universidade estadual de santa cruz pró

Transcrição

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ
PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE
ESTRATÉGIAS E PRIORIDADES PARA A CONSERVAÇÃO DE ANFÍBIOS NO
BRASIL: TENDÊNCIAS PARA UMA ABORDAGEM METODOLÓGICA
FELIPE SIQUEIRA CAMPOS
Ilhéus - Bahia - Brasil
Março de 2012
Dissertação apresentada à Universidade
Estadual de Santa Cruz, como parte das
exigências para obtenção do título de
Mestre em Ecologia e Conservação da
Biodiversidade.
Orientador: Mirco Solé
Co-orientador: Daniel Brito
Ilhéus - Bahia - Brasil
Março de 2012
C198
Campos, Felipe Siqueira.
Estratégias e prioridades para a conservação
de anfíbios no Brasil: tendências para uma abordagem metodológica / Felipe Siqueira Campos. –
Ilhéus, BA: UESC, 2012.
95f. : il.
Orientador: Mirco Solé.
Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual
de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em
Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
Inclui bibliografia e apêndice.
1. Biodiversidade – Conservação – Brasil. 2.
Anfíbio. 3. Animais – Proteção. I. Título.
CDD 333.950981
Aprovada em:
Comissão examinadora:
Dra. Flora Acuna Juncá
(UEFS)
Dra. Deborah Faria
(UESC)
Dr. Daniel Brito
(UFG; UESC – Co-orientador)
Dr. Mirco Solé
(Orientador)
Dedico este estudo aos meus pais,
Anibel Mirian e Lafaiete de Campos, os
quais confiaram no meu trabalho e me
proporcionaram a chance de trilhar meu
próprio caminho profissional.
AGRADECIMENTOS
A Universidade Estadual de Santa Cruz – UESC e ao Programa de PósGraduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade – PPGECB, pela
oportunidade concedida e pelo apoio durante todo o período do mestrado acadêmico.
Em especial, agradeço ao colegiado do PPGECB, pela iniciativa e competência em
manter a qualidade do curso.
Ao meu orientador, Prof. Dr. Mirco Solé, por ter aceitado o desafio de me
orientar nesta pesquisa, demonstrando confiança e apoio em todas as etapas decisivas
deste trabalho, onde pode contribuir, na medida do possível, para o meu
desenvolvimento profissional e pessoal.
Ao meu co-orientador, Prof. Dr. Daniel Brito, pela oportunidade concedida
desde o início do planejamento do meu projeto de mestrado, ajudando a transformar
minhas inúmeras idéias desordenadas em métodos científicos aplicados.
A Dra. Flora Juncá e a Dra. Deborah Faria pela composição da minha banca e
pelos positivos comentários e sugestões em relação aos artigos apresentados.
A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES,
pelo apoio financeiro referente à minha bolsa de mestrado.
Ao Instituto de Pesquisas Ambientais e Ações Conservacionistas – IPAAC, pelo
apoio institucional e suporte técnico-científico.
A Universidade Federal de Goiás – UFG e ao PPG em Ecologia e Evolução, pela
oportunidade concedida na realização das disciplinas de “Meta-análise”, ministrada pelo
Prof. Dr. Luis Mauricio Bini, e “Priorização Espacial para a Conservação”, ministrada
pelo Prof. Dr. Rafael Dias Loyola. Em especial, agradeço ao Joaquim Trindade-Filho,
aluno de doutorado do PPGEE, pela ajuda e parceria na realização das análises de dados
referentes ao desenvolvimento do Capítulo 2 desta dissertação.
A todos os colegas das turmas de 2009 e 2010 do PPGECB e do PPG em
Zoologia da UESC, pelas amizades e discussões que certamente contribuíram para
minha visão crítica de pesquisador. Em especial, agradeço aos colegas Ricardo
Lourenço de Moraes, Anderson Aires Eduardo, Heitor de Oliveira Braga, Henrique
Matheus, Iuri Dias, Paulo Ribeiro e Renan Oliveira, pelas parcerias em trabalhos
científicos e viagens de campo realizadas ao longo do curso.
Por fim, agradeço a todas as pessoas que colaboraram indiretamente para a
realização deste trabalho durante os últimos dois anos. Obrigado!
“It is easy to continue to delve into the patterns and processes
that lie at the heart of the problem. But it is critical that we also start
to do everything we can to reverse all the damaging trends. These
actions cannot and should not be just the responsibility of
governments and their agencies. It must be the responsibility of all of
us, including scientists, wildlife managers, naturalists, and indeed
everyone who cares so that future generations can have the same
choices and the same opportunity to marvel at and benefit from
nature, as our generation has had. We all can be involved in actions
to improve matters, and making conservation biology relevant to and
applicable by all is therefore a key task.”
Georgina Mace, CBE, FRS
Imperial College London
18 November 2010
Foreword – Conservation Biology for All, © Oxford University Press, 2010.
SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO ----------------------------------------------------------------------------------------- 1
REFERÊNCIAS -------------------------------------------------------------------------------------------- 3
CAPÍTULO 1: A conservação de anfíbios no Brasil: padrões de diversidade e tendências de
pesquisa ------------------------------------------------------------------------------------------------------ 7
ABSTRACT ------------------------------------------------------------------------------------------------- 8
RESUMO ---------------------------------------------------------------------------------------------------- 9
INTRODUÇÃO ------------------------------------------------------------------------------------------- 10
MATERIAL E MÉTODOS ------------------------------------------------------------------------------ 12
RESULTADOS -------------------------------------------------------------------------------------------- 14
DISCUSSÃO ---------------------------------------------------------------------------------------------- 22
REFERÊNCIAS ------------------------------------------------------------------------------------------- 26
CAPÍTULO 2: Eficiência de grupos indicadores para a conservação de anfíbios na Mata
Atlântica brasileira ---------------------------------------------------------------------------------------- 35
ABSTRACT ----------------------------------------------------------------------------------------------- 36
RESUMO --------------------------------------------------------------------------------------------------- 37
INTRODUÇÃO ------------------------------------------------------------------------------------------- 37
MATERIAL E MÉTODOS ------------------------------------------------------------------------------ 40
RESULTADOS -------------------------------------------------------------------------------------------- 43
DISCUSSÃO ---------------------------------------------------------------------------------------------- 46
REFERÊNCIAS ------------------------------------------------------------------------------------------ 49
CAPÍTULO 3: Threatened amphibians and their conservation status within the protected area
network in northeastern Brazil -------------------------------------------------------------------------- 60
ABSTRACT ----------------------------------------------------------------------------------------------- 61
RESUMO --------------------------------------------------------------------------------------------------- 62
INTRODUCTION ---------------------------------------------------------------------------------------- 62
MATERIALS AND METHODS ----------------------------------------------------------------------- 65
RESULTS -------------------------------------------------------------------------------------------------- 65
DISCUSSION --------------------------------------------------------------------------------------------- 68
REFERENCES -------------------------------------------------------------------------------------------- 72
APPENDIX I ---------------------------------------------------------------------------------------------- 82
CONCLUSÃO GERAL ---------------------------------------------------------------------------------- 87
REFERÊNCIAS ------------------------------------------------------------------------------------------- 89
APRESENTAÇÃO
O Brasil se destaca no cenário internacional pela condição de país de dimensões
continentais e megadiversidade, sendo considerado como um dos países mais ricos do
mundo em biodiversidade (Mittermeier et al., 2005). Isto se justifica devido ao fato do
país apresentar uma enorme variedade de ecossistemas, o que amplia seu potencial em
abrigar diferentes grupos taxonômicos (Lewinsohn e Prado, 2005). No entanto, esta
condição não está totalmente vinculada a medidas políticas, que efetivam o fomento de
pesquisas em conservação e uso sustentável dos recursos naturais (Pimm et al., 2010).
