- Ciência e Técnica Vitivinícola

Ciência Téc. Vitiv. 31(1) 24-30. 2016
Efeito nematicida de um subproduto da indústria vinícola em Meloidogyne javanica (Treub)
Chitwood
Nematicide effect of a by-product of the wine industry on Meloidogyne javanica (Treub) Chitwood
Driéli Aparecida Reiner1*, Rosangela Dallemole-Giaretta1, Idalmir dos Santos1, Tatiane Luiza Cadorin
Oldoni2, Everaldo Antônio Lopes3, Alana Chiarani2
1
Programa de Pós Graduação em Agronomia, Universidade Tecnológica Federal do Paraná - Câmpus Pato Branco, Pato Branco, PR, Brasil.
2
Universidade Tecnológica Federal do Paraná - Câmpus Pato Branco, Pato Branco, PR, Brasil.
3
Programa de Pós Graduação em Produção Vegetal, Universidade Federal de Viçosa, Campus de Rio Paranaíba, Rio Paranaíba, MG, Brasil.
*corresponding author: [email protected]
(Manuscrito recebido em 23.07.2015. Aceite para publicação em 24.03.2016)
RESUMO
Neste estudo avaliou-se o efeito do extrato aquoso do subproduto da indústria vinícola (SIV) sobre a eclosão e mortalidade de juvenis de segundo
estádio (J2) de Meloidogyne javanica, e o efeito do SIV incorporado ao solo sobre a eclosão e viabilidade dos J2 no solo. O extrato aquoso do SIV
reduziu a eclosão e matou os J2 de M. javanica e, quando incorporado ao solo, o resíduo orgânico reduziu a eclosão e viabilidade dos J2 do
nemátode. Ácido gálico, ácido cafeico, ácido ferúlico, ácido p-cumárico e trans-resveratrol foram os compostos fenólicos identificados no extrato
aquoso do SIV por cromatografia líquida de alta eficiência (HPLC). O subproduto da indústria vinícola possui ação nematicida contra M. javanica
e é possível que a aplicação desse resíduo no solo possa ser uma estratégia adicional para o controlo do patogénio.
SUMMARY
In this study it was assessed the effect of the aqueous extract of the wine industry by-product (BWI) on the hatching and mortality of second-stage
juveniles (J2) of Meloidogyne javanica, and the effect of soil amendment with BWI on the hatching and the viability of J2 in the soil was assessed.
The aqueous extract of BWI and soil amending with BWI reduced the hatching and killed the J2 of M. javanica. Gallic acid, caffeic acid, ferulic
acid, p-coumaric acid and trans-resveratrol were the phenolic compounds identified in the aqueous extract of BWI by high-performance liquid
chromatography (HPLC). The by-product of the wine industry has nematicide effect against M. javanica and it is likely that the application of the
organic amendment into the soil may be an additional strategy for the management of the pathogen.
Palavras-chave: compostos fenólicos, nemátode-das-galhas-radiculares, resíduo agroindustrial, matéria orgânica.
Key words: phenolic compounds, root-knot nematode, agroindustrial residue, organic matter.
A incorporação de resíduos vegetais em áreas
infestadas com nemátodes também pode levar à
liberação de compostos tóxicos para o patógenio,
além de contribuir para a melhoria das condições
físicas, químicas e biológicas do solo (Oka, 2010;
Collange et al., 2011). Resíduos agroindustriais,
estercos de animais, biomassa vegetal e compostos
orgânicos são exemplos de fontes de matéria orgânica
com potencial para aplicação no solo para o controlo
de nemátodes (Oka et al., 2007; Ferraz et al., 2010;
Collange et al., 2011; Tabarant et al., 2011).
INTRODUÇÃO
As plantas produzem vários compostos nematicidas
durante o seu metabolismo secundário, como
glucosinolatos, limonóides, flavonóides, ácidos
fenólicos, taninos e proteínas (Chitwood, 2002;
Mbaveng et al., 2014). Essas substâncias podem ser
purificadas ou aplicadas no solo na forma de extratos
como estratégias adicionais para o controlo de
nemátodes fitoparasitas. Os extratos aquosos de
Amaranthus spinosus Linn, Ocimum sanctum L. e
Zanthoxylum alatum Roxb., por exemplo, inibem a
eclosão e matam juvenis do segundo estádio (J2) de
Meloidogyne incognita (Kofoid e White) Chitwood
(Archana e Saxena, 2012; Mukhtar et al., 2013).
