Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Sistema reprodutivo e polinização em duas espécies
arbóreas e simpátricas de Bathysa (Rubiaceae)
Mariana Andrich
2008
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro
Escola Nacional de Botânica Tropical
Sistema reprodutivo e polinização em duas espécies
arbóreas e simpátricas de Bathysa (Rubiaceae)
Mariana Andrich
Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Botânica, Escola
Nacional de Botânica Tropical, do Instituto
de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de
Janeiro, como parte dos requisitos
necessários para a obtenção do título de
Mestre em Botânica.
Orientador: Dr. Leandro Freitas
Rio de Janeiro
2008
2
Sistema reprodutivo e polinização em duas espécies arbóreas e
simpátricas de Bathysa (Rubiaceae)
Mariana Andrich
Dissertação submetida ao corpo docente da Escola Nacional de Botânica Tropical,
Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro - JBRJ, como parte dos
requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.
Aprovada por:
Prof. Dr. Leandro Freitas
(Orientador) ______________________
______________________
______________________
em __/__/20__
Rio de Janeiro
2008
3
Para minha Querida Família, que
apesar da distância, sempre esteve muito presente...
iv
A573s
Andrich, Mariana
Sistema reprodutivo e polinização em duas espécies arbóreas e
simpátricas de Bathysa (Rubiaceae) / Mariana Andrich. – Rio de
Janeiro, 2008.
x, 48 f . : il. ; 28 cm.
Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico
do Rio de Janeiro/Escola Nacional de Botânica Tropical, 2008.
Orientador: Leandro Freitas.
Bibliografia.
1. Bathysa. 2. Rubiaceae. 3. Reprodução vegetal. 4. Polinização.
5. Parque Nacional do Itatiaia (RJ e MG) I. Título. II. Escola Nacional
de Botânica Tropical.
CDD 583.93
v
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Leandro Freitas por sua orientação, paciência, profissionalismo e todos os
ensinamentos durante o mestrado.
Aos amigos da turma de mestrado pela acolhida, por todas as conversas e
incentivos.
A Jackeline Pires, que desde antes da seleção do mestrado me ajudou, e durante o
decorrer de todo ele.
A Sebastião Neto por ter me apresentado às Bathysa e pelas ajudas com os
andaimes.
A Izar Aximoff e Marina Torres pela amizade, compania e ajuda no campo.
À Elaine Zózimo, Simone Petrucci e Úrsula Carrera pela ajuda com os tubos
polínicos.
A Jerônimo Sansevero pela ajuda com a estatística.
À Maria Cristina Ganglianone e Andreas Kohler pela identificação das abelhas,
Orlando Tobias Silveira pela identificação das vespas e ao André Victor Lucci Freitas pela
identificação das borboletas.
A Rosembergue Silva por todos serviços de computação.
À Maria Christina Velloso de Mello pelas vezes que emprestou o carro, fazendo
das idas ao Itatiaia mais “confortáveis”.
À Marcela Mattos por todas as vezes que me recebeu em sua casa em Resende.
Aos funcionários do JBRJ e ENBT, principalmente à Janúzia, pela ajuda e
conversas sem fim.
À direção e funcionários do Parque Nacional do Itatiaia
À Daniela Schmitz pela amizade e ajudas quando as coisas não estavam do jeito
que eu queria.
A Marcelo Rennó, meu companheirão, pelo empurrãozinho inicial, por toda ajuda
no campo, disposição (mesmo sem entender nada), e muito mais que isso, por seu amor e
compreensão.
Aos meus pais e irmãos, os maiores incentivadores e lutadores do meu melhor,
pelo amor, apoio e por me proporcionarem de todas as formas a realização deste mestrado.
A CAPES pela concessão da bolsa, ao Proap/CAPES pelo apoio financeiro e ao
Programa Mata Atlântica/ Petrobrás pelo custeio das atividades de pesquisa.
vi
RESUMO
As florestas tropicais são caracterizadas por apresentarem baixa densidade populacional de
espécies arbóreas e alta riqueza de plantas e de polinizadores. Diversos autores têm
sugerido que características reprodutivas influenciam a estrutura das populações nas
florestas tropicais, todavia há uma fragilidade nessas propostas devido à falta de dados
empíricos. A família Rubiaceae representa a quarta família em abundância e o quinto
grupo mais expressivo em riqueza na floresta ombrófila montana do Parque Nacional do
Itatiaia, estado do Rio de Janeiro. Nessa área, Bathysa australis apresenta um número
estimado de 2 ind/ha, enquanto que B. cuspidata 13 ind/ha (DAP > 10cm). O objetivo
deste trabalho foi estudar comparativamente a biologia reprodutiva e da polinização dessas
duas espécies arbóreas, com ênfase na estimativa da capacidade reprodutiva. Bathysa
australis apresentou flores de dezembro a março e B. cuspidata de fevereiro a junho,
havendo assim uma curta época de sobreposição da floração. Apesar de congêneres, elas
apresentam características florais e sistemas de polinização que as diferenciam. Bathysa
cuspidata apresentou mais inflorescências por indivíduos e freqüência de atividade de
floração e frutificação duas vezes mais alta. Em B. australis a corola é campanulada, de
coloração verde, o principal recurso floral é o néctar e os principais polinizadores são
abelhas e vespas. Já B. cuspidata possui a corola infundibuliforme de coloração branca,
seu principal recurso é pólen e seus principais polinizadores foram abelhas meliponídeos.
Este parece ser o primeiro caso de uma flor de pólen em Rubiaceae. Além dos visitantes
principais, as flores de ambas as espécies foram visitadas ocasionalmente por outros
grupos de insetos, como mariposas, borboletas e moscas. A maior freqüência absoluta de
visitas ocorreu em B. cuspidata. A fecundidade (medida pela razão semente/óvulo) foi
utilizada como estimativa da eficiência reprodutiva (i.e., sucesso reprodutivo). Tal
parâmetro não diferiu entre as duas espécies, assim como o número de frutos formados
nos tratamentos, apesar das diferenças na freqüência de visitas às flores. A presença de
autocompatibilidade em B. australis e auto-incompatibilidade na outra espécie parece ser
o fator que explica este resultado. A autocompatibilidade implicaria em uma maior
proporção de sementes oriundas de autopolinizações, o que pode acarretar em menor
qualidade das sementes. Bathysa cuspidata apresentou maior potencial reprodutivo por
possuir indivíduos maiores, mais flores por indivíduos de mesmo porte, o dobro de
indivíduos nas fenofases de floração e frutificação e maior número de óvulos por flor. Em
conjunto, essas características resultaram em maior número de óvulos disponíveis na
vii
população e isto determinou diretamente o número de propágulos produzidos. As
diferenças de estrutura dos adultos das populações parecem estar relacionadas aos padrões
de cruzamento, uma vez que a espécie mais abundante é auto-incompatível e tem maior
capacidade reprodutiva, ou seja, que produz mais sementes.
Palavras-chave:
capacidade
reprodutiva,
sistema
de
incompatibilidade,
abelhas
meliponídeos, flor de pólen, árvores.
viii
ABSTRACT
Tropical forests are characterized by the low population density of tree species and high
richness of plants and pollinators. Several authors have been suggesting that reproductive
characteristics are factors of influence on the population structure in the tropical forests.
However, there is a fragility in those propositions because the lack of empirical evidence.
Rubiaceae represents the fourth family in abundance and the fifth most expressive group
in richness in montane forests of the Parque Nacional do Itatiaia, in the state of Rio de
Janeiro, Brazil. On that area, Bathysa australis presents an estimated number of 2 ind/ha,
while B. cuspidata 13 ind/ha (DBH > 10cm). Here I aim to compare the reproductive
biology and pollination of these two tree species, with emphasis on the estimative of the
reproductive capacity. Bathysa australis flowered from December to March and B.
cuspidata from February to June, with a short time of flowering overlap. The two species
differ on flower characteristics and pollination system. Bathysa cuspidata had more
inflorescences per individual and has presented two-fold higher activity frequency of
flowering and fruiting. In B. australis the corolla is bell-shaped, green colored and the
main floral resource is nectar; the main pollinators are bees and wasps. B. cuspidata has
infundibuliform corolla, white colored and its major resource is pollen; the main
pollinators are stingless bees. This seems to be the first case of a pollen-flower in the
Rubiaceae. Besides main visitors, flowers of both species were occasionally visited by
other insect groups, such as moths, butterflies and flies. The highest absolute frequency of
visits was on B. cuspidata. The fecundity (measured by the seed/ovule ratio) was used as
estimative of the reproductive efficiency (i.e., female fitness). Such a parameter did not
differ between the two species, and the same was observed for fruit set after manual
crosses and natural conditions. The presence of self-compatibility in B. australis and selfincompatibility in the other species seems to be the factor that explains that result. The
self-compatibility would increase the proportion of seeds originated of self-pollinations,
which could decrease the quality of these seeds. Bathysa cuspidata has a higher
reproductive potential because it has taller individuals, more flowers per individual of the
same height, more individuals flowering and fruiting and a bigger number of ovules per
flower. Thus, the number of ovules - one step that is anterior to the seed dispersal and
independent of the reproductive efficiency - seems to be an important component of the
population recruitment in the studied system. The difference on the structural parameters
of adults in Itatiaia population seems to be related to the mating patterns, because the
species more abundant is self-incompatible and with the higher reproductive capacity.