Portanto, o caráter emergencial na tomada de decisões que promovem tais medidas
torna-se extremamente prejudicado pela alta pressão antrópica desordenada que o país
vem sofrendo desde as últimas décadas.
O estabelecimento de ações prioritárias para a conservação da diversidade
biológica tem sido um dos aspectos mais importantes em relação à biologia da
conservação (Cabeza e Moilanen, 2001). Considerando a crescente perda de espécies e a
disponibilidade de recursos humanos e financeiros, diversos critérios devem ser usados
para estabelecer estas prioridades de conservação (Diniz-Filho et al., 2008). Para isto, o
conhecimento sobre a distribuição geográfica de ocorrência das espécies é de
fundamental importância (ver Tognelli, 2005; Whittaker et al., 2005; Bini et al., 2006).
Para entender os padrões de distribuição espacial e temporal em comunidades
faunísticas é necessário investigar as características dos ambientes onde estas se
encontram (Hawkins, 2001). Os anfíbios formam grupos proeminentes em quase todas
as comunidades terrestres e, portanto, são considerados como potenciais indicadores dos
níveis de alterações sofridos por diferentes tipos de ambientes naturais (Tocher et al.,
1997; Cosson et al., 1999). Em função da grande variedade de nichos ecológicos
ocupados por estes animais, é possível assumir o pressuposto de que espécies desse
grupo utilizam o habitat e seus recursos de maneira diferenciada, o que permite a
formulação de diversas hipóteses sobre esse tema.
Nesse contexto, realizamos um estudo cienciométrico para quantificar as
tendências de pesquisa existentes sobre o conhecimento científico a respeito dos
anfíbios do Brasil, constituindo o primeiro capítulo dessa dissertação. Existem
diferentes métodos e ferramentas relativamente novas para estimar a produtividade e as
tendências de atividades científicas, tanto em escalas regionais, quanto globais, o que
nos permite avaliar a importância relativa de um determinado tema de investigação
1
científica (Verbeek et al., 2002). Tendências científicas têm sido demonstradas de
diversas maneiras, como, por exemplo, contando o número de artigos por ano ou o
número de referências por artigo (Graham e Dayton, 2002), convidando especialistas
renomados para escrever sobre as tendências em suas áreas (Possingham et al., 2000), e
analisando a ocorrência relativa de termos específicos no título, palavras-chave e/ou
resumos de artigos (Nobis e Wohlgemuth, 2004). Com o intuito de avaliar o progresso
da ciência através da literatura científica, estudos cienciométricos têm sido
frequentemente utilizados, dada a necessidade de uma visão sintética sobre
determinados temas de pesquisa (Budilova et al., 1997; Leta e Lewison, 2003. Carvalho
et al., 2005). Nesse sentido, partimos do pressuposto de que o número de publicações
fornece uma eficiente métrica de produtividade científica (Verbeek et al., 2002).
O segundo capítulo desta dissertação é resultado de um estudo de caso sobre
grupos indicadores de anfíbios na Mata Atlântica brasileira, avaliando as características
desses grupos que influenciam a representatividade dos anfíbios neste bioma e a
eficiência de grupos taxonômicos como indicadores de diversidade, discutindo suas
consequências teóricas e aplicadas para a biologia da conservação. As extensões de
ocorrência registradas para as espécies de anfíbios com distribuição geográfica na Mata
Atlântica brasileira foram mapeadas sobre uma grade sobreposta a toda extensão
geográfica do bioma. A partir daí utilizamos algoritmos baseados no conceito de
complementaridade (Margules et al., 1988; Csuti et al., 1997, Howard et al., 1998;
Araújo e Williams, 2000). O conceito de complementaridade está associado ao quanto
uma área é diferente de outras em termos de composição de espécies (Csuti et al., 1997;
Margules e Pressey, 2000), ou seja, refere-se a uma estimação da importância relativa
de uma determinada área para representação de espécies que não foram representadas
previamente (Pressey et al., 1993), o que é habitualmente utilizado no contexto de
“biogeografia da conservação”, onde os dados são estruturados espacialmente em uma
macro escala geográfica (Whittaker et al., 2005). Em relação aos anfíbios, embora
tenham sido amplamente promovidos como indicadores alterações ambientais, rigorosos
testes de complementaridade ainda estão faltando (Sewell e Griffiths, 2009). No sentido
de contribuir para o suprimento desta lacuna, apresentamos uma abordagem teórica
inovadora através do uso de grupos indicadores de anfíbios na Mata Atlântica do Brasil,
apresentando um conjunto de soluções que inferem o desempenho e a consistência
destes grupos, assim como suas implicações para a conservação da biodiversidade.
2
O terceiro e último capítulo desta dissertação trata de outro estudo de caso,
porém com uma abordagem metodológica diferente das demais apresentadas nos
capítulos anteriores. Neste capítulo, avaliamos o status de conservação dos anfíbios
ameaçados de extinção dentro da rede de áreas protegidas no nordeste do Brasil. A
escala espacial utilizada neste caso foi menor que a dos demais capítulos em função de
um planejamento de conservação mais robusto, onde as análises foram investigadas a
partir de um pequeno grupo de espécies ameaçadas de uma região de grande relevância
ambiental. Desta forma, nosso objetivo foi avaliar se a rede de áreas protegidas do
Nordeste do Brasil protege, de forma efetiva, as populações de anfíbios ameaçadas que
ocorrem nesta região, fornecendo uma simples abordagem que pode ser replicada para
outros grupos taxonômicos, em outros biomas e em outros países, o que certamente
contribuirá para o avanço da conservação de espécies ameaçadas.
REFERÊNCIAS
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Conservation
Biogeography:
assessment
and
prospect.
Diversity
and
Distributions, 11: 3–23.
6
CAPÍTULO 1
A CONSERVAÇÃO DE ANFÍBIOS NO BRASIL: PADRÕES DE
DIVERSIDADE E TENDÊNCIAS DE PESQUISA
(A ser submetido ao periódico Biological Conservation)
Felipe Siqueira Campos
([email protected])
Daniel Brito
([email protected])
Mirco Solé
([email protected])
7
A Conservação de anfíbios no Brasil: padrões de diversidade e tendências de
pesquisa
Felipe Siqueira Campos1,2, Daniel Brito1,3, Mirco Solé1
1. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Estadual de Santa Cruz
– UESC, Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16, CEP: 45662-000. Ilhéus, Bahia, Brasil.
2. Instituto de Pesquisas Ambientais e Ações Conservacionistas – IPAAC. Rua 34, Qd. A24, Lt. 21A, Jardim Goiás,
CEP: 74805-370. Goiânia, Goiás, Brasil.
3. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução, Universidade Federal de Goiás – UFG, Caixa Postal 131.
ABSTRACT. Amphibian conservation in Brazil: diversity patterns and research
trends. The knowledge generated on the Brazilian amphibians is still quite recent,
because every year species are revalidated and, especially, several new species have
been discovered. Due to the large number of articles published each year, this study
aimed to evaluate the contribution of herpetological surveys conducted during the past
decade with regard to amphibians in Brazil, considering the diversity patterns,
categories of threats and research topics that most have been published, thus testing the
efficiency of the work done so far. Scientometric attention index were applied in the
reviewed studies from the databases Web of Science, ScienceDirect, Scopus, Wiley
Online Library, BioOne, Scielo and DOAJ (Directory of Open Access Journals). To
examine the relationship between the number of species recorded locally and regionally
at different spatial scales, we used the additive partitioning of diversity in three
hierarchical levels: states, geographic regions and biomes. A total of 892 articles
focusing on amphibian species of Brazil were found in the analyzed period. In total, 914
species of amphibians have been recorded in Brazil through a joint evaluation of the
IUCN database and the articles considered in this study. Important trends and biases
were observed with regard to amphibians of Brazil. There are many differences in the
allocation of research efforts for different taxonomic groups and biomes, as well as
some research topics, somewhat neglected. Although the number of articles on
amphibians in Brazil in recent years has increased, there is still a great need for an
increase in the number of articles focusing on the conservation of amphibians in
general. The selection criteria analyzed must be complemented with the social
participation, including decision makers to promote and understand the ethical, as well
8
as socio-economic related issues, so that conservation areas and priority research topics
to be plausible at local and/or regional level.