Os subprodutos sólidos da indústria do vinho são
ricos em nutrientes e substâncias bioativas,
principalmente fenóis (Arvanitoyannis et al., 2006;
24
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(http://creativecommons.org/licenses/by/4.0), which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original
work is properly cited.
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sob microscópio óptico, com aumento de 40 vezes. A
percentagem de eclosão de J2 foi estimada pela
fórmula: Percentagem de eclosão = [número de
J2/(número de J2 + número de ovos)] x 100. Os
ensaios foram conduzidos duas vezes e em
delineamento inteiramente casualizado, com cinco
repetições.
Makris et al., 2007; Silván et al., 2013; Barcia et al.,
2014; Brahim et al., 2014). Assim, é possível que
esses resíduos agroindustriais possam controlar
nemátodes fitoparasitas, como demonstrado em
alguns poucos estudos sobre o assunto (Oka e
Yermiyahu, 2002; Nico et al., 2004). Considerando a
disponibilidade desse resíduo na região Sul do Brasil
e a escassez de estudos visando o uso dessa matéria
orgânica no controlo de nemátodes, avaliou-se neste
trabalho o efeito nematicida do subproduto da
indústria vinícola sobre Meloidogyne javanica
(Treub) Chitwood e caracterizou-se quimicamente o
extrato aquoso preparado a partir desse resíduo.
O subproduto da indústria vinícola foi recolhido do
processo de produção do vinho, logo após a separação
do suco das uvas das variedades ‘Niágara Branca’ e
‘Niágara Rosada’, de uma propriedade rural no
município de Mariópolis, Paraná, Brasil. O resíduo
foi seco ao sol, até massa constante, moído em
triturador forrageiro equipado com peneira de 3 mm
(Modelo TRF 650), acondicionado em sacos de
plástico de cor preta e armazenado em local seco e no
escuro, para posterior utilização. O subproduto tinha
2,50% de N; 0,52% de P; 1,74% de K; 0,21% de
Ca2+; 0,12% de Mg2+; 0,13 mg/kg de S; 64 mg/kg de
Zn; 1005 mg/kg de Fe; 39 mg/kg de Mn; 32 mg/kg de
Cu; 36,3 mg/kg de B; e relação C:N de 16,5.
A avaliação do efeito dos extratos do subproduto
sobre a mortalidade de juvenis de M. javanica
também foi realizada com uso de tubos do tipo
eppendorf de 1,5 mL e volume total igual ao ensaio
anterior. Cem J2 de M. javanica foram adicionados
por tubo. Os nemátodes foram obtidos a partir de
ovos extraídos de raízes de tomateiro pelo método de
(Hussey e Barker, 1973), modificado por Boneti e
Ferraz (1981), que foram usados para o preparo do
funil de Baermann modificado (Christie e Perry,
1951). Os nemátodes eclodidos nas primeiras 24 h
foram descartados, para eliminar os indivíduos mais
velhos e com menor mobilidade e incluir apenas
juvenis com aproximadamente a mesma idade no
experimento. Os juvenis coletados nas 24 h seguintes
foram colocados nos tubos contendo o extrato aquoso
do subproduto nas concentrações de 0; 0,5; 1,0; 1,5;
2,0; e 2,5%. Os tubos foram mantidos a 26 °C por 48
h no escuro, quando o número de J2 ativos e inativos
foi avaliado (Chen e Dickson, 2000). A mortalidade
dos J2 foi estimada de acordo com a fórmula:
Mortalidade J2 (%) = [número de J2 mortos/número
total de J2 (vivos e mortos)] x 100. O ensaio foi
conduzido duas vezes em delineamento inteiramente
casualizado, com cinco repetições.