ix
Key-words: reproductive capacity, incompatibility system, stingless bees, pollen flower,
trees.
x
SUMÁRIO
Resumo…………………………………………………………………vii
Abstract…………………………………………..…………………..…ix
Introdução ………………………………............……………………....1
Material e Métodos ……….....................................................................6
Resultados ……………………….........................................................10
Discussão.........……………………………………………....................21
Considerações finais...............................................................................31
Referências Bibliográficas……....……………………………….....…33
xi
INTRODUÇÃO
As espécies arbóreas são os principais elementos estruturais da floresta tropical. As
matas tropicais são caracterizadas por apresentarem baixa densidade populacional de
espécies arbóreas e alta diversidade de espécies vegetais e de polinizadores (Kress e Beach
1994). Essa diversidade sugere a existência de grande número de estratégias de
reprodução e de interações inter-específicas, bem como uma grande heterogeneidade na
estrutura genética de comunidades (Bawa 1990, Janzen 1980). Características reprodutivas
das comunidades em florestas tropicais têm sido relacionadas a padrões gerais de
diversidade e estrutura (Bawa 1974, 1990), por exemplo, através de correlações entre a
taxa de cruzamento dos indivíduos com a densidade populacional, tanto negativamente,
onde plantas isoladas apresentam menores taxas de cruzamentos (Garcia et al 2005), como
positivamente, no qual plantas mais abundantes possuem maiores taxas de cruzamento
(Obayashi et al 2002, Rajora et al 2002, Travis et al 2004). A alta densidade populacional
pode favorecer altos níveis de cruzamentos, tanto pela menor distância entre indivíduos
como pelo número de indivíduos em fase reprodutiva nas vizinhanças (Barreira et al
2006).
Apesar da predominância da alogamia em espécies arbóreas tropicais (Bawa e
O’Malley 1985, Murawski et al 1990, Murawski 1995), a autogamia também ocorre e,
supostamente, aumenta a chance de sucesso reprodutivo dessas espécies em locais onde
apresentam populações com baixa densidade (McMullen 1987, Ramírez e Brito 1990,
Richards 1986, Jaimes e Ramírez 1999). Além disso, as espécies arbóreas de florestas
tropicais demonstram uma ampla variedade de padrões de floração. Fatores como
disponibilidade e competição por polinizadores, fluxo gênico, investimento energético na
produção de flores e frutos e posição no dossel, são indicados como influências sobre a
época, duração e freqüência dos padrões fenológicos e interpretados como forças seletivas
1
para otimizar a polinização cruzada (Bawa 1990). Todavia, a base empírica para essas
relações é frágil e, particularmente para espécies arbóreas na Floresta Atlântica, a carência
de estudos sobre a biologia reprodutiva é grande, uma vez que muitas dificuldades
metodológicas são encontradas, como locais de difícil acesso, declividade das áreas e
altura dos indivíduos (Pires e Freitas 2008).
A biologia reprodutiva estuda os fatores envolvidos no processo de reprodução de
plantas desde a antese floral até a formação de frutos e sementes (Faegri e van der Pijl
1979). Em nível de comunidade tem sido muito utilizada a partir de várias perspectivas,
incluindo fenologia, biologia floral, sistema de cruzamento, biologia da polinização,
produção e dispersão de sementes (Ramírez 2002), sendo empregada para elucidar
diferentes estratégias reprodutivas (Raimúndez et al. 1998) e constitui-se um elemento
auxiliador para o esclarecimento dos padrões de distribuição e abundância das espécies
(Dalling 2002). Outro elemento importante para aclaramento da composição, abundância e
estabelecimento de espécies é a possibilidade de recrutamento (Leak e Graber 1976). O
recrutamento é um processo seqüencial multifases, sendo que o número total de plântulas
e juvenis e sua variação espacial dependem de processos pré- e pós-germinação (Garrido
et al. 2005). A possibilidade de recrutamento depende de fatores como a fecundidade do
adulto, produção e dispersão de sementes, distribuição espacial de microsítios, predação e
germinação de sementes, competição intra- e inter-específica e sobrevivência e
crescimento das plântulas (eg. Harper 1977, Janzen 1970, Jordano e Herrera 1995, Schupp
e Fuentes 1995, Schupp 1995, Clark et al 1998, Jules e Rathcke 1999, Nathan and MullerLandau 2000, Van der Wall et al 2005). Alguns estudos têm mostrado que os fatores que
afetam o recrutamento podem ocorrer em etapas anteriores à produção de sementes, uma
vez que esta pode ser alterada pela falta de agentes polinizadores (Jennersten e Nilsson
1993) ou pela limitação na polinização (Jules e Rathcke 1999).
2
A produção de sementes por uma planta, também denominada como capacidade
reprodutiva (Será 1995) é um importante aspecto do ciclo biológico de uma espécie
(Schaal 1980), sendo muito variável intra- e inter-especificamente. Pode ser medida não só
considerando o indivíduo isoladamente, mas também para uma população, por exemplo,
ao longo de gradientes ambientais (Marks e Truscott 1985, Será 1995). A capacidade
reprodutiva está relacionada a vários fatores, tais como história de vida, eficiência
reprodutiva, esforço reprodutivo e tamanho ou peso de sementes (Será 1995). Apesar de
muitos estudos abordarem e usarem os termos capacidade reprodutiva, eficiência
reprodutiva e potencial reprodutivo, existe certa confusão conceitual na literatura, sendo
que muitas vezes os termos são usados indistintamente e com diferentes parâmetros de
medidas (Quijada 1981, Ramírez 1992, Ramírez e Berry 1995, Fuchs et al. 2003, Aponte e
Jáuregui 2004, Quesada et al. 2004, Ramírez 2006, Santos et al. 2008). Por outro lado,
esforço reprodutivo tem uma conceituação mais bem definida, sendo o esforço utilizado
para cobrir o investimento em todas as estruturas reprodutivas (Thompson e Stewart
1981), havendo diversos estudos dirigidos em torno deste termo (De Jong e Klinkhamer
2005, Reekie e Bazzaz 2005). No presente estudo, consideramos então, capacidade
reprodutiva como número de propágulos produzidos pelos membros da população. No
mesmo sentido, consideramos eficiência reprodutiva como uma estimativa de sucesso
reprodutivo, dada pela porcentagem de óvulos que se tornam sementes e o potencial
reprodutivo como o número máximo possível de propágulos que poderia ser produzido,
que, portanto, é dado pelo total de óvulos do indivíduo ou da população.
Rubiaceae se destaca como importante componente da flora brasileira, tanto pela
grande riqueza de espécies como pela diversidade da família (Silva-Neto 2006).
Rubiaceae é uma das maiores famílias de angiospermas com aproximadamente 637
gêneros e cerca de 10700 espécies, sendo que mais de 80% de seus gêneros são
3
constituídos predominantemente por espécies lenhosas (Robbrecht 1988). Ocorre
principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (Barroso et al. 1991) e situa-se entre as
mais abundantes no sub-bosque de florestas neotropicais (Gentry e Emmons 1987, Laska
1997). Embora a maioria das espécies de Rubiaceae seja caracterizada como
hermafrodita, a família se destaca por apresentar uma diversidade de sistemas sexuais
(Bawa e Beach 1983). A apresentação secundária de pólen pelo estilete, a heterostilia e a
presença de dioicia constituem as três complexas estratégias para reprodução sexual das
espécies da família (Robbrecht 1988). Vale ressaltar que Rubiaceae é a família com maior
número de representantes heterostílicos, ou seja, com auto-incompatibilidade do tipo
heteromórfico e de controle predominantemente esporofítico (Bawa e Beach 1983,
Richards e Koptur 1993, Castro e Oliveira 2002, Teixeira e Machado 2004 a,b).
Como a maioria dos estudos em biologia reprodutiva de Rubiaceae se concentra
em espécies heterostílicas, por exemplo no gênero Psychotria (Hamilton 1990, PerezNasser et al. 1993, Stone 1996, Castro e Araújo 2004), pouco se conhece sobre os táxons
homomórficos e sobre a presença de incompatibilidade neles (Gibbs 1990). Para espécies
homostílicas, a ocorrência de auto-incompatibilidade homomórfica é referida para alguns
casos, como em Posoqueria e Warszewiczia (Bawa e Beach 1983), Cephalanthus
occidentalis L. (Imbert e Richards 1993) e Manettia cordifolia Mart. (Consolaro et al.
2005), caracterizadas por um sítio de inibição no estilete (supostamente gametofítica).