Keywords: Amphibians, scientometry, attention index, diversity, conservation.
RESUMO. O conhecimento gerado sobre os anfíbios brasileiros ainda é bastante
recente, pois anualmente espécies têm sido revalidadas e, principalmente, várias
espécies novas têm sido descobertas. Em função do grande número de artigos
publicados a cada ano, o presente estudo teve como objetivo avaliar a contribuição das
pesquisas herpetológicas realizadas na última década no que diz respeito à conservação
de anfíbios no Brasil, considerando os padrões de diversidade, as categorias de ameaças
e os temas de investigação que mais têm sido publicados, testando assim, a eficiência
dos trabalhos realizados até o momento. Índices de atenção cienciométricos foram
aplicados nos estudos analisados a partir dos bancos de dados Web of Science,
ScienceDirect, Scopus, Wiley Online Library, Bioone, Scielo e DOAJ (Directory of
Open Access Journals). Para ponderar a relação entre o número de espécies registradas
localmente e regionalmente em diferentes escalas espaciais, foi utilizada a partição
aditiva da diversidade em três níveis hierárquicos: estados, regiões geográficas e
biomas. Um total de 892 artigos enfocando espécies de anfíbios do Brasil foi
encontrado no período analisado. No total, 914 espécies de anfíbios foram registradas
para o Brasil, através de uma avaliação conjunta do banco de dados da IUCN e dos
artigos considerado neste estudo. Importantes tendências e enviesamentos foram
observados no que diz respeito aos anfíbios do Brasil. Existem muitas diferenças na
alocação de esforços de pesquisa para diferentes grupos taxonômicos e biomas, assim
como alguns tópicos de pesquisa, de certa forma, negligenciados. Apesar do número de
artigos dedicados aos anfíbios do Brasil nos últimos anos ter aumentado, ainda há uma
grande necessidade de um aumento no número de artigos enfocando a conservação dos
anfíbios em geral. Os critérios de seleção analisados devem ser complementados com a
participação social, incluindo tomadores de decisão que promovam e entendam a ética,
assim como as questões sócio-econômicas relacionadas, de modo que as áreas de
conservação e os temas de investigação prioritários possam ser plausíveis a nível local
e/ou regional.
Palavras-chave: Anfíbios, cienciometria, índices de atenção, diversidade, conservação.
9
INTRODUÇÃO
O atual declínio global da biodiversidade é um reflexo direto do
desaparecimento de diversas espécies segundo taxas de extinção sem precedentes ao
redor do mundo (Blaustein et al., 2010). Algumas estimativas sugerem que as taxas de
extinção encontram-se com valores entre 1.000 a 10.000 vezes maiores que taxas
resultantes de qualquer processo natural ao longo dos últimos 100 mil anos (Wilson,
1992; Pimm e Brooks, 1997; Baillie et al., 2004). Estas taxas são extremamente
relevantes para várias populações e grupos específicos de anfíbios (Blaustein et al.,
2010). A “crise da biodiversidade”, como é chamada essa redução global de espécies, é
exemplificada por declínios populacionais e extinções de espécies de anfíbios em todo o
mundo (Wake, 1991; Alford e Richards, 1999; Houlahan et al., 2000; Blaustein e
Kiesecker, 2002; Stuart et al., 2004; Bielby et al., 2008).
Como muitos outros animais, os anfíbios são afetados por diferentes fatores
ambientais, os quais geralmente atuam em vias complexas (Alford e Richards, 1999;
Blaustein e Kiesecker, 2002, Stuart et al., 2004). A destruição e alteração de habitats
(Blaustein et al., 2010), a contaminação ambiental (Blaustein et al., 2003), a introdução
de espécies exóticas (Kats e Ferrer, 2003), o surgimento de doenças infecciosas (Daszak
et al., 2003), o aumento da radiação ultra-violeta e as mudanças climáticas têm
contribuído diretamente para tais reduções e extinções de diversas espécies (Alford e
Richards, 1999; Carey e Alexander, 2003; Stuart et al., 2004; Blaustein et al., 2010). No
entanto, alguns declínios populacionais de anfíbios foram registrados em áreas que não
foram afetadas por tais ameaças (Laurance et al., 1996; Pounds et al., 1997; Lips, 1998,
1999; Wake, 1998; Pounds, 2001). De acordo com Blaustein et al. (2010), as causas do
declínio de qualquer espécie podem variar de região para região, através de interações
sinérgicas entre mais de um fator.
Embora existam muitas evidências de declínios populacionais de anfíbios em
todo o mundo, estratégias para o estudo deste problema vêm sendo desenvolvidas
principalmente por cientistas dos Estados Unidos, Europa e Australia (Houlahan et al.,
2000), os quais já apresentaram um bom conhecimento sobre espécies ameaçadas e suas
possíveis causas (Juncá, 2001). No Brasil, assim como em outros países da América
Latina, reduções e extinções populacionais de anfíbios ocorrem simplesmente pelo fato
de que vários países latino-americanos não apresentam uma política de conservação
efetiva e adequada para a resolução de tal problema (Juncá, 2001).
10
A maior diversidade de anfíbios do mundo encontra-se registrada no Brasil, com
877 espécies descritas (SBH, 2010). De acordo com a Lista Vermelha da IUCN (IUCN,
2011), 33 espécies de anfíbios com distribuição geográfica no Brasil encontram-se
listadas em categorias de ameaça (e.g., Vulnerável – VU, Em Perigo – EN, Criticamente
em Perigo – CR) e uma na categoria de extinta (Extinta – EX). No entanto, o
conhecimento gerado sobre biogeografia e taxonomia de anfíbios brasileiros ainda é
bastante recente, pois anualmente espécies têm sido revalidadas e, principalmente,
várias espécies novas têm sido descobertas (Haddad, 2008).
Em função do grande número de artigos publicados a cada ano, a qualidade da
investigação científica pode ser avaliada por diversas maneiras, porém, seus resultados
são dificilmente considerados como satisfatórios (Garfield, 1992). Apesar disto,
independentemente dos critérios utilizados para medir o conhecimento científico, é
possível afirmar que seu crescimento é exponencial (King, 2004).
Essa alta produtividade científica resulta do contínuo interesse de pesquisadores
no desenvolvimento de novas metodologias que instigam à ciência a compreensão, cada
vez mais detalhada, dos mecanismos científicos naturais, transformando o elevado
número de publicações em um problema para a seleção e análise adequada das
informações disponibilizadas (Lovatto et al., 2007). Entretanto, este problema é
fundamental para a evolução do conhecimento, pois o grande volume de informações
publicadas pode dificultar a contextualização de um determinado problema através de
erros de interpretação ou análise de dados.
O número de publicações dedicadas à conservação de anfíbios tem aumentado
consideravelmente nos últimos anos, porém este número ainda é pequeno quando
comparado a conservação de outros grupos taxonômicos, como aves e mamíferos
(Brito, 2008). Além disto, grande parte das estratégias conservacionistas para
comunidades de anfíbios ainda estão direcionadas para regiões de baixa biodiversidade
e com espécies não ameaçadas (Brito, 2008).