Efeito nematicida do extrato
subproduto da indústria vinícola
Efeito nematicida da incorporação do subproduto
da indústria vinícola ao solo
MATERIAIS E MÉTODOS
Subproduto da indústria vinícola
aquoso
do
Para a preparação do extrato aquoso foram colocados
30 g do resíduo e 70 ml de água destilada em um
frasco tipo Erlenmeyer de 200 ml de capacidade,
vedado com papel-alumínio e deixado em repouso
durante 24 h, no escuro, à temperatura ambiente de 24
°C. Posteriormente, o extrato vegetal foi filtrado em
camada dupla de gaze e, em seguida, utilizado nos
ensaios de eclosão e mortalidade dos J2 de M.
javanica.
Avaliou-se o efeito da incorporação do subproduto da
indústria vinícola ao solo sobre a eclosão e a
viabilidade de J2 de M. javanica. O resíduo foi
incorporado nas doses 0; 2,5; 5,0; 7,5; e 10,0 g/kg de
solo no primeiro ensaio e de 0; 15,0; 20,0; 25,0; e
30,0 g/kg de solo no segundo.
Para isso, potes de polipropileno transparentes com
capacidade de 300 mL foram preenchidos com 50 g
de mistura de solo e areia, na proporção 2:1 (v/v),
previamente esterilizada em autoclave por 1 hora a
121 °C, a 1 atm. O subproduto foi incorporado ao
solo e, logo após, o substrato de cada pote foi
infestado com 1 ml de suspensão aquosa contendo
1.500 ovos de M. javanica. Em seguida, a humidade
dessa mistura foi ajustada, adicionando-se 15 mL de
água destilada em cada pote. Posteriormente, os potes
foram fechados e armazenados em câmara de
crescimento no escuro a 26 °C por 15 dias. Os J2
foram extraídos do solo pela técnica do funil de
Baermann modificado (Christie e Perry, 1951), em
Os ensaios para avaliar a ação do extrato sobre a
eclosão foram realizados em duas etapas. O extrato
foi colocado em tubos do tipo Eppendorf de 1,5 mL
contendo uma suspensão aquosa com 100 ovos de M.
javanica. O volume total nos tubos foi de 1 mL. Na
primeira etapa, o extrato foi colocado nas
concentrações de 0; 0,5; 1,0; 1,5; 2,0; e 2,5%;
enquanto na segunda foi de 0; 5,0; 10,0; 15,0; 20,0; e
25,0%. Após 15 dias de armazenamento dos tubos a
26 °C no escuro, o número de J2 eclodidos e de ovos
remanescentes foi quantificado em câmara de Peters
25
colheitas realizadas em quatro dias consecutivos e
quantificados em câmara de Peters ao microscópio
óptico com aumento de 40 vezes. Os ensaios foram
conduzidos
em
delineamento
inteiramente
casualizado, com cinco repetições.
C-18 (250 mm x 4,6 mm, 5 μm, Varian), mantida a 30
°C. A fase móvel utilizada foi uma mistura de água
(solvente A) e metanol (solvente B), ambos
acidificados com ácido acético a 0,1%, com eluição
em modo gradiente. O gradiente iniciou com 5% de B
até 7% de B em 7 minutos, 20% de B em 15 minutos,
50% de B em 30 minutos, 90% de B em 50 minutos e
5% de B em 55 minutos, mantendo a condição inicial
por mais 10 minutos, numa vazão de 1 mL por
minuto. Os compostos foram identificados por
comparação do tempo de retenção com padrões
autênticos e pelo espectro de absorção na região
ultravioleta nos comprimentos de onda 272, 313 e
360 nm, utilizando os recursos do PDA. A
quantificação foi realizada utilizando padronização
externa, com padrões autênticos de ácido ferúlico,
ácido gálico, ácido vanílico, ácido cafeico, ácido
cumárico e trans-resveratrol, em concentrações que
variaram de 0,5 a 7,5 µg/mL (Quadro I). As análises
foram realizadas em triplicado.
Análise de compostos fenólicos por cromatografia
líquida de alta eficiência (“high performance
liquid chromatography” HPLC) do extrato aquoso
do subproduto da indústria vinícola.