Além disso, existe registro de ocorrência de auto-incompatibilidade esporofítica para
Coffea canephora Pierre (Devreux et al. 1959) e de um possível caso em Mitracarpus
longicalyx E. B. Souza & M. F. Sales (Souza et al. 2007). A realização de estudos com
esse enfoque em Rubiaceae é interessante, já que evidências de auto-incompatibilidade
homostílica esporofítica em famílias com táxons heterostilados podem ajudar na
4
compreensão sobre a evolução e o funcionamento do sistema de incompatibilidade
heteromórfico (Gibbs 1986).
Mesmo possuindo flores com planos morfológicos semelhantes, as espécies de
Rubiaceae apresentam uma diversidade de síndromes de polinização e amplo espectro de
polinizadores (Robbercht 1988, Barrett e Richards 1990, Aizen e Feinsinger 1994). Essa
família é uma das mais dominantes entre o grupo de plantas nectaríferas em ecossistemas
tropicais (Opler 1983). As flores de Rubiaceae podem ser visitadas por abelhas (e.g.,
Coelho e Barbosa 2003, Hernandez e Ornelas 2003, Lasso e Naranjo 2003, Consolaro e
Oliveira. 2005, Santos et al. 2008), borboletas (e.g., Castro e Araújo 2004, Coelho e
Barbosa 2004, Ornelas et al. 2004, Consolaro e Oliveira. 2005), mariposas (Pérez -Nasser
et al. 1993, Teixeira e Machado 2004a), incluindo esfingídeos (Ávila Jr 2005, Amorim e
Oliveira 2006), moscas (Ortiz et al. 2000, Fonseca et al. 2008, Teixeira e Machado 2004a,
Riveros et al. 1995, Wolff e Liede-Schumann 2007), vespas (Riveros et al. 1995, Lasso e
Naranjo 2003, Ornelas et al. 2004, Teixeira e Machado 2004b) e besouros (Wolff e LiedeSchumann 2007, Fonseca et al. 2008). Além dos insetos, polinização por beija-flores é
muito comum (e.g., Sobrevilla et al. 1983, Passos e Sazima 1995, Ree 1997, Hernandez e
Ornelas 2003, Lau e Bosque 2003, Santos et al. 2008) e também há casos envolvendo
morcegos (Proctor, Yeo e Lack, 1996).
O gênero Bathysa (tribo Rondeletieae - subfamília Cinchonoideae) é um táxon
homostílico da família Rubiaceae e é composto por árvores, arvoretas e arbustos com
distribuição pela América do Sul e Central. No Brasil, o gênero é composto por sete
espécies predominantemente de Mata Atlântica (Germano Filho 1999). Bathysa australis
(A.St-Hil.) Hook.f. está distribuída do Distrito Federal até os estados das regiões sudeste e
sul (Silva-Neto 2006). Constitui um dos táxons de menor valor de importância (IVI) na
floresta ombrófila montana do Parque Nacional do Itatiaia, estando por volta de 1,1, com
5
um número estimado de 2 ind/ha (DAP > 10cm, Guedes-Bruni 1998). Bathysa cuspidata
(A.St-Hil.) Hook.f. ocorre no estado de Goiás e nos estados da região sudeste e seu IVI é
de 6,07, com um número de 13 ind/ha (DAP > 10cm) em Itatiaia (Guedes-Bruni 1998). Já
Silva-Neto (2006), também para a floresta ombrófila montana do Itatiaia verificou que B.
australis apresenta densidade absoluta de 16 ind/ha (DAP > 5) e IVI de 2,67, enquanto
que B. cuspidata apresenta 33 ind/ha (DAP > 5) e IVI de 5,48.
OBJETIVOS
O objetivo deste trabalho foi estudar comparativamente a biologia reprodutiva e da
polinização de Bathysa australis e B. cuspidata, com ênfase na estimativa da capacidade
reprodutiva. Serão verificados os fatores que influenciam a produção de sementes dessas
espécies arbóreas, discutindo especificamente as seguintes questões:
1) Qual é a capacidade (produção de sementes), eficiência (número de óvulos que se
tornam sementes) e potencial reprodutivo (número máximo de sementes
produzidas) das duas espécies na área de estudo?
2) Quais características (fenologia, biologia floral, composição e freqüência de
polinizadores, possível sistema de incompatibilidade) influenciam a capacidade
reprodutiva?
MATERIAL E MÉTODOS
O estudo foi realizado no Parque Nacional do Itatiaia (PNI), localizado sobre
porção montanhosa da Serra da Mantiqueira, na Região do Médio Paraíba do estado do
Rio de Janeiro, no município de Itatiaia (22° 30’ e 22° 33’S; 42° 15’ e 42° 19’W). O PNI
possui área aproximada de 30.000 hectares (Guedes-Bruni 1998). A vegetação onde os
trabalhos foram desenvolvidos é do tipo Floresta Ombrófila Densa Montana (sensu Veloso
6
et al. 1991) ou Floresta Atlântica segundo o conceito de Oliveira-Filho e Fontes (2000) e
as espécies em estudo encontravam-se em torno de 900 m de altitude. O clima onde o
estudo foi realizado (altitude entre 400 e 1000m) é classificado no tipo Cwa e Cfb,
segundo a classificação de Köppen-Geiqer, com períodos frios associados a baixas
pluviosidades e períodos quentes coincidindo com as chuvas (Segadas-Viana 1965).
Registros sobre a fenologia das espécies foram realizados mensalmente de julho de
2006 a novembro de 2007, em 15 indivíduos de cada espécie com altura superior a 3 m e
com distância mínima de 10 m entre eles. Foi registrada a presença das seguintes
fenofases: (1) floração, com a presença de botões e flores em antese; (2) frutificação,
separada em frutos imaturos e maduros; (3) queda foliar, caracterizada pelas folhas com
tons castanhos; e (4) brotamento, identificado pelo surgimento de folhas novas enroladas e
de cor verde claro. A intensidade dos eventos fenológicos foi estimada individualmente
através de uma escala semiquantitativa de cinco categorias (0 a 4), com intervalo de 25%
entre elas (Founier 1974). Para as fenofases de floração e frutificação, a copa não foi a
unidade de amostragem e os valores de Fournier foram aplicados dentro da inflorescência
e infrutescência. Quando o indivíduo possuía mais de uma inflorescência, estimava-se o
valor de Fournier para cada uma delas e dividia-se pelo número de inflorescências
apresentadas, obtendo assim o valor de intensidade da fenofase. Os dados coletados foram
analisados por percentual de intensidade de Fournier (1974) e índice de atividade de
presença e ausência (Bencke e Morellato 2002). As possíveis diferenças entre as espécies
em relação ao valor de atividade dos indivíduos em fenofases reprodutivas ou vegetativas
foram verificadas pelo teste do X2. Para se obter a distância entre os indivíduos amostrados
durante a fenofase floração, foi feita uma estimativa por observação visual do tamanho da
área em que ocupavam e das distâncias dos indivíduos que estavam florescendo para os
7
parceiros sexuais mais próximos. O material botânico testemunho encontra-se depositado
no herbário do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (M. Andrich 01, 02 e 03).
Durante a floração dez indivíduos de cada espécie, com altura superior a 3 m e
distâncias médias de 6 m entre eles, foram marcados. Foi estimada sua altura e contado o
número de inflorescências de cada indivíduo (possíveis diferenças avaliadas pelo Teste tStudent). O número de flores em três inflorescências de cada espécie foi contado e
calculado a média de flores. Esses parâmetros foram observados a fim de verificar as
possíveis relações entre altura e produção de inflorescências. A relação desses parâmetros
foi verificada a partir da análise de regressão linear com uso do programa BIOSTAT 4.0
(Ayres et al. 2005).
A biologia floral foi estudada através do registro dos atributos forma, dimensões,
horário de antese, longevidade, coloração e presença de odor (Kearns e Inouye 1993). A
presença de osmóforos e nectários foram verificadas por meio do teste com vermelho
neutro (Dafni 1992) e observação de secreção em flores no campo. A receptividade do
estigma foi testada ao longo da antese utilizando peróxido de hidrogênio (Zeisler 1938).
Para determinação da quantidade e viabilidade de grãos de pólen, 10 flores foram
ensacadas e posteriormente coletou-se as anteras abertas a menos de 24 horas. Uma antera
de cada flor foi lavada com solução de carmim acético. Com auxílio de microscópio
óptico, o pólen foi retirado e depositado sobre câmara de Neubauer para contagem dos
grãos de pólen viáveis e inviáveis (Dafni 1992). Os óvulos foram contados e foi calculada
a razão entre o número de grãos de pólen e óvulos (Cruden 1977). As possíveis diferenças
no número de grãos de pólen e óvulos foram testadas através do teste t-Student.