Independentemente dos tópicos de pesquisa avaliados, métodos envolvendo
técnicas de cienciometria têm sido amplamente utilizados para satisfazer a necessidade
de uma visão global das atividades de investigação científica (Garfield, 1992; Dalpé,
2002; Strehl e Santos, 2002). Nesse sentido, algumas tentativas foram desenvolvidas a
partir de diferentes grupos taxonômicos (Budilova et al., 1997; Duarte, 1999; Pinto et
al., 2002; Melo et al., 2006; Bini et al., 2005; Fazey et al., 2005; Lawler et al., 2006;
Carneiro et al., 2008; Brito, 2008; Brito et al., 2009).
11
Uma análise das medidas nacionais e internacionais de conservação apresentadas
nos periódicos publicados nos últimos anos pode oferecer, de forma indireta, um índice
de atenção para a conservação de anfíbios (Brito, 2008). Portanto, essas publicações
podem ser consideradas como uma boa amostra das pesquisas atuais realizadas sobre a
conservação de anfíbios no Brasil.
Nesse contexto, o presente estudo teve como objetivo avaliar a contribuição das
pesquisas herpetológicas realizadas na última década em relação ao conhecimento de
anfíbios no Brasil, considerando os padrões de diversidade, as categorias de ameaças e
os temas de investigação que mais têm sido publicados, testando assim, a eficiência dos
trabalhos realizados até o momento para a conservação de anfíbios no país.
MATERIAIS E MÉTODOS
Técnicas de cienciometria e ecologia de comunidades foram utilizadas a partir
da coleta de informações referentes às publicações de sete bancos de dados
internacionais: Web of Science, ScienceDirect, Scopus, Wiley Online Library, Bioone,
Scielo e DOAJ - Directory of Open Access Journals. Foram incluídos nestas análises
somente os trabalhos publicados entre os anos de 2001 e 2010 que apresentaram os
termos “Amphibia*”, “Anura*”, “Caudata”, e/ou “Gymnophiona”, juntamente com a
palavra “Brazil” ou “Brasil” no título, resumo ou palavras-chave do artigo.
Para cada estudo selecionado, foi identificado o ano da publicação, a
nacionalidade dos autores, o local de realização do trabalho, as palavras-chave, o
principal tema de investigação, o nome e o fator de impacto do periódico, a categoria de
ameaça e a tendência populacional das espécies citadas, de acordo com o banco de
dados e os critérios da IUCN, versão 2011.2.
De acordo com Brito (2008), foram obtidos três índices de atenção entre os
estudos analisados. Um índice de atenção taxonômica (IA-taxon) foi obtido para as
famílias de anfíbios apresentadas em cada estudo, dividindo o número de artigos
relacionados a cada família de anfíbio pelo número de espécies da mesma família,
fornecendo um quadro geral de atenção às famílias de anfíbios do Brasil. Um índice de
atenção de ameaça (IA-threat) foi obtido através da divisão do número de artigos
dedicados as espécies ameaçadas pelo número de espécies ameaçadas de extinção no
Brasil. Um índice de atenção biogeográfica (IA-biogeog) também foi estimado para os
diferentes biomas do país, dividindo o número de artigos relacionados a cada bioma
12
pelo número de espécies registradas para a mesma região. Em adição, análises de
regressão linear simples foram aplicadas entre o número de artigos publicados e o
número total de espécies referentes a cada grupo avaliado.
A massa crítica correspondente às regiões geográficas de cada bioma do Brasil
foi analisada através da base de dados do Conselho Nacional de Desenvolvimento
Científico e Tecnológico (CNPq, 2010), correlacionando o número relativo de
pesquisadores que apresentaram o termo “amphibia” em seus currículos Lattes com o
número de artigos publicados sobre anfíbios em cada região considerada, através de
análises de regressão linear geradas pelo programa Ecosim 7.72 (Gotelli e Entsminger,
2005), proporcionando dados de correlação e probabilidade de significância das
variáveis analisadas, segundo um intervalo de confiança de 95%.
Para ponderar a relação entre o número de espécies registradas localmente e
regionalmente em diferentes escalas espaciais, foi utilizada a partição aditiva da
diversidade em três níveis hierárquicos: estados, regiões geográficas e biomas. Para
cada nível espacial foi associado um valor de diversidade alfa e um valor de diversidade
beta. Por exemplo, α1 e β1 representaram as diversidades alfa e beta no menor nível
(estados), de maneira que β2 e β3 corresponderam a diversidade beta nos dois níveis
subseqüentes (regiões geográficas e biomas). A significância estatística de cada
componente foi avaliada através de um modelo nulo. Este modelo foi baseado na
aleatorização dos registros entre as amostras, conforme proposto por Crist et al. (2003).
Todas as análises para a partição aditiva da diversidade foram realizadas utilizando os
algorítimos “boot” e “mass”, através do software R (R Development Core Team, 2009).
A similaridade de espécies registradas entre os biomas brasileiros foi testada
através de uma análise hierárquica de agrupamento a partir do coeficiente de Sorensen
(Magurran, 2004), refletindo os padrões biogeográficos na estrutura das comunidades de
anfíbios do Brasil. As análises foram realizadas no programa MVSP (Kovach, 2004).
A tendência temporal em relação aos estudos sobre anfíbios do Brasil foi
estimada através do número de publicações por cada ano analisado. Em adição, o
número de espécies novas registradas anualmente foi sobreposto ao número total de
artigos publicados. As médias dos fatores de impacto dos periódicos avaliados foram
calculadas, juntamente com o erro padrão das mesmas, possibilitando um quadro geral
para a última década.
A análise dos componentes principais - PCA, com base em uma matriz de
correlação (Legendre e Legendre, 1998), também foi realizada a fim de testar a
13
evolução temporal dos temas de investigação estudados entre os artigos analisados,
através do agrupamento categórico de artigos com assuntos semelhantes.
RESULTADOS
Um total de 892 artigos enfocando espécies de anfíbios do Brasil foi encontrado
no período analisado (Tabela 1). No entanto, grande parte deles se concentrou em
abordagens generalizadas para várias famílias, não levando em conta questões
específicas de cada grupo taxonômico inferior (i.e., gêneros e espécies). O IA-taxon
mostrou que a família Ranidae recebeu uma maior atenção entre os pesquisadores, ao
contrário da família Microhylidae, que foi a menos estudada (Tabela 1). Em geral, os
valores apresentados pelo IA-taxon foram baixos, principalmente devido ao número
relativamente pequeno, porém correlacionado (r2 = 0.97, p < 0.01), de artigos
publicados em relação ao número total de espécies em cada família. A tendência
observada não foi a mesma para as espécies ameaçadas (r2 = 0.54, p = 0.06), aonde o
IA-threat foi maior para Leiuperidae e menor para Bufonidae. Apesar disso, cerca de
16% dos artigos se dedicaram ao estudo de espécies ameaçadas, as quais correspondem
a apenas 3,6% do pool de espécies avaliadas (ver Tabela 1).
Tabela 1. Número de espécies, espécies ameaçadas, artigos publicados e artigos sobre
espécies ameaçadas para cada família de anfíbio do Brasil.
