Ana Botanic
Garden, Claremont, CA, pp. 28-51.
GIVNISH, T.J.; MILLAM, K. C.; BARRY, P. E.& SYTSAM, K. J 2007. Phylogeny,
ndhF sequence data. In J.T. COLOMBUS; E.A. FRIAR; J.M. PORTER; L.M.
PRINCE & M.G.
SIMPSON (eds.) Monocots: Comparative Biology and
Evolution-Poales. Rancho Santa Ana Botanic Garden, Claremont, CA, pp. 3-26.
GOUDA, E.J. 1994. Distheganthus lateralis (Bromeliaceae), a new combination for the
flora of central French Guiana. Brittonia 46(2): 134-136.
GRAHAM, S.W.; ZGURSKI, J.M.; McPHERSON, M.A.; CHERNIAWSKY, D.M.;
SAARELA, J.M.; HORNE, E.F.C.; SMITH, S.Y.; WONG, W.A.; O’BRIEN,
H.E.; BRION, V.L.; CHRIS PIRES, J.; OLMSTEAD, R.G.; CHASE, M.W. &
RAI, H.S. 2006. Robust inference of monocot deep phylogeny using an expanded
multigene plastid data set. In: J.T. COLUMBUS; E.A. FRIAR; J.M. PORTER;
L.M. PRINCE & M.G. SIMPSON (eds.), Monots: Comparative biology and
evolution. Rancho Santa Ana Botanic Garden, Claremont, CA, pp. 3-21.
GRANT, J.R. 1992. A new combination in Vriesea from Costa Rica. Journal of.
Bromeliad Society 42(1): 14-19.
____ 1993. New combinations in Mezobromelia and Racinaea (Bromeliaceae:
Tillandsioideae). Phytologia 74(6): 428-430.
____ 1996. New combinations and new taxa in the Bromeliaceae. Phytologia 79(3):
254-256.
HORNUNG-LEONI, C.T.; SOSA, V. 2008. Morphological phylogenetics of Puya
subgenus Puya (Bromeliaceae). Botanical Journal of the Linnean Society 156: 93110.
HORRES, R.; ZIZKA, G.; KAHL, G. & WEISING, K. 2000. Molecular phylogenetics
of Bromeliaceae: Evidence from trnL (UAA) intron sequences of chloroplast
genome. Plant Biology 2: 306-315.
71
Bromelioideae (Bromeliaceae) – Evidence from Molecular and anatomical
studies. Aliso 23: 27-43
JUDD, W.S.; CAMPBELL, C.S.; KELLOGG, C.A. & SETVENS, P.F. 1999. Plant
Systematics: A phylogenetics approach. Sinamer Associates, Inc. Publishers,
Sunderkand, Massachusets, 335p.
LEME, E.M.C. 1997. Canistrum: Bromélias da Mata Atlântica. Salamandra, Rio de
Janeiro. 107p.
____ 1998. Canistropsis. Bromélias da Mata Atlântica. Ed. Salamandra, Rio de Janeiro.
143p.
LEME, E.M.C & SIQUEIRA FILHO, J.A. 2006. Fragmentos de Mata Atlântica do
Nordeste. Biodiversidade, Conservação e suas Bromélias. Andrea Jakobson
Estúdio, Rio de Janeiro, 360p.
Society International. 10ed. The Marie Selby Botanical Gardens. Sarasota,
Florida.116p.
A.; COSTA, A.F. & FORZZA, R.C. 2008. Bromeliaceae da Mata Atântica
Brasileira: Lista de espécies, distribuição e conservação. Rodriguésia 59 (1):209258.
MEZ, C. 1891. Bromeliaceae. In: C. F. P. von Martius; A. W. Eichler & I. Urban
(eds.), Flora brasiliensis, vol. 3, part. 3. München, Wien, Leipzig, pp. 173-634.
SCHMITH, R.E. & BROWN, G.K. 2004. Leaf Anatomy in Bromeliaceae subfamily
Bromelioideae – I Historical Perspectives. Vidalia. 2 (2): 11-22.
SCOTLAND, R.W.; OLMSTEAD, R.G. & BENNETT, J.R. 2003. Phylogeny
Reconstruction: The Role of Morphology. Systematic Biology 52 (4): 539-548.
72
SMITH, L. B. & DOWNS, R.J. 1974. Pitcairnoideae (Bromeliaceae). Flora Neotropica
Monograph. Hafner Press, New York, 14(1): 1- 658.
____ 1979. Bromelioideae (Bromeliaceae). Flora Neotropica Monograph. Hafner Press,
New York, 14(3): 1493-2141.
SOUSA, G.M. 2004. Revisão taxonômica de Aechmea Ruiz & Pavon subg. Chevaliera
(Gaudich. ex Beer) Baker Bromelioideae – Bromeliaceae. Tese de Doutorado.
Universidade de São Paulo, USP, São Paulo, 181p.
2007. Monophyly and Phylogenetic Relationships in Lymania (Bromelioideae –
Bromeliaceae) Based on Morphology and Chloroplast DNA Sequences.
Systematic Botany 32(2):264-270.
STEVENS, P.F. (2001 onwards). Angiosperm Phylogeny Website. Version 9, June
2008 http://www.mobot.org/MOBOT/research/APweb/.
STEVENSON, D.W. & LOCONTE, H. 1995. Cladistic analysis of monocot families.
In: P. J. RUDALL; P.J. CRIBB; D.F. CUTLER & C.J. HUMPHRIES (eds.),
Monocotyledons: Systematics and evolution. Royal Botanical Gardens, Kew, pp.
543-578
TERRY, R.G.; BROWN, G.K & OLMSTEAD, R.G. 1997. Examination of Subfamilial
Phylogeny in Bromeliaceae using comparative sequencing of the plastid locus
ndhF. American Journal of Botany. 84 (5): 664-670.
73

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