O comportamento dos visitantes florais foi estudado em 5 indivíduos de cada
espécie por meio de observações visuais. Foram anotados dados referentes à abordagem
da inflorescência, coleta e deposição de pólen, coleta de néctar e freqüência de visita, a
8
fim de se caracterizar a eficácia na polinização através do contato com o estigma. A
freqüência de visitantes florais foi verificada registrando o número de visitas a cada hora
em um grupo de 10 flores da mesma inflorescência. Exemplares dos visitantes foram
coletados, quando possível, com rede entomológica para observação do local de deposição
do pólen em seu corpo e identificação taxonômica. As observações diurnas foram
realizadas das 08:00 às 17:00h e as observações noturnas entre 18:00 e 00:00h,
totalizando, para ambas espécies, 40 horas de observação diurna e 16 horas de observação
noturna.
Para determinação do sistema reprodutivo, inflorescências foram ensacadas e
submetidas aos seguintes tratamentos: (1) autopolinização espontânea (40 flores para cada
espécie), no qual as inflorescências foram ensacadas e mantidas intactas; (2) apomixia (n =
40 flores), onde os botões foram emasculados e mantidos ensacados; (3) autopolinização
manual (n = 40 flores), polinizou-se a flor utilizando o próprio pólen; (4) polinização
cruzada (n = 40 flores) manual, polinizou-se a flor com pólen de outros indivíduos; e (5)
condições naturais (n = 200 flores), no qual as flores foram marcadas e deixadas expostas
a visitas. Cinco indivíduos de cada espécie serviram como “plantas mãe”. Foram
realizadas polinizações inter-específicas (20 flores para cada espécie), em que as duas
espécies de Bathysa foram utilizadas como doadoras e receptoras de pólen. Três meses
após os tratamentos, os frutos formados foram contados, coletados e dissecados para a
contagem de sementes. Através da média do número de sementes provenientes de
frutificações naturais, assim como da média do número de óvulos de flores coletadas ao
acaso, foi estabelecida a razão semente/óvulo e possíveis diferenças entre as espécies
foram verificadas por meio do teste X2. O acesso às flores foi feito, quando necessário,
com a utilização de andaimes devido ao porte das plantas. Os tratamentos que produziram
9
frutos foram submetidos ao teste X2 para verificação das possíveis diferenças significativas
e o número de sementes formadas foi avaliado pelo teste t-Student e por ANOVA.
Algumas flores submetidas aos tratamentos de cruzamento manual foram fixadas
em FAA a intervalos de 12, 24, 48 e 72 horas após a polinização, e observadas em
microscópio para a verificação do crescimento dos tubos polínicos e do eventual sítio de
incompatibilidade, utilizando a técnica de fluorescência de Martin (1959). Para observação
de possíveis diferenças entre a quantidade de tubos polínicos das espécies em estudo,
foram coletadas ao acaso 30 flores de 5 indivíduos de cada espécie e estimado o número
de tubos polínicos presentes utilizando a técnica de fluorescência. Em B. australis foram
contados os números de tubos presentes em cada pistilo e para B. cuspidata, como não foi
possível fazer a contagem completa dos tubos, foi feita então uma estimativa com base na
contagem da primeira espécie. Esses valores foram agregados em uma escala semiquantitativa de 0 a 4, no qual o número de tubos de cada pistilo foi agrupado de acordo
com as seguintes classes: 0 - significa a ausência de tubos; 1 - presença de 1 a 30 tubos; 2 31 a 60 tubos polínicos; 3 - de 61 a 90 tubos; 4 - mais que 91 tubos polínicos.
RESULTADOS
Produção de Flores
Bathysa australis possui em média 1.224 + 667,62 flores por inflorescência, enquanto que
B. cuspidata apresenta uma média de 809 + 25,86 flores (n = 3 inflorescências por
espécie). As duas espécies apresentam relação positiva entre o tamanho da planta e o
número de inflorescências produzidas (Figura 1). Quando comparamos plantas de mesmo
tamanho, B. cuspidata apresentou maior número médio de inflorescências por indivíduo
(11,8 + 8,35) que B. australis (4,4 + 3,2) (t = 1,94, p< 0,03, n = 12). Bathysa cuspidata
10
também apresentou maior média de altura dos indivíduos (7,80 + 2,51m) que B. australis
(5,28 + 1,98m) (t = 1,25, p < 0,013).
35
Número de Inflorescências
30
y = 9,37 + 3,65x
25
20
Bathysa australis
Bathysa cuspidata
15
y = 4,06 + 1,4596x
10
5
0
0
2
4
6
8
10
12
14
Altura dos indivíduos (m)
Fi
gura 1 – Regressão linear entre número de inflorescências e altura de 20 indivíduos de
B.australis (r2 = 0,91, p = 0,002, n = 10) e B. cuspidata (r2 = 0,84, p = 0,003, n = 10)
amostrados no PARNA do Itatiaia.
As duas espécies produziram todos os botões florais nas inflorescências antes do
início da antese das primeiras flores e, assim, a maior intensidade desta fenofase ocorreu
no primeiro mês diminuindo à medida que as flores abriam. A floração de B. australis
ocorreu em 20% dos indivíduos amostrados e coincidiu com a estação chuvosa, de janeiro
a março. Em B. cuspidata 40% dos indivíduos floriram e os botões foram observados em
fevereiro e as flores de março a junho. Desta forma, as espécies apresentam curta época de
sobreposição de floração (Figura 2) e diferenças no índice de atividade na população (X2 =
1,72, p = 0,01, gl = 1).
11
Figura 2 – Fenologia reprodutiva de 15 indivíduos de Bathysa australis (A a D) e 15
indivíduos de Bathysa cuspidata (E a H) de julho de 2006 a novembro de 2007 no Parque
Nacional do Itatiaia, onde (—) é percentual de intensidade de Fournier e (- -) índice de
atividade.
O brotamento e a queda foliar em B. australis e B. cuspidata apresentaram
dinâmica mais similar do que a floração e frutificação, e ocorreram de forma contínua
12
durante todo o ano. Em B. australis os valores de intensidade e atividade variaram pouco,
sendo que para o brotamento a intensidade foi maior nos meses de agosto e novembro de
2006 e o percentual de atividade da população em julho e agosto de 2007. A fenofase de
queda foliar teve pico de intensidade em fevereiro e com maior de atividade na população
em agosto de 2007. Quando comparados aos dados obtidos para o percentual de atividade,
as espécies não apresentaram diferenças (X2 = 0,61, p = 0,32, gl = 1). Bathysa cuspidata
obteve percentual de atividade das fenofases vegetativas atingindo até 90%, com pico de
atividade de brotamento em fevereiro de 2007 e de intensidade em março de 2007. Para a
queda foliar, o pico para atividade e intensidade foi no mês de fevereiro de 2007.
Biologia Floral e da Polinização
As inflorescências das duas espécies estão dispostas em tirsos terminais, com flores
pequenas (comprimento do tubo, B. australis 5,43 + 0,13mm; B. cuspidata 7,58 +
0,16mm), hermafroditas, pentâmeras e sésseis. Ambas apresentam longevidade floral de
aproximadamente três dias (n = 30). O gineceu é composto por ovário ínfero, bicarpelar,
bilocular, com dezenas de óvulos (tabela 1) e placentação axial. Os estiletes e os estames
são exsertos. Ambas espécies apresentam protoginia incompleta, pois o estigma está
receptivo antes das anteras e permanece receptivo após a deiscência destas. Apesar da
separação temporal das fases femininas e masculinas, ocorrem flores em diferentes fases
na mesma inflorescência. As duas espécies produzem néctar em um disco nectarífero
localizado acima do ovário. Acumula-se em forma de uma fina película e foi observado
em quantidades incomensuráveis através de capilares durante o dia e noite em flores
ensacadas. A senescência se dá com a queda do conjunto de pétalas e estames que ficam
com cor ferrugínea, seguida da queda do estilete aproximadamente 24 horas depois.
Algumas características florais diferem entre as espécies (Figura 3). As flores de B.
australis são verdes e a corola é campanulada. A abertura das flores ocorre no início da
13
manhã, entre 7:00 e 8:00h. O estigma é bilobado, embora a separação dos lobos seja tênue,
e encontra-se exposto e receptivo desde a abertura da flor, aproximadamente 12 horas
antes da abertura das anteras. O androceu possui quatro estames com deiscência
longitudinal. As flores não possuem osmóforos, nem odor perceptível e os frutos são
cápsulas elípticas e glabras.
As flores de B. cuspidata apresentam a corola de cor branca, infundibuliforme e
formando um tubo cilíndrico (Figura 3). A abertura da corola acontece no início da noite,
em torno das 20:00h. O estilete é piloso no ápice e o estigma é bilobado e fica receptivo
(início da antese) na manhã seguinte à abertura das pétalas. A deiscência das anteras
ocorre 24 horas após a abertura das flores. Os filetes possuem um tufo de pelos na base. O
androceu é formado por cinco estames com anteras de deiscência longitudinal e os grãos
de pólen encontram-se agrupados em glomérulos. Apresenta osmóforos nas pétalas e seu
odor adocicado é percebido até a queda da flor. Os frutos são cápsulas globosas glabras.