Ordem / Família
No de
No de espécies No de
No de artigos sobre
IA
IA
espécies
ameaçadas
artigos espécies ameaçadas taxon
threat
Família Allophrynidae
1
0
2
0
2,00
-
Família Aromobatidae
22
3
19
2
0,86
0,67
Família Brachycephalidae
48
0
24
0
0,50
-
Família Bufonidae
70
8
82
2
1,17
0,25
Família Centrolenidae
11
0
6
0
0,55
-
Família Ceratophryidae
5
0
2
0
0,40
-
Família Craugastoridae
2
0
1
0
0,50
-
Família Cycloramphidae
69
5
30
4
0,43
0,80
Família Dendrobatidae
18
0
14
0
0,78
-
Família Eleutherodactylidae
6
2
1
1
0,17
0,50
Ordem Anura
continua...
14
continuação...
Família Hemiphractidae
16
1
4
0
0,25
-
Família Hylidae
350
7
241
3
0,69
0,43
Família Hylodidae
42
0
28
0
0,67
-
Família Leiuperidae
62
2
44
3
0,71
1,50
Família Leptodactylidae
76
0
71
0
0,93
-
Família Microhylidae
39
2
6
0
0,15
-
Família Pipidae
4
0
1
0
0,25
-
Família Ranidae
2
0
23
0
11,50
-
Família Strabomantidae
42
3
9
2
0,21
0,67
1
0
2
0
2,00
-
Família Caeciliidae
26
0
8
0
0,31
-
Família Rhinatrematidae
1
0
1
0
0,50
-
Geral
-
-
273
130
-
-
Total
914
33
892
147
-
-
Ordem Caudata
Família Plethodontidae
Ordem Gymnophiona
Grande parte das espécies citadas nos artigos analisados apresentou tendências
populacionais desconhecidas e deficiência em dados. Embora 804 espécies de anfíbios
com distribuição geográfica no Brasil terem sido citadas nos artigos publicados entre
2001 e 2010, apenas 0.6% apresentaram uma tendência populacional crescente (Tabela
2). Em adição, cerca de 25% do total de espécies avaliadas em diferentes categorias de
ameaça apresentaram uma tendência populacional em declínio (Tabela 2), dentre as
quais a menor parte (i.e. 15%) foi efetivamente considerada como ameaçada (i.e.,
espécies categorizadas como Vulneráveis, Em perigo ou Criticamente em perigo), o que
indica que o número real de espécies de anfíbios ameaçadas no Brasil está subestimado,
de acordo com os critérios da IUCN.
No total, 914 espécies de anfíbios foram registradas para o Brasil, através de
uma avaliação conjunta do banco de dados da IUCN e dos artigos considerados neste
estudo, proporcionando uma atualização do número total de espécies de anfíbios
registrados no Brasil.
15
Tabela 2. Número relativo de espécies citadas por categoria de ameaça e tendência
populacional, segundo os critérios da IUCN (n = 804). NE: Não avaliada; LC: Pouco
preocupante; DD: Deficiente em dados; NT: Quase ameaçada; VU: Vulnerável; EN: Em
perigo; CR: Criticamente em perigo; EX: Extinta.
Tendência populacional
Categorias de ameaça da IUCN
NE
LC
DD
NT
Desconhecida
68
65
166
1
2
Em declínio
0
129
34
19
Estável
0
278
4
Crescente
0
5
0
8,5
59,3
%
%
CR
EX
0
2
1
38,0
10
7
6
0
25,4
3
3
0
1
0
36,0
0
0
0
0
0
0,6
1,8
0,9
1,1
0,1
100
25,4 2,9
VU EN
O IA-biogeog indicou que os biomas brasileiros que mais receberam atenção
pelos pesquisadores de anfíbios entre os anos de 2001 e 2010 anos foram o Cerrado e a
Mata Atlântica (Figura 1). Os resultados deste índice mostraram claramente uma
convergência dos estudos de anfíbios se concentrando nestas áreas, apesar de regiões de
Cerrado terem apresentado um número de espécies registradas muito menor que na
Mata Atlântica, o que explica a diferença entre os valores apontados para ambos os
biomas (Figura 1).
Em adição, esse fato também pode ser explicado pela massa crítica
correspondente às regiões de cada bioma, o que foi evidenciado pela alta correlação
existente entre o número relativo de pesquisadores que apresentaram o termo
“amphibia” em seus currículos Lattes com o número de artigos publicados sobre
anfíbios em cada região geográfica do Brasil (r2 = 0.97, p = 0.04), refletindo o perfil dos
baixos valores apontados pelo IA-biogeog em relação aos demais biomas avaliados
(Figura 1).
16
1,600
1,400
600
500
1,000
0,800
0,600
400
300
200
Número de especies
IA-biogeog
1,200
0,400
0,200
0,000
100
0
Figura 1. Índice de atenção biogeográfica (pontos pretos) e número total de espécies de
anfíbios registradas (pontos brancos) para cada bioma do Brasil.
A partição aditiva da diversidade realizada a partir do número de espécies
registradas nos estudos analisados indicou que os dados relativos ao alfa e beta das três
escalas amostradas (estados, regiões geográficas e biomas) demonstraram que a
diversidade observada foi bastante semelhante à esperada ao acaso pelo modelo nulo
(Figura 2). Apesar da variação da riqueza de espécies em função da escala espacial ter
exibido uma aparente complementaridade entre as escalas amostradas, o confronto com
o modelo nulo indicou apenas um pequeno aumento de espécies quando a diversidade
esperada entre os biomas foi comparada com a diversidade observada entre eles, sendo
que os demais valores esperados em uma distribuição de indivíduos aleatória foram
inferiores aos observados (Figura 2). No entanto, foi possível prever que a maior parte
da diversidade de anfíbios do Brasil, o que corresponde a 65% do total, pode ser
representada pela elevada diversidade de espécies entre os biomas do país (Figura 2).
17
Porcentagem de diversidade total
100%
Prop
Esp > Obs
90%
80%
70%
60%
b3
< 0.01
b2
b1
< 0.03
> 0.99
a1
< 0.01
50%
40%
30%
20%
10%
0%
Observado
Esperado
Figura 2. Partição aditiva da diversidade de anfíbios registrados no Brasil em três
escalas espaciais. Os valores à direita são as proporções do número de vezes em que o
valor esperado pelo modelo nulo (Esp) foi maior que o observado (Obs). Os valores
percentuais correspondem à proporção do número de espécies registradas em cada nível
hierárquico, sendo α1 e β1 as diversidades alfa e beta no menor nível (estados) e β2 e
β3, as diversidades beta nos dois níveis subsequentes (regiões geográficas e biomas).
Os padrões biogeográficos na estrutura das comunidades de anfíbios do Brasil
refletidos pela proporção de similaridade de espécies entre os biomas brasileiros foram
muito variáveis, mesmo em relação a biomas vizinhos (Figura 3). A maior proporção de
similaridade apontada pelo coeficiente de Sorensen foi entre os biomas Cerrado e
Caatinga, com 49% de similaridade. De maneira geral, os valores obtidos foram baixos,
não ultrapassando 50% de similaridade, o que implica uma alta disparidade na
composição específica de anfíbios entre os diferentes biomas brasileiros (Figura 3),
corroborando com o padrão de alta beta diversidade observado na escala entre os
biomas avaliados.
18
Pampa
Mata Atlântica
Pantanal
Caatinga
Cerrado
Amazônia
0,04
0,2
0,36
0,52
0,68
0,84
1
Coeficiente de similaridade de Sorensen
Figura 3. Dendrograma de similaridade das espécies de anfíbios registrados nos seis
biomas do Brasil.
Esta alta diferenciação nos padrões de distribuição e composição específica de
anfíbios entre biomas, juntamente com o aumento do número de pesquisas sobre
anfíbios realizadas na última década, possibilitou um acréscimo de 132 espécies novas
para o Brasil (Figura 4). O avanço em relação ao número de artigos e número de
espécies novas entre os anos de 2001 e 2010 foi praticamente gradativo, com moderadas
flutuações ao longo deste período (Figura 4).