O extrato aquoso do subproduto usado para análise de
compostos fenólicos por cromatografia líquida de alta
eficiência (HPLC) foi preparado de forma similar ao
descrito anteriormente, exceto pelo uso de 10 g de
subproduto e 90 mL de água destilada.
Dez microlitros do extrato foram injetados em um
sistema de cromatografia líquida (Varian 920-LC),
acoplado a um detector de arranjo de fotodiodos
(PDA). A coluna analítica utilizada foi de fase reversa
QUADRO I
Perfil cromatográfico dos compostos fenólicos do extrato aquoso do subproduto da indústria vinícola analisados por Cromatografia
Líquida de Alta Eficiência (HPLC)
Chromatographic profile of phenolic compounds in the aqueous extract of by-product of the wine industry analyzed by highperformance liquid chromatography (HPLC)
Composto fenólico
TR
(min)
Bandas
UV (nm)
Equação de regressão
LD
LQ
Concentração
Ácido gálico
8,6
272,0
Y= –0,017+0,313X
0,10
0,34
(µg/g ± DP)
134,70 ± 4,52
0,81
2,72
n.d
0,03
0,11
6,82 ± 1,60
0,02
0,08
6,20 ± 0,13
0,10
0,36
2,79 ± 0,70
0,05
0,16
5,09 ± 0,50
R2 = 0,996
Ácido vanílico
24,3
260,3
Y = 0,023+0,263X
R2 = 0,998
Ácido cafeico
24,6
323,0
Y = –0,001+0,691X
2
R = 0,997
Ácido cumárico
28,7
309,0
Y = –0,360+0,540X
R2 = 0,999
Ácido ferúlico
29,5
322,0
Y = 0,007+0,657X
R2 = 0,999
trans-resveratrol
32,8
308,0
Y = 0,018+0,702X
2
R = 0,817
TR - tempo de retenção; LD - limite de detecção; LQ - limite de quantificação; n.d. – não detetado; DP - desvio padrão.
Os valores de limite de detecção (LD) e limite de
quantificação (LQ) foram obtidos utilizando-se dados
da equação da curva de calibração (ICH, 1998). A
determinação dos respectivos limites foi realizada a
partir do desvio-padrão do intercepto e do declive da
curva de calibração, como ilustrado nas equações LD
= 3.s/b e LQ = 10.s/b, em que s = desvio-padrão do
intercepto da curva de calibração; e b = inclinação da
curva de calibração.
Análise estatística
Os dados obtidos foram submetidos à análise de
variância (p = 0,05). Os dados quantitativos foram
analisados por meio de análise de regressão
polinomial e o efeito do extrato sobre a eclosão de J2
do nemátode foi analisado por meio do intervalo de
confiança a 95%, uma vez que os dados não tinham
distribuição normal.
26
concentrações de 0,5 a 2,5%. A mortalidade de
juvenis variou entre 29 a 64% (Figura 1).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Todas as concentrações do extrato aquoso do
subproduto da indústria vinícola (0,5 a 25%)
reduziram a eclosão de J2 de M. javanica (Quadros II
e III). No primeiro ensaio, o extrato aquoso do
subproduto da indústria vinícola nas concentrações de
0,5 e 1,0% reduziu a taxa de eclosão dos J2 de M.
javanica em 88 e 68%, respectivamente. Nas
concentrações acima de 1,5%, a inibição da eclosão
foi superior a 94% (Quadro II). No segundo ensaio, o
extrato reduziu em mais de 99% a eclosão do
nemátode nas concentrações de 0,5 a 2,5% (Quadro
II). Nas concentrações de 10,0 a 25,0% do extrato
aquoso, a redução da eclosão atingiu de até 100% em
ambos os ensaios (Quadro III).