Bathysa australis apresentou menos número de grãos de pólen viáveis (t = 52,36, p
< 0,001) e óvulos (t = 27,98, p < 0,001) por flor do que B. cuspidata e essas diferenças
foram altamente significativas. Contudo, a razão P/O (pólen/óvulo) é similar e a razão
semente/óvulo não diferiu entre as espécies (X2 = 0,82, p = 0,63, gl = 1, Tabela 1).
Número de grãos de pólen viáveis em B. australis foi menor do que em B. cuspidata
(Tabela 1).
Tabela 1 – Número de grãos de pólen viáveis por flor (n = 10), viabilidade polínica,
óvulos por flor (n = 20), razão pólen/óvulo (P/O) e razão semente/óvulo (S/O) de Bathysa
australis e Bathysa cuspidata. Médias nas mesmas colunas seguidas das mesmas letras
não diferem entre si, pelo teste t-Student e pelo X2 para S/O considerando p < 0,05.
B. australis
B. cuspidata
Pólen viável por flor
(média/dp)
16182,2 + 615,68a
30378,6 + 666,74b
Viabilidade
Polínica
79,3%
97,4%
Óvulos por flor
P/O
(média/dp)
89,00 + 5,46a
181,82
153,4 + 8,08b
198,03
S/O
0,61a
0,46a
14
A
B
Figura 3 – (A) Flores de Bathysa australis, detalhe para o estigma exposto antes das
anteras abrirem (seta) e para o grande número de flores abertas ao mesmo tempo,
evidenciando que a unidade de polinização é a inflorescência; (B) Flores de B. cuspidata;
notar a disposição das flores e a abertura sequencial de flores em cada ramificação (uma
por vez), sendo a flor a unidade de polinização.
As flores das duas espécies foram visitadas por diversos grupos de insetos (Figura
4), tais como abelhas, vespas, mariposas, borboletas e moscas (Tabela 2). A diversidade de
aparelhos bucais, tamanho dos insetos, recurso procurado e o comportamento de visitas
permitem facilmente o contato com as partes reprodutivas das flores, visto que o tamanho
dos órgãos sexuais facilitam a polinização, assim como o agrupamento das flores. Todos
os visitantes aparentemente polinizaram as espécies, contudo é difícil definir diferenças de
eficácia de polinização destes grupos. Em B. australis a unidade de polinização é a
inflorescência, uma vez que as flores são menores (5,43 + 0,13mm, t = 38,96, p < 0,001),
estão mais agrupadas e abrem de modo mais sincrônico, de forma que os polinizadores
acabam tocando mais de uma flor por visita. Enquanto que B. cuspidata, por possuir flores
maiores (7,58 + 0,16mm), mais espaçadas e que abrem a intervalos de tempo mais longos,
a unidade de polinização é a própria flor (figura 3). Devido a todos esses fatores, o
parâmetro utilizado para estabelecer os principais polinizadores foi a freqüência de visitas,
sendo que as espécies consideradas os principais polinizadores foram aquelas com
freqüência relativa superior a 15%.
A frequência de visitas em Bathysa cuspidata e B. australis foi, respectivamente,
de 31,45 e 19,25 visitas por hora. O recurso mais procurado pelos polinizadores de B.
15
australis foi o néctar enquanto que em B. cuspidata foi o pólen. Abelhas e vespas sociais
são os principais grupos de polinizadores em B. australis e realizaram ca. 50% e 30% das
visitas, respectivamente. Entretanto, visualmente as vespas carregavam quantidade de
pólen muito inferior em seus corpos que as abelhas. Em B. cuspidata as abelhas foram os
principais polinizadores, realizando quase 80% das visitas, sendo 73% do total de visitas
por meliponídeos. Os meliponídeos Tetragonisca angustula e Nannotrigona sp. 1
contaram com aproximadamente 25% e 18% do total de visitas, respectivamente, e foram
consideradas os principais polinizadores dessa espécie.
As visitas ocorreram principalmente pela manhã (83% das visitas) e se
intensificaram entre 10:00 e 12:00h. Com o passar do meio-dia, as visitas foram
diminuindo, com visitas até em torno das 17:00 h. Não foram observadas visitas noturnas.
Os polinizadores iam à procura dos recursos (pólen e/ou néctar), e pousando ou não na
corola, tocavam com a cabeça, tórax, abdômen, ou pernas os órgãos reprodutores,
promovendo assim a polinização (Figura 4). Todos os polinizadores de ambas as espécies
visitavam várias inflorescências do mesmo indivíduo, o que possivelmente acarretava em
autopolinizações (geitonogamia). Todavia, por B. cuspidata apresentar menores distâncias
entre os indivíduos, indivíduos entremeados e maior número de indivíduos em floração,
foi observado que nesta espécie os polinizadores visitavam outros indivíduos da espécie,
ou seja, propiciam troca de pólen. Em B. australis devido a maior distância entre os
indivíduos adultos não foi possível observar movimento de polinizadores entre indivíduos.
Houve pequeno compartilhamento de visitantes entre as espécies. As duas espécies
compartilhadas de polinizadores, Apis melifera e Melipona mondury (Figura 5-A), tiveram
comportamento semelhante nas duas espécies, porém foram mais freqüentes em B.
australis (23% e 24 % das visitas por cada abelha, respectivamente). Nos cinco indivíduos
de B. australis em que os visitantes foram observados, não houve diferenças em relação à
16
freqüência dessas duas espécies, sendo que A. melifera aparentemente não interferiu no
comportamento de M. mondury. Ainda assim, com exceção de uma espécie de Blattidae e
uma de Coleoptera que visitaram B. australis, os demais grupos de visitantes, como
vespas, sirfídeos e borboletas também foram observados nos indivíduos de B. cuspidata.
A
B
C
D
E
F
Figura 4 – Diversidade de grupos de visitantes florais de Bathysa australis (A a C) e B.
cuspidata (D a F) no Parque Nacional do Itatiaia. A- Melipona mondury tocando as partes
reprodutivas e tomando néctar; B- Omicron sp. em busca de néctar C- Hesperiinae sp. 1 –
detalhe para o pólen nas asas (seta); D- Nannotrigona sp. coletando pólen; E- Syrphidae
sp. 2 – detalhe para o pólen nas suas pernas (seta); F- Halictidae sp.1 coletando pólen.
17
Tabela 2 - Visitantes florais de B. australis e B. cuspidata organizados em ordem de maior freqüência e recurso procurado, onde Freqüência
absoluta = número de flores visitadas/ tempo total de observação (28 h para cada espécie) e Freqüência relativa = freqüência absoluta/ total x
100. P = Pólen, N = Néctar, HYM = Hymenoptera, LEP = Lepdoptera, DIP = Diptera, BLA = Blattaria, COL = Coleptera, HEM =
Hemiptera.
Ordem/ Família
Bathysa australis
HYM/ Apidae
HYM/ Apidae
HYM/ Vespidae
HYM/ Pompilidae
LEP/ Hesperiidae
HYM/ Vespidae
LEP/ Hesperiidae
HYM/ Vespidae
HYM/ Apidae
DIP/ Syrphidae
BLA/ Blattidae
COL/ Scarabaeidae
Bathysa cuspidata
HYM/ Apidae
HYM/ Apidae
HYM/ Apidae
HYM/ Apidae
HYM/ Apidae
LEP/ Hesperiidae
DIP/ Syrphidae
DIP/ Syrphidae
HYM/ Apidae
LEP/ Hesperiidae
HYM/ Scoliidae
HYM/ Halictidae
HYM/ Apidae
HEM/ Miridae
Espécies
Melipona mondury Smith
Apis mellifera Linnaeus
Omicron sp.
Indet sp.
Hesperiinae sp. 1
Mischocyttarus sp.
Mechanitis lysimnia lysimnia Fabricius
Mischocyttarus cassununga von Ihering
Cephalotrigona sp.
Ormidia obesa
Indet sp.
Indet sp.
Tetragonisca angustula Latreille
Nannotrigona sp.
Melipona mondury Smith
Paratrigona cf. subnuda Moure
Trigona spinipes Fabricius
Lychnuchus celsus Fabricius
Indet sp. 1
Indet sp. 2
Apis mellifera Linnaeus
Hesperiinae sp. 2
Campsomeris sp.