A afiliação referente aos autores dos artigos analisados indicou um total de 19
países que contribuíram com as publicações dos últimos dez anos (Figura 5), porém em
sua grande maioria conduzidos através de parcerias com pesquisadores brasileiros,
refletindo na enorme diversidade de espécies encontradas no Brasil e sua ampla
potencialidade para novas descobertas em relação à biologia de anfíbios neotropicais.
Quatro idiomas foram identificados entre os artigos analisados, o que correspondeu a
763 publicações em inglês, 127 em português, uma em alemão e uma em espanhol.
19
200
30
180
Número de artigos
140
20
120
100
15
80
10
60
40
Número de espécies novas
25
160
5
20
0
0
2001
2002
2003
2004
2005
2006
2007
2008
2009
2010
Ano
Figura 4. Número de artigos publicados sobre anfíbios (barras) e número de espécies
novas descobertas (linha) entre 2001 e 2010 no Brasil.
1024
512
Número de artigos
256
128
64
32
16
8
4
2
1
Figura 5. Número total de artigos publicados entre 2001 e 2010 sobre anfíbios do Brasil
(n = 892), em relação ao país de afiliação dos primeiros autores.
20
Em um contexto geral, foi possível afirmar que a média de fator de impacto das
revistas científicas que publicaram pesquisas sobre anfíbios do Brasil variou muito ao
longo dos anos, com flutuações ascendentes e descendentes (Figura 6). O ano de 2005
foi o que apresentou a maior média entre o período avaliado, evidenciada pelo aumento
no número de artigos publicados em periódicos com elevados fatores de impacto (e.g.,
Science, Bioscience, Molecular Biology and Evolution, Conservation Biology), ao
contrário do ano de 2001, que apontou a menor média entre os demais anos
considerados (Figura 6).
8.0
Médi a
Médi a ± EP
7.0
Fator de impacto
6.0
5.0
4.0
3.0
2.0
1.0
2001
2002
2003
2004
2005
2006
2007
2008
2009
2010
Ano
Figura 6. Média de fator de impacto (± EP) das revistas que publicaram
pesquisas sobre anfíbios do Brasil entre 2001 e 2010.
Taxonomia e Sistemática foram os temas de investigação preferidos pelos
autores dos artigos considerados, o que representou cerca de 20% das pesquisas
avaliadas (Figura 7), indicando um aumento progressivo de artigos relacionados a
revisões taxonômicas e descrições de novas espécies ao longo dos últimos dez anos. Os
temas que menos foram investigados referem-se à Fisiologia, Ecologia de Populações e
Farmacologia, inferindo cerca de 3% de preferência cada (Figura 7).
21
Taxonomia e Sistemática
Ecologia Comportamental
Ecologia de comunidades
Ecologia trófica
Biologia reprodutiva
Morfologia
Distribuição geográfica
Biologia da conservação
Genética
Filogenia
Inventários de espécies
Parasitologia
Farmacologia
Ecologia de populações
Fisiologia
0
50
100
150
200
250
Número de artigos
Figura 7. Número de artigos sobre anfíbios do Brasil de acordo com o tema de
investigação das pesquisas publicadas entre 2001 e 2010.
Apesar de muitos estudos terem abordado semelhantes linhas de pesquisa entre
os artigos sobre os anfíbios do Brasil publicados na última década, uma nítida mudança
temporal foi observada em relação ao tema de investigação estudado, como revelado
pela PCA (Figura 8). Os três principais gradientes destacados para cada quadrante
apresentado nesta análise se referem às variáveis que mais contribuíram para a formação
dos eixos avaliados, refletindo diretamente a tendência temporal dos assuntos
apresentados nos artigos analisados. Nesse sentido, os quadrantes II e III apresentaram
uma influência direta dos artigos associados com os anos mais antigos, diferentemente
dos quadrantes I e IV, os quais representaram as tendências temporais dos artigos
referentes aos anos mais recentes (Figura 8).
Os autovalores indicados pela PCA demonstraram que o eixo 1 obteve a maior
influência do gradiente representado pelos termos “Taxonomia e Sistemática”,
diferentemente do eixo 2, o qual obteve a maior influência do gradiente representado
pelo termo “Distribuição geográfica” (Tabela 3). Os demais eixos ponderados
apresentaram uma baixa proporção de variânção em relação aos artigos analisados, o
que representou menos de 10% da proporção de variação total avaliada (Tabela 3).
22
12.3
9.8
II
I
Morfologia, Biologia reprodutiva,
Biologia da conservação.
Taxonomia e Sistemática, Ecologia
comportamental, Inventários de espécies
7.4
A x is 2
Eixo 2 (11,34%)
4.9
2005
2.5
2007
2006
2004
0.0
III
-2.5
2008
2009
2003
2002
2001
IV
2010
-4.9
-7.4
-9.8
-12.3
Genética, Parasitologia,
Filogenia
-9.8
-7.4
-4.9
Distribuição geográfica, Ecologia de
comunidades, Inventários de espécies
-2.5
0.0
2.5
4.9
7.4
9.8
12.3
1
EixoAxis
1 (72,75%)
Figura 8. Diagrama de ordenação da PCA entre os anos de 2001 e 2010, de acordo com
os temas de investigação dos artigos publicados sobre os anfíbios do Brasil.
Tabela 3. Autovalores das variáveis avaliadas de acordo com os quatro primeiros eixos
extraídos pela PCA e proporção de variação explicada por cada eixo em relação aos
artigos sobre anfíbios do Brasil publicados entre os anos 2001 e 2010.
Variáveis
Eixo 1
Eixo 2
Eixo 3
Eixo 4
Taxonomia e Sistemática
0,64
0,25
0,30
-0,25
Ecologia Comportamental
0,27
0,18
-0,25
0,19
Ecologia de comunidades
0,34
-0,03
0,56
0,20
Ecologia trófica
0,19
0,12
0,18
-0,04
Biologia reprodutiva
0,15
0,17
-0,37
0,45
Morfologia
0,08
0,54
-0,15
0,04
Distribuição geográfica
0,50
-0,68
-0,28
0,09
Biologia da conservação
0,16
0,22
-0,13
0,36
Genética
0,05
0,09
-0,14
-0,59
Filogenia
0,10
0,05
-0,24
-0,11
Inventários de espécies
0,18
-0,03
-0,35
-0,29
Parasitologia
0,13
0,12
-0,17
-0,22
Farmacologia
0,00
0,14
-0,13
-0,11
Ecologia de populações
0,06
-0,12
0,03
-0,14
Fisiologia
0,05
0,04
-0,08
-0,01
Proporção da variação total (%)
72,75
11,34
5,22
4,33
23
DISCUSSÃO
O aumento do número de publicações durante o período estudado,
provavelmente, indica um aumento no número de pesquisadores interessados na
herpetologia brasileira. Importantes tendências e enviesamentos foram observados no
que diz respeito aos anfíbios do Brasil. Existem muitas diferenças na alocação de
esforços de pesquisa para diferentes grupos taxonômicos e biomas, assim como alguns
tópicos de pesquisa, de certa forma, negligenciados.