QUADRO II
Efeito de diferentes concentrações de extrato aquoso do subproduto
da indústria vinícola sobre a eclosão de juvenis de segundo estádio
de M. javanica após a incubação por 15 dias no escuro a 26 °C
Effect of different concentrations of the aqueous extract of the byproduct of the wine industry on hatching of 2nd stage juveniles of M.
javanica after incubation for 15 days in the dark at 26 °C
Concentrações (%)
Eclosão (%)
Ensaio 1
Ensaio 2
0,00 (Testemunha)
38,83 (± 68,18)
83,83 (± 89,28)
0,50
4,45 (± 8,26)
0,63 (± 2,26)
1,00
12,27 (± 18,27)
0,00 (± 0,00)
1,50
1,22 (± 3,20)
0,00 (± 0,00)
2,00
1,99 (± 5,29)
0,54 (± 1,93)
2,50
0,00 (± 0,00)
0,00 (± 0,00)
Médias de cinco repetições. ± IC - Intervalo de confiança de 95%.
Figura 1. Efeito de concentrações de extrato aquoso de subproduto
da indústria vinícola (SIV) sobre a mortalidade de juvenis de
segundo estádio (J2) de M. javanica após a incubação por 48 horas
no escuro a 26 °C. Ensaio 1 (A) e Ensaio 2 (B).
QUADRO III
Effect of concentrations of the aqueous extract of the by-product of
the wine industry (BWI) on mortality of 2nd stage juveniles (J2) of
M. javanica after incubation for 48 hours in the dark at 26 °C.
Assay 1 (A) and Assay 2 (B).
Efeito de diferentes concentrações de extrato aquoso do subproduto
da indústria vinícola sobre a eclosão de juvenis de segundo estádio
de M. javanica após a incubação por 15 dias no escuro a 26 °C
Effect of different concentrations of the aqueous extract of the byproduct of the wine industry on hatching of 2nd stage juveniles of
M. javanica after incubation for 15 days in the dark at 26 °C
Concentrações (%)
A incorporação do subproduto ao solo não reduziu a
eclosão e a viabilidade dos J2 de M. javanica, quando
aplicado nas doses de 2,5 a 10,0 g/kg de solo no
primeiro ensaio (dados não apresentados). No
segundo ensaio, a redução na eclosão e viabilidade
dos juvenis foi proporcional ao aumento das doses do
subproduto da indústria vinícola (Figura 2). A
máxima redução foi de 85% ao incorporar 30 g do
resíduo por kg de solo.
Eclosão (%)
Ensaio 1
Ensaio 2
00,00 (Testemunha)
44,96 (± 76,93)
26,09 (± 35,84)
10,00
0,00 (± 0,00)
0,00 (± 0,00)
15,00
0,00 (± 0,00)
0,00 (± 0,00)
20,00
0,00 (± 0,00)
0,00 (± 0,00)
25,00
0,00 (± 0,00)
0,00 (± 0,00)
Os compostos fenólicos identificados no extrato
aquoso do subproduto da indústria vinícola foram o
ácido gálico, ácido cafeico, ácido ferúlico, ácido pcumárico e o estilbeno trans-resveratrol (Quadro I,
Médias de cinco repetições. ± IC = Intervalo de confiança de 95%.
O extrato aquoso do subproduto da indústria vinícola
matou J2 de M. javanica em ambos os ensaios nas
27
Figura 3). O ácido gálico foi o composto com maior
concentração no extrato (Figura 3).
Todos os compostos identificados e quantificados
ficaram dentro dos seus respectivos limites de
identificação (LD) e quantificação (LQ). Curvaspadrão com cinco pontos (0,5 µg/g; 1,0 µg/g; 2,5
µg/g; 5 µg/g e 7,5 µg/g) foram geradas para cada
composto fenólico e apresentaram-se lineares na faixa
estudada.
O subproduto da indústria vinícola possui ação
nematicida contra M. javanica e é possível que a
aplicação desse resíduo no solo possa ser uma
estratégia adicional para o controlo do patogénio. A
caracterização química dos extratos revelou a
presença de ácido gálico, ácido cafeico, ácido
ferúlico, ácido p-cumárico e o estilbeno transresveratrol e tais substâncias poderão ter sido
responsáveis por inibir a eclosão e matar os juvenis
do nemátode. O ácido gálico foi o composto com
maior concentração na amostra analisada (134,70 ±
4,52 µg/g), sendo, possivelmente, o principal
responsável pelo efeito supressor contra M. javanica.