Indet sp. 1
Bombus morio Swederus
Indet sp. 1
Freqüência absoluta
Total 19,25
4.60
4,35
1,95
1,85
1,75
0,95
0,95
0,85
0,70
0,65
0,60
0,05
Total 31,45
8,15
5,90
2,90
2,70
2,45
2,10
2,00
1,95
1,75
1,15
0,85
0,50
0,40
0,40
Freqüência relativa
100
23,90
22,60
10,13
9,61
9,09
4,94
4,94
4,42
3,64
3,38
3,12
0,26
100
24,55
17,77
8,73
8,13
7,38
6,33
6,02
5,87
5,27
3,46
2,56
1,51
1,20
1,20
Recurso procurado
N
P/N
N
N
N
N
N
N
P/N
N
P/N
P
P
P
N
P
P
N
P
P/N
P/N
N
N
P
N
N
18
Biologia Reprodutiva
B
As espécies não apresentam frutificação por autopolinização espontânea ou apomixia e
também não produziram frutos após polinizações inter-específicas. Bathysa australis
produziu frutos no tratamento de autopolinização manual, sendo caracterizada como
autocompatível. Os tubos polínicos advindos de autopolinização alcançaram o ovário e
foram observados penetrando os óvulos 48 horas após as polinizações (Figura 5-A). Já B.
cuspidata, que não apresentou formação de frutos em autocruzamentos, é autoincompatível (Tabela 3). Os grãos de pólen provenientes de autopolinizações manuais
geralmente não germinaram, ou quando iniciaram sua germinação nas papilas
estigmáticas, esta foi logo interrompida (figura 5-C). Em todas as flores analisadas sob
microscopia, o número de tubos no estilete após polinizações cruzadas em B. cuspidata foi
visualmente muito maior que em B. australis, e em ambos os casos, os tubos alcançaram
os óvulos em até 48 horas (figura 5).
Das 30 flores de cada espécie coletadas para estimar o número de tubos polínicos,
havia grãos germinados em sete pistilos de B. australis e oito de B. cuspidata. Esses
números se aproximam do percentual de frutificação em condições naturais das duas
espécies. Dentre os pistilos com tubos, B. australis apresentou tubos somente nas
categorias 1 e 2 (Figura 5-B), enquanto que B. cuspidata só nas categorias 3 e 4 (i.e.,
acima de 60 tubos) (Figura 5-D).
Quando comparamos o número de frutos obtidos nos diferentes tratamentos para
cada espécie, os resultados não apresentam diferenças (B. australis X2 = 1,91, p = 0,86, gl
= 2; B. cuspidata X2 < 0,01, p = 0,94, gl = 1). O mesmo resultado foi verificado para
número de sementes produzidas (B. australis F = 6,02, p = 0,78, gl = 2; B. cuspidata t =
3,45, p = 0,68) . Quando se compara as duas espécies, a produção de frutos não diferiu
para o controle (X2 = 1,92, p = 0,16, gl = 1) nem para a polinização cruzada (X2 = 0,31, p
19
= 0,57, gl = 1). A média de sementes produzidas após polinizações naturais (t = 13,74,
p<0,001), e polinizações cruzadas (t = 18.92, p < 0,001) diferiu entre as duas espécies
Tabela 3).
Tabela 3 – Produção de frutos e sementes por Bathysa australis e B. cuspidata após
diferentes tratamentos de polinizações controladas, em área de Floresta Atlântica no
Parque Nacional do Itatiaia. Médias nas mesmas colunas (a; cd) e linhas (e; gh) e seguidas
das mesmas letras não diferem entre si, considerando p < 0,05.
Tratamentos
No de
B. australis
B. cuspidata
Polinização
cruzada
Autopolinização
manual
Polinização
natural
flores
No de frutos
Formados
No de sementes
(média/dp)
No de frutos
formados
No de sementes
(média/dp)
40
7 (17,5%)a,e
51,42 + 3,19c,g
9 (22,5%)a,e
75,11 + 6,03c,h
40
11(27,5%)a
41,09 + 3,59c
0
-
200
56 (28%)a,e
54,46 + 7,22c,g
44 (22%)a,e
71,37 + 7,30d,h
Figura 5 – Crescimento de tubos polínicos nos pistilos de Bathysa australis (A-B) e
Bathysa cuspidata (C-D); (A) Tubo chegando ao óvulo 48 horas após auto-cruzamento;
(B) Tubos polínicos no estilete após polinização cruzada; (C) Tubos com germinação
inibida nas papilas estigmáticas após auto-cruzamento; (D) Tubos polínicos no estilete
após polinização cruzada.
20
DISCUSSÃO
B
BB
Eficiência reprodutiva, potencial reprodutivo e esforço reprodutivo
Diversas características podem explicar as diferenças existentes na produção de
sementes (capacidade reprodutiva) entre espécies. Por exemplo, a auto-incompatibilidade,
em que plantas autocompatíveis produzem maiores quantidades de sementes que plantas
auto-incompatíveis (Husband e Schemske 1996); a limitação polínica, já que a diminuição
no número de visitas levaria à diminuição da quantidade de pólen que chega à superfície
estigmática (Ashman et al. 2004); a forma de vida, em que plantas herbáceas produzem
maiores quantidades de sementes que outras formas de vida (Ramírez 1993); a limitação
de recursos, em que frutos com maior número de sementes requerem maior
disponibilidade de recursos (Sutherland 1986). Grande parte desses estudos relatam a
presença desses fatores de influência à produção de sementes dentro de populações
(Quijada 1980, Valério e Ramírez 2003, Ramírez 2007) ou entre de populações (Ramírez
1995, Aponte e Jáuregui 2004, Ramírez 2006). No presente estudo, verificamos que a
eficiência reprodutiva, medida pela fecundidade, não diferiu entre as duas espécies
simpátricas de Bathysa, porém, os fatores que contribuem para a maior capacidade
reprodutiva de B. cuspidata foi o potencial reprodutivo. Bathysa cuspidata apresentou
maior potencial reprodutivo que B. australis por possuir maior número de óvulos por flor,
por apresentar indivíduos maiores, mais inflorescências por indivíduos de mesmo porte e o
dobro de indivíduos nas fenofases de floração e frutificação. Em conjunto essas
características resultaram em maior número de óvulos disponíveis na população e isto
determinou diretamente o número de sementes produzidas.
Como as flores de B. cuspidata apresentaram maior freqüência de visitas e maior
quantidade de tubos polínicos, esperava-se que esta espécie tivesse maior eficiência
reprodutiva (aqui estimada pela fecundidade). Também era esperado que B. australis
21
sofresse limitação polínica, uma vez que a diminuição no número de visitas às flores pode
levar à diminuição da quantidade de pólen que chega ao estigma (Ashman et al. 2004).
Ocorreu a fertilização em mais da metade dos óvulos disponíveis nas duas espécies, só que
a quantidade de tubos que germinam é menor que o número de óvulos em ambas. Apesar
disso, aparentemente não está ocorrendo limitação polínica em Bathysa australis ou em B.
cuspidata, pois a taxa de formação de frutos e de sementes não diferiu entre o tratamento
controle e o de polinização manual nas duas espécies. Estes resultados evidenciam que os
polinizadores estão sendo efetivos e que restrições na frutificação se devem possivelmente
à disponibilidade de recursos para desenvolvimento dos frutos (Sutherland 1986).
Contudo, a eficiência reprodutiva foi equivalente nas duas espécies, uma vez que
estas não apresentaram diferenças na produção de frutos e também na razão
semente/óvulo. Talvez o que possa explicar a equivalência na eficiência reprodutiva,
mesmo com a menor freqüência de visitas em B. australis, seja a ausência de autoincompatibilidade nesta espécie. Segundo alguns autores (Proctor e Yeo 1979, Ricklefs e
Miller 2000), a autocompatibilidade é um tipo de mecanismo reprodutivo que oferece
vantagens desde o ponto de vista da eficiência reprodutiva e tem a vantagem de assegurar,
ao menos em parte, a produção de sementes (Proctor & Yeo 1979). Ainda que seja um
fator que supostamente diminui a qualidade das sementes, a autocompatibilidade
implicaria em uma maior proporção de sementes oriundas de autopolinizações, uma vez
que é uma fonte adicional de pólen e contribui para sua fertilidade (Burd 1994). A
freqüência de visitas observada em B. australis foi menor e pode ser causada pela menor
disponibilidade de parceiros sexuais florindo, o que a tornaria menos atrativa para
polinizadores. De fato, em outras espécies, a menor abundância de co-especificos resultou
em menos visitas e menor quantidade de pólen depositado no estigma (Silander 1978,
Klinkhamer e Dejong 1990, Groom 1998, Fausto et al. 2001).
22
Em B. cuspidata o número de flores produzidas por cada planta depende
significativamente do tamanho da planta, pois quanto maior o indivíduo, maior será a
quantidade de flores produzidas, tal como registrado para outras espécies (Fowler 1986,
Samson e Werk 1986, Shimono e Washitani 2007). Além disto, foi verificado que as
plantas de maior porte de B. cuspidata apresentavam galhos entremeados, possibilitando
que os visitantes transportassem pólen a outros indivíduos mesmo realizando apenas vôos
de curta distância. Alguns autores sugeriram que em áreas com alta densidade, plantas
maiores ficam mais próximas, facilitando a troca de pólen (Burdon et al. 1988, Wolff et
al, 1988). Acredita-se que B. cuspidata obteve maiores taxas de troca e de deposição de
pólen também por possuir vizinhos com maior densidade floral e ter sido mais visitada.