Algumas tendências inesperadas foram observadas na atenção dada a diferentes
famílias de anfíbios. A familía Ranidae, representada apenas por duas espécies no
Brasil, sendo uma introduzida (Lithobates catesbeianus) e uma nativa (L. palmipes),
recebeu os maiores valores quanto ao IA-taxon possivelmente em função dos seus
valores econômicos. Entretanto, a rã-touro americana (L. catesbeianus) é considerada
uma das espécies invasoras mais prejudicias para comunidades nativas de anfíbios
(Lowe et al., 2000; Giovanelli et al., 2008). No Brasil, introduções desta espécie têm
ocorrido desde de 1930 em associação com o avanço da aquicultura (Fontanello e
Ferreira, 2007). Na última década, a espécie foi registrada em campo através de várias
localidades do sul e sudeste do país (Borges-Martins et al., 2002), principalmente em
áres de Mata Atlântica (Dixo e Verdade, 2006; Conte e Rossa-Feres, 2006). Se esta
espécie está ou não contribuindo para o declínio populacional de alguns anfíbios
brasileiros é, infelizmente, ainda um questão de especulação (Young et al., 2001;.
Silvano e Segalla, 2005).
No entanto, a produtividade das pesquisas relativas às famílias avaliadas foi
melhor explicada pela sua riqueza de espécies, onde grupos mais carismáticos e
diversos, como os membros da família Hylidae, foram considerados como alvo da
maioria das publicações. Nesse sentido, a herpetologia brasileira deve prestar mais
atenção às famílias que são pouco conhecidas e com maior ameaça.
Mais de 2000 espécies de anfíbios estão listados em categorias de ameaça de
extinção, o que significa que este é o grupo de vertebrados terrestres mais ameaçados do
mundo (Stuart et al., 2004). Embora muitas reduções e extinções locais de anfíbios
terem ocorrido devido à perda de habitat, alguns processos não identificados ameaçam
48% das espécies (Stuart et al., 2004). Esta lacuna de conhecimento prejudica
seriamente a nossa capacidade de planejar as ações de conservação para reverter essas
tendências (Brito, 2008). No Brasil, de acordo com esta revisão, o nível de ameaça para
24
os anfíbios permaneceu subestimado, devido à falta de conhecimento de
aproximadamente 25% das espécies, que são classificados como "deficiente de dados"
(DD). Esta tendência observada se manteve a mesma quando comparada a uma escala
global, no que se refere aos anfíbios de todo o mundo (IUCN, 2011). De acordo com a
Avaliação Global de Anfíbios - GAA (IUCN et al., 2006), o número real de espécies de
anfíbios extintas pode ser muito maior do que o atualmente reconhecido.
De acordo com a relação entre o número de espécies registradas por área, a Mata
Atlântica é considerada líder em diversidade de anfíbios no Brasil, representando cerca
de 50% da riqueza total de anfíbios do país (Conservation International et al., 2000;
Silvano e Segalla, 2005; Haddad et al., 2008). No entanto, a concentração de
pesquisadores de anfíbios na região sudeste do país parece ser a razão para a
concentração da maioria dos estudos na Mata Atlântica, razão esta que também se aplica
ao Cerrado. Diferentemente do que ocorre na Amazônia brasileira, onde as informações
sobre a diversidade de anfíbios são fragmentadas e pouco disponíveis na literatura
científica (Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). Esta falta de informação é especialmente
problemática para cecílias e salamandras (Gower e Wilkinson, 2005). Além disto, a
incerteza taxonômica aplicada a diversos grupos de anfíbios amazônicos faz com que
esta região mereça uma maior atenção entre os pesquisadores (Caldwell, 1996;
Azevedo-Ramos e Galatti, 2002).
As diferenças atribuídas à alocação de esforços de pesquisa para diferentes
grupos taxonômicos aliadas ao grande número de microhabitats favoráveis aos anfíbios,
juntamente com o isolamento entre populações e endemismos devido à existência de
barreiras geográficas, podem elucidar a dessemelhança observada entre os padrões de
distribuição das comunidades de anfíbios do Brasil, assim como a variação da riqueza
de espécies em função da escala espacial entre os diferentes biomas brasileiros.
O aumento da preocupação dos pesquisadores com os anfíbios ocorre devido aos
seus valores como indicadores de qualidade ambiental (Blaustein e Wake, 1995; Tocher
et al., 1997; Cosson et al., 1999), o que lhes proporciona uma atenção especial em
programas conservacionistas. Além disso, os anfíbios são importantes componentes de
diversos tipos de ecossistemas, exercendo um papel fundamental na dinâmica entre
predadores e presas (Blaustein et al., 1994). Entretanto, em comparação com outros
grupos de vertebrados, como aves e mamíferos, os anfíbios ainda são pouco conhecidos
(Brito, 2008; Halliday, 2008). Esta ignorância sobre anfíbios se reflete nas altas taxas
em que novas espécies estão sendo descobertas e descritas. Apesar de aves e mamíferos
25
serem tradicionalmente mais carismáticos do que os anfíbios (Brito, 2008), precisamos
de abordagens criativas para a valorização deste grupo, promovendo algumas espécies
de anfíbios como carismáticos perante a sociedade, através de projetos de pesquisa
vinculados à mídia. Talvez isto ajude a diminuir esta lacuna existente entre os estudos
sobre os anfíbios no Brasil.
O intenso declínio de várias espécies de anfíbios em diferentes regiões
brasileiras ressalta a urgente necessidade da expansão dos programas de pesquisa e da
implementação de estratégias imediatas para maximizar os esforços para a conservação
destes animais, especialmente em regiões onde existem poucos dados sobre diversidade,
abundância e distribuição das espécies (Wake, 1998; Young et al., 2001).
É de suma importância para os herpetólogos brasileiros que publiquem os
resultados de suas pesquisas, pois a maioria das pesquisas realizadas em regiões
tropicais não é feita por cientistas locais, mas, principalmente, por pesquisadores de
países de alta renda (Fazey et al., 2005). No entanto, nossos resultados mostraram que a
maior parte das pesquisas publicadas sobre anfíbios do Brasil na última década foi
realizada por pesquisadores locais. O maior número de publicações por autores
brasileiros reflete o crescimento do investimento local em infra-estrutura e pesquisa nos
últimos anos (King, 2004).
Apesar do número crescente de artigos, estes têm sido publicados em revistas
com baixos valores de fator de impacto, embora a maioria destas seja considerada de
ampla circulação. Porém, o aumento no número de periódicos disponibilizados para a
comunidade científica pode reforçar a queda dos valores de fator de impacto (Carneiro
et al., 2008). Em geral, a maioria dos trabalhos sobre um determinado assunto é
publicada em revistas com fatores de baixo impacto (Valiela e Martinetto, 2005), apesar
de que grande parte destes apresentarem altos índices de citação devido à qualidade e
expressividade de seus resultados (Lima-Ribeiro et al., 2007). Portanto, o fator de
impacto reflete os interesses gerais da comunidade científica e não necessariamente a
qualidade da ciência (Bini et al., 2005).
Como revelado pela PCA, os temas de investigação mais freqüentes entre os
artigos publicados ao longo dos anos de 2001 e 2010 apresentaram um caráter descritivo
(ver Tabela 3). Não obstante, vieses de pesquisa foram detectados para espécies que são
mais comuns, mais amplamente distribuídas, ou mais facilmente registradas pelos
pesquisadores. De acordo com Schiesari et al. (2007), estes vieses, quando presentes,
podem refletir importantes consequências para a conservação de anfíbios em geral ou
26
declínios populacionais em particular. Para os anfíbios, a intensidade de ameaça pode
estar inversamente relacionada com a abundância ou abrangência geográfica de uma
determinada espécie (Schiesari et al., 2007), de modo que muitos eventos de declínios
populacionais ocorrem associados a longas distâncias dos grandes centros de pesquisa
ou a áreas com pouco investimento científico-tecnológico (King, 2004).