Figura 2. Número de juvenis de segundo estádio (J2) de M.
javanica eclodidos e viáveis após incubação por 15 dias em solo
com diferentes doses de subproduto da indústria vinícola (SIV).
Number of 2nd stage juveniles (J2) of M. javanica hatched and
viable after incubation for 15 days in soil with different doses of the
by-product of the wine industry (BWI).
Figura 3. Cromatograma dos compostos fenólicos identificados no extrato aquoso do subproduto da indústria vinícola. 1 - Ácido gálico; 2 - Ácido
vanílico; 3 - Ácido cafeico; 4 - Ácido cumárico; 5 - Ácido ferúlico; 6 - trans-resveratrol.
Chromatogram of phenolic compounds identified in the aqueous extract of by-product of the wine industry. 1 - Gallic acid; 2 - Vanillic acid; 3 Caffeic acid; 4 - Coumaric acid; 5 - Ferulic acid; 6 - trans-resveratrol.
propriedades antimicrobianas, antioxidantes e
anticancerígenas (Jang et al., 1997; Paulo et al.,
2011). Assim, e atendendo às diversas substâncias
bioativas encontradas em bagaço de uva (Rubilar et
al., 2007; Rockenbach et al., 2008; Yi et al., 2009;
Melo et al., 2011; Farías-Campomanes et al., 2013),
são necessários estudos posteriores para comprovar
qual ou quais dessas substâncias possuem ação
nematicida.
A atividade tóxica dessa substância já foi
demonstrada contra M. incognita (Nguyen et al.,
2013a) e Fusarium solani (Mart.) Sacc.(Nguyen et
al., 2013b). Os ácidos cafeico, cumárico e ferúlico,
encontrados no extrato aquoso de folhas secas e
frescas de Eucalyptus citrodora Hook, também
possuem efeito contra M. incognita (El-Rokiek e ElNagdi, 2011). Embora não haja relatos sobre o efeito
nematicida do trans-resveratrol, esse composto possui
28
ação negativa direta sobre a atividade dos nemátodes,
mas podem contribuir para a nutrição das plantas,
tornando-as mais tolerantes ao ataque do patogénio,
além de favorecer o aumento da atividade microbiana
no solo.
É possível que as substâncias fenólicas encontradas
no subproduto da indústria vinícola possam ter
causado alterações estruturais ou mesmo rompimento
da casca do ovo de M. javanica, inibindo a eclosão
dos juvenis, fato já constatado em trabalhos com M.
incognita (Nguyen et al., 2013a). Os compostos
fenólicos também podem ter atuado causando danos
no corpo do patogénio (Aoudia et al., 2012),
resultando na sua morte. A ação sobre os ovos e os
juvenis das substâncias presentes nos resíduos é
importante do ponto de vista do controlo dos
nemátodes, uma vez que as formas de sobrevivência
(ovos) e infecciosa (juvenis) do patogénio são
inibidas.
CONCLUSÕES
O extrato aquoso do subproduto da indústria vinícola
reduziu a eclosão e promoveu a mortalidade dos J2
de M. javanica.
O subproduto da indústria vinícola incorporado ao
solo, nas doses a partir de 15 g/kg de solo reduziram
a eclosão e a viabilidade dos J2 de M. javanica.
O subproduto da indústria vinícola usado neste
trabalho tinha 2,5% de N e relação C/N de 16,5/1.
Assim, a produção de amónia nematotóxica durante a
decomposição dos resíduos no solo também ajudaria
a explicar a ação do produto contra M. javanica
(Rodríguez-Kábana et al., 1987; Ferraz et al., 2010).
Os nutrientes do resíduo podem não ter apresentado
AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível
Superior (CAPES) pela concessão da bolsa à primeira
autora.
El-Rokiek G.K., El-Nagdi M.W., 2011. Dual effects of leaf extracts
of Eucalyptus citriodora on controlling purslane and root-knot
nematode in sunflower. J. Plant Prot. Res., 51, 121-129.
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