Alguns trabalhos observaram que plantas com vizinhos de maior densidade floral foram
mais visitadas e tiveram aumento das taxas de deposição de pólen e produção de frutos
(Calvo e Horvitz 1990, Burd 1994, Corbet 1998), enquanto que plantas isoladas tiveram
menor produção de frutos e sementes, em parte por causa da atração de poucos e baixa
qualidade de visitantes (Jennersten e Nilsson 1993, Kunin 1997).
Sendo assim, a presença da auto-incompatibilidade em B. cuspidata é beneficiada
pelos dados propostos anteriormente e, também, pela maior abundância e por possuir mais
indivíduos na fenofase de floração. De fato alguns autores relatam que devido às curtas
distâncias, espera-se que a troca de pólen entre indivíduos seja mais comum, aumentando
tanto a taxa de cruzamento quanto o número de plantas reproduzindo dentro e em áreas
próximas (e.g. Degen et al. 2004, Gusson et al. 2005, Barreira et al. 2006).
Ao contrário, devido à baixa densidade de indivíduos florindo, das distâncias
médias entre esses indivíduos (~ 40 m) e pelo comportamento dos polinizadores, acreditase que B. australis reproduza-se basicamente por geitonogamia no PARNA do Itatiaia. A
geitonogamia ocorre mais comumente em árvores isoladas que estão distantes de outros
23
potenciais doadores (Cascante et al. 2002). Por esta espécie possuir poucos parceiros
sexuais próximos, sugere-se que possa ocorrer baixa troca de pólen entre os indivíduos em
decorrência das curtas distâncias cobertas por seus polinizadores. Assim, presença da
autocompatibilidade é importante para a manutenção da reprodução da espécie. Alguns
autores verificaram que altos níveis de autofertilização, como resultado da geitonogamia,
são associados a baixas densidades populacionais, (Murawski et al. 1990, Murawski e
Hamrick 1992a, Murawski e Hamrick 1992b) e aumentam a chance de sucesso
reprodutivo das espécies (McMullen 1987, Ramírez e Brito 1990, Murawski e Hamrick
1991, Richards 1986, Jaimes e Ramírez 1999).
Características de Rubiaceae: Polinizadores e Sistema de Incompatibilidade
A grande maioria das flores de pólen é caracterizada pela presença de anteras
poricidas e por prover só pólen ou, mais raramente, pouca quantidade de néctar para os
polinizadores (Endress 1994, Freitas e Sazima 2006). Flores com anteras poricidas
apresentam pólen pulvurento e são polinizadas por abelhas grandes e pequenas. Freitas e
Sazima (2003), revendo estudos com espécies arbustivas e herbáceas que produzem
poucas flores, sugeriram que a seleção de flores de pólen é favorecida principalmente em
espécies polinizadas por abelhas solitárias com pequenas populações. A maioria dessas
abelhas coletam o pólen por vibração (Buchmann 1983), todavia, flores de pólen com
anteras não-poricidas também foram relatadas na literatura, particularmente envolvendo a
polinização por abelhas que são incapazes de vibrar ou cuja vibração é pouco eficiente
(e.g., Vogel 1978, Buchmann 1983, Roubik 1989, Freitas e Sazima 2003). Em nosso
estudo, foi verificado que as flores de B. cuspidata, que não possuem anteras poricidas,
também foram muito atraentes para as abelhas que não realizam vibração. A coleta de
pólen aconteceu em aproximadamente 80% das visitas, sendo que as possíveis
24
características atrativas seriam o grande número de flores com grãos de pólen bem
expostos e acessíveis.
As características florais têm sido associadas com o tipo de polinização e estratégia
reprodutiva (Valério e Ramírez 2003). Assim, as características morfológicas das flores de
B. cuspidata parecem ser similares àquelas visitadas por mariposas, visto que a corola é
branca e tubular (infundibuliforme), com néctar escondido na base da corola e forte odor
adocicado (Faegri e van der Pijl 1979). Como as características florais não coincidem com
aquelas supostamente relacionadas ao principal grupo de polinizadores (meliponídeos),
sugere-se que possa estar ocorrendo um desacoplamento no sistema de polinização
(Whalen 1978, Murray et al. 1987) em função da escassez de visitas por mariposas. A
pressão seletiva dos visitantes mais freqüentes, que coletam grandes quantidades de pólen
para manter suas colônias também pode contribuir neste sentido. Os meliponídeos são
abelhas sociais, com colônias populosas e perenes e que precisam explorar um amplo
espectro de fontes florais ao longo do ano (Michener 1979). São forrageiras oportunistas
que quase sempre tentam explorar os recursos alimentares mais rentáveis (Visscher e
Seeley 1982). Ainda, espécies arbóreas, que produzem muitas flores e sem a limitação do
recurso pólen, poderiam favorecer a presença de flores de pólen polinizadas por essas
abelhas, visto que os meliponídeos são as abelhas nativas mais abundantes e os maiores
coletores de pólen da Mata Atlântica (Wilms 1996). Desse modo, a existência de flores de
pólen ligadas a este grupo de polinizadores é esperada neste ecossistema (Pires e Freitas
2008).
Com base nestes dados, B. cuspidata foi considerada uma flor de pólen e este seria
o primeiro caso de espécie de Rubiaceae com flores que apresentam pólen como principal
recurso. De acordo com Opler (1983) essa família é uma das mais dominantes entre o
grupo de plantas nectaríferas em ecossistemas tropicais (e.g. Feinsinger e Busby 1987,
25
Ree 1997, Castro e Oliveira 2001, Santos e Del-Claro 2001, Coelho e Barbosa 2003,
Castro e Araújo 2004, Coelho e Barbosa 2004, Amorim e Oliveira 2006, Carvalho et al.
2007, Wolff e Liede-Schumann 2007, Fonseca et al. 2008 entre outros). Wilms e
Wiechers (1997) observaram o comportamento de forrageamento de abelhas em uma
espécie não identificada de Bathysa em Mata Atlântica no estado de São Paulo e
verificaram que abelhas visitaram com freqüência as flores. Apis melifera utilizou a
referida espécie de Bathysa principalmente como fonte de néctar e muito pouco para
coleta de pólen, enquanto que para Melipona bicolor e M. quadrifasciata a espécie foi
uma importante fonte de néctar apenas.
Estudos em biologia reprodutiva e da polinização que relatam sobre a coleta de
pólen em Rubiaceae são escassos, sendo que em alguns não é descrito o comportamento
dos insetos nem seu eventual papel na polinização (Ornelas et al. 2004, Sakai e Wright
2008) e em outros os coletores de pólen foram considerados pilhadores (Stone 1996,
Teixeira e Machado 2004a, Consolaro et al. 2005, Santos et al. 2008). Em outro caso, as
flores de Psychotria barbiflora foram polinizadas principalmente por abelhas que
buscavam pólen e néctar e menos freqüentemente por abelhas que só coletavam néctar,
porém néctar foi o recurso principal (Teixeira e Machado 2004b). Em estudo sobre pólen
como fonte de recurso para três espécies de abelhas sem ferrão na Tailândia, duas espécies
de Rubiaceae (Ixora grandifolia e Paederia linearis) foram utilizadas como fontes de
pólen (Jonjitvimol e Wattanachaiyingcharien 2006). Todavia, tal estudo dá enfoque
somente aos meliponídeos como visitantes, sem relatar se esses visitantes polinizam as
plantas, se há a presença de outros visitantes e se ocorre a procura por outros recursos.
Ainda, Ramalho et al. (2007) estudaram algumas espécies de plantas, inclusive de
Rubiaceae, que foram utilizadas como fontes de pólen por abelhas meliponídeas. Esses
autores relataram que as flores foram intensamente exploradas por A. melifera e
26
descartadas por Melipona scutellaris, e não abordaram sobre a coleta de néctar por essas
espécies. A falta de registro de flores de pólen em Rubiaceae talvez seja em decorrência da
ausência de observações do recurso procurado, como ocorreu em alguns trabalhos de
polinização por abelhas nas espécies Coffea arabica e C. canephora na Indonésia (Klein et
al. 2003a, Klein et al. 2003b) ou por se tratar realmente de algo raro na família.
As flores de néctar possuem grande diversidade e são uma importante classe,
porque a maioria dos grupos de polinizadores, desde pequenas abelhas e moscas até os
grandes morcegos, são consumidores de néctar (Endress 1994). As flores de néctar
predominantes em Rubiaceae neotropicais são tubulosas, com coloração conspícua, sendo
que muitas são polinizadas por beija-flores (Snow e Snow 1986, Feinsinger e Busby
1987, Silva 1995, Sazima et al. 1996, Castro e Oliveira 2001, Coelho e Barbosa 2003,
entre outros). Bawa e Beach (1983) verificaram que grande parte das espécies de
Rubiaceae observadas em florestas da Costa Rica possuíam flores brancas e tubulares, e a
sua maioria teria borboletas como prováveis polinizadores, porém a observação de
visitantes foi escassa. Já Bathysa australis, que foi aqui caracterizada como flor de néctar,
não se enquadra nesses padrões morfológicos gerais encontrados para a família. Todavia,
suas flores são semelhantes às de Galium hypocarpium (Rubiaceae), que são pequenas
com corola esverdeadas e polinizadas por vespas e moscas (Freitas e Sazima 2006).
A curta sobreposição de floração e o compartilhamento restrito de polinizadores
indicam que não há competição entre as duas espécies de Bathysa aqui estudadas, não
afetando desta forma o sucesso reprodutivo. Dados de herbário (A. Sobral, com. pess.)
referentes às épocas de floração dessas duas espécies de Bathysa no PARNA Itatiaia
diferiram da registrada neste estudo, porém mantiveram um comportamento sazonal e sem
sobreposição inter-específica. A divergência encontrada na época de floração entre as duas
espécies de Bathysa não parece ligada a evitar competição por polinizadores ou
27
cruzamentos congêneres, como observado para outras espécies simpátricas (Gentry 1974,
Stiles 1975, Campbell 1985, Gottsberger 1986, Newstrom et al. 1994), uma vez que os
polinizadores são diferentes e essas espécies não aceitam cruzamentos entre si.
O compartilhamento restrito de polinizadores em B. australis e B. cuspidata está
ligado ao fato de que as espécies apresentam diferenças morfológicas marcadas para
definição dos principais grupos funcionais de polinizadores, como por exemplo, as
diferenças no tamanho, padrão de disposição e recurso mais procurado. Apesar de abelhas
e vespas constituírem os principais polinizadores em B. australis e meliponídeos serem
predominantes em B. cuspidata, os atributos florais das espécies permitem um amplo
espectro de visitantes. Espécies de Rubiaceae apresentam um amplo espectro de
polinizadores (Robbercht 1988, Barret e Richards 1990), incluindo abelhas, mariposas,
borboletas e beija-flores (Vogel 1954, Barrett e Richards 1990). Assim como para a
maioria dos estudos em espécies heterostiladas foi verificado em B. australis e B.
cuspidata a existência de um ou dois principais grupos de polinizadores, mas também com
a eficácia de outros grupos (Sobrevilla et al. 1983, Riveros et al. 1995, Ree 1997, Castro e
Oliveira 2001, Lasso e Naranjo 2003, Castro e Araújo 2004, Teixeira e Machado 2004,
Consolaro et al. 2005, Fonseca et al. 2008). Embora alguns autores sugiram que haja uma
tendência de especialização de polinizadores em flores heterostílicas e generalização nas
homostílicas (Ornduff 1975, Charlesworth e Charlesworth 1979, Lloyd 1979), outros
estudos sugerem que a eficiência da polinização cruzada em espécies heterostiladas não
parece estar relacionada com especialização de um polinizador (Olesen 1979, Harder e
Barret 1993). Adicionalmente, Santos et al. (2008), estudando uma espécie homomórfica e
outra heteromórfica, averiguaram que ambas apresentam um polinizador principal e que a
polinização pode ser feita por outros grupos, enquanto que Sakai e Wright (2008) em seu
28
estudo com 21 espécies de Psychotria, tanto homomórficas como heteromórficas,
verificaram que todas são visitadas por espécies similares de polinizadores potenciais.
Foi encontrado em B. cuspidata um sistema de auto-incompatibilidade com sítio de
inibição estigmático e possivelmente do tipo esporofítico, o que já foi observado para
outras espécies de Rubiaceae homomórficas (Devreux et al. 1959; Souza et al. 2007).
Todavia ainda são necessários estudos para determinar precisamente se esse sistema é do
tipo gametofítico ou esporofítico, já que auto-incompatibilidade gametofítica associada à
inibição estigmática foi relatada para espécies de Coffea (Lashermes et al. 1997). A
ocorrência de auto-incompatibilidade gametofítica e auto-incompatibilidade heteromórfica
é comum em famílias que possuem flores heterostiladas (De Nettancourt 1977), entretanto
não há provas reais de que os ancestrais de táxons auto-incompatíveis heterostílicos
possuíam funcionamento gametofítico (Gibbs 1986).
Falk e Holsinger (1991) indicam que características reprodutivas das plantas são
fundamentais na ecologia das mesmas, devido ao seu efeito crucial na dinâmica
populacional. Como exemplo, a relação entre auto-incompatibilidade e densidade
populacional já foi observada para algumas espécies (e.g. Kunin e Shimada 1997, Fausto
et al. 2001). Desse modo, estudos sobre os mecanismos de auto-incompatibilidade são
importantes para elucidar suas possíveis conseqüências na redução na formação de frutos e
sementes e em sua qualidade, visto que esses últimos refletem no dimensionamento do
recrutamento, em função do banco de sementes (Cabrera e Dieringer 1992, Inoue et al.
1994, Watson et al. 1994) ou mesmo no isolamento reprodutivo da espécie (Molau 1993,
Boaz et al. 1994). No presente estudo, a autocompatibilidade foi uma característica
importante para explicar a igualdade na eficiência, mas os fatores potencial e o esforço
reprodutivo foram mais relevantes para garantir a maior capacidade da espécie mais
abundante, sendo possível haver uma relação positiva entre densidade e número de
29
sementes. Sendo assim, para essas duas espécies de Bathysa na floresta montana do
Itatiaia, a estrutura dos adultos da população pode estar relacionada aos padrões de
cruzamento, uma vez que a espécie com menor densidade é autocompatível e produz
menos sementes e a espécie com maior densidade é auto-incompatível e tem maior
produção de sementes.
30
CONSIDERAÇÕES FINAIS
O estudo da biologia reprodutiva de árvores tropicais tem sido objeto de grande
interesse da comunidade científica para atender a crescente necessidade de compreender
como é possível manter a biodiversidade. Os dados sobre a reprodução de uma espécie,
como sistema sexual, mecanismos de incompatibilidade, padrão de floração e processo de
polinização podem nortear a adoção de estratégias de manejo e manutenção de populações
e ecossistemas, pois a manutenção da variabilidade genética permite a adaptação a uma
maior gama de condições ambientais e está diretamente relacionada com a sobrevivência
das populações no ambiente (Kageyama 1990, Hamrick e Nason 2000).
As comunidades florestais são dinâmicas e as mudanças ocorrem continuamente
em níveis de população, de espécies e de indivíduos ao longo do tempo, mesmo que a
comunidade como um todo seja estável, devido ao equilíbrio entre crescimento,
recrutamento e mortalidade (Felfili 1995). O recrutamento refere-se ao processo de
instalação de novas plântulas na população (Porté e Bartelink 2002) e depende de vários
processos pré- e pós-germinação, entre eles a produção de sementes (Garrido et al. 2005).
Para completarem seus ciclos de vida, as populações de plantas dependem dos processos
reprodutivos, ou seja, da produção de indivíduos fisiologicamente independentes, os quais
garantem a manutenção destas populações e adicionalmente permitem a dispersão da
espécie (Cordazzo e Seeliger 1998). A produção de sementes (aqui, referida como
capacidade reprodutiva), quando em pequenas quantidades, e a falta de fontes locais de
sementes combinadas com a dispersão restrita tem impactos permanentes na dinâmica da
população (Clark et al. 1999).
Nesse estudo verificamos que B. cuspidata foi a espécie que obteve maior
capacidade reprodutiva (número de sementes produzidas), o que pode estar relacionada
com as diferenças encontradas nas densidades relativas (no qual B. cuspidata é mais
31
abundante), já que o número de sementes é uma das muitas etapas da vida de uma planta
que afeta sua taxa recrutamento. Todavia são necessários estudos sobre o processo de
germinação e estabelecimento de plântulas dessas espécies, já que nestes estágios do ciclo
de vida das plantas costumam ocorrer reduções dramáticas de potencial de recrutamento
(Harper 1977, Kitajima e Fenner 2000). As espécies apresentam épocas de floração
distintas e não compartilham os mesmos polinizadores, o que minimiza efeitos de
competição inter-específica no sucesso reprodutivo de ambas. Também não diferiram na
eficiência reprodutiva (porcentagem de óvulos que se tornam sementes) e na produção de
frutos.
Registramos um indício de flor de pólen na família, o que pode ser em decorrência
da pressão pela grande procura do recurso por abelhas meliponídeos, que são muito
abundantes em ambientes tropicais. As abelhas são consideradas os principais
polinizadores de árvores em florestas neotropicais (Bawa et al. 1985), entretanto não se
sabe qual grupo especificamente, e pouco se conhece sobre a importância e eficiência das
abelhas sem ferrão como polinizadores (Pires e Freitas 2008). Desse modo, são
necessários estudos que gerem informações sobre estes visitantes e trabalhos para a
confirmação desse tipo de flor em Rubiaceae.
32
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