Anfíbios estão em declínio em praticamente todo o mundo, mas a falta de dados
regionais de longo prazo dificulta a identificação de possíveis causas, prejudicando
assim, o estabelecimento de esforços conservacionistas (Stuart et al., 2004; Nystrom et
al., 2007). Apesar do número de artigos dedicados aos anfíbios do Brasil ter aumentado
nos últimos anos, ainda há uma grande necessidade de um aumento no número de
artigos enfocando a conservação dos anfíbios em geral, principalmente quanto a
espécies ameaçadas, dinâmicas populacionais e relações interespecíficas (Brito, 2008).
Mesmo em paisagens fragmentadas, ainda temos tempo de salvar alguns habitats
críticos para a conservação de espécies por meio de planejamento sistemático de
conservação (ver Margules e Pressey, 2000; Margules e Sarkar, 2007; Diniz-Filho et al.,
2007; Loyola et al., 2008; Sarkar e Illoldi-Rangel, 2010). Para Urbina-Cardona (2008),
é necessário quantificar tamanhos populacionais viáveis, padrões filogenéticos,
distribuições geográficas confiáveis, endemismos e perturbações á espécies sensíveis.
Uma vez que tenhamos identificado tais fatores, precisamos estabelecer prioridades para
avaliar se a atual distribuição de áreas protegidas incluem a abrangência geográfica das
espécies-alvo para a conservação. Os critérios de seleção analisados devem ser
complementados com a participação social, incluindo tomadores de decisão que
promovam e entendam a ética, assim como as questões sócio-econômicas relacionadas
(Sarkar et al., 2006), de modo que as áreas de conservação e os temas de investigação
prioritários possam ser plausíveis a nível local e/ou regional.
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35
CAPÍTULO 2
EFICIÊNCIA DE GRUPOS INDICADORES PARA A CONSERVAÇÃO DE
ANFÍBIOS NA MATA ATLÂNTICA BRASILEIRA
(A ser submetido ao periódico Biodiversity and Conservation)
([email protected])
Joaquim Trindade-Filho
([email protected])
Daniel Brito
([email protected])
Mirco Solé
([email protected])
36
Eficiência de grupos indicadores para a conservação de anfíbios na Mata Atlântica
brasileira
Felipe Siqueira Campos1,2, Joaquim Trindade-Filho3, Mirco Solé1, Daniel Brito1,3
ABSTRACT. Effectiveness of indicator groups for amphibian conservation in the
Brazilian Atlantic Forest. Despite the importance attributed to the conservation
strategies used in the current researches, scientific knowledge is still lacking in
information compared to the urgency imposed by the current biodiversity crisis. Due to
the unavailability of data, several researchers have used indicators groups of diversity to
select places of interest for conservation. However, the validity of this hypothesis
depends on how well the surrogate group selected represents the biodiversity in general
of one or more taxonomic groups. In this context, we systematically evaluated the
effectiveness of eight indicator groups representing the diversity of amphibians in the
Brazilian Atlantic Forest. Optimization routines based on the concept of
complementarity were applied to verify the performance of each indicator group
selected with regard to the representativeness of the Brazilian Atlantic Forest
amphibians as a whole. All families of amphibians considered as potential indicators
groups showed a good spatial congruence in relation to their representativeness among
themselves, however, the family Leiuperidae was considered as the best indicator group
between the groups evaluated, indicating that sites selected from this group may include
a large percentage of amphibian diversity in the Brazilian Atlantic Forest. In this
context, our study promotes the understanding of how the patterns of amphibians
species diversity could be informative to the consistency of the conservation planning at
regional scales.
Keywords: Indicators of biodiversity, conservation planning, representativeness,
amphibians, Brazilian Atlantic Forest.
37
RESUMO. Apesar da importância atribuída as estratégias conservacionistas utilizadas
nas pesquisas atuais, o conhecimento científico ainda é carente de informações em
comparação com a urgência imposta pela crise atual da biodiversidade. Devido à
indisponibilidade de dados, diversos pesquisadores têm utilizado grupos indicadores de
diversidade para selecionar locais de interesse para conservação. No entanto, a validade
desta hipótese depende de o quão bem o grupo substituto escolhido representa a
biodiversidade em geral de um ou mais grupos taxonômicos. Nesse contexto, nós
avaliamos sistematicamente a eficiência de oito grupos indicadores quanto à
representação da diversidade de anfíbios na Mata Atlântica brasileira. Rotinas de
otimização baseadas no conceito de complementaridade foram aplicadas para verificar a
desempenho de cada grupo indicador selecionado no que se refere à representatividade
dos anfíbios da Mata Atlântica brasileira como um todo. Todas as famílias de anfíbios
analisadas como potenciais grupos indicadores demonstraram uma boa congruência
espacial em relação à suas representatividades entre si, porém, a família Leiuperidae foi
considerada como o melhor grupo indicador entre os grupos avaliados, indicando que
locais selecionados a partir deste grupo podem incluir uma grande porcentagem da
diversidade de anfíbios na Mata Atlântica brasileira. Nesse contexto, nosso estudo
promove a compreensão de como os padrões de diversidade de espécies de anfíbios
podem ser informativos para a consistência de planejamentos de conservação em
escalas regionais.
Palavras-chave: Indicadores de biodiversidade, planejamento de conservação,
representatividade, anfíbios, Mata Atlântica brasileira.
INTRODUÇÃO
O aumento das taxas de perda de habitat e ocupação humana estão criando
demandas por estratégias cada vez mais adequadas que maximizem os esforços voltados
para a conservação da biodiversidade (Diniz-Filho et al., 2008). Uma das estratégias
conservacionistas
mais
utilizadas
para
preservar
espécies
ameaçadas
é
o
estabelecimento de áreas protegidas (Lawler e White, 2008). A seleção de reservas para
a proteção de comunidades biológicas e manutenção de processos ecossistêmicos,
dentro do contexto de planejamento sistemático da conservação (ver Margules e
Pressey, 2000), é uma ferramenta extremamente eficaz para preservar espécies e
38
habitats ameaçados (Clemens et al., 1999; Myers et al., 2000; Kati et al., 2004;
Rodrigues e Brooks, 2007; Loucks et al., 2008). No entanto, os recursos disponíveis
para a conservação através da criação de áreas protegidas são limitados, exigindo o
desenvolvimento de estratégias de planejamento menos dispendiosas que visam
assegurar o uso eficiente dos escassos recursos destinados à conservação (Lawler e
White, 2008). Assim, é cada vez mais notável que a inclusão dos custos econômicos da
conservação para maximizar o retorno dos investimentos pode levar a ganhos biológicos
substancialmente maiores (Naidoo et al., 2006).
Uma questão central do planejamento sistemático em conservação é a
identificação dos alvos a serem conservados (Margules e Pressey, 2000; Groves et al.,
2002; Cowling e Pressey, 2003; Sarkar, 2004). Redes de áreas protegidas são muitas
vezes selecionadas para proteger espécies de grupos taxonômicos distintos,
comunidades vegetais de grande relevância biológica ou combinações de diferentes
condições abióticas favoráveis aos ecossistemas locais, com a suposição de que essas
reservas também irão proteger uma gama mais ampla de biodiversidade (Lawler e
White, 2008). No entanto, os planejadores de conservação devem contar com
substitutos ou grupos indicadores para representar a maior parte possível da
biodiversidade local no processo de seleção das reservas (Kremen, 1992; Raven e
Wilson, 1992; Flather et al., 1997). A validade desta hipótese depende de o quão bem o
grupo substituto escolhido representa a biodiversidade em geral de um ou mais grupos
taxonômicos (Lawler e White, 2008). Desta forma, a seleção adequada de grupos
indicadores representativos é fundamental para a consistência de um planejamento de
conservação bem sucedido (Margules e Pressey, 2000; Margules e Sarkar, 2007).
Planos de conservação são essencialmente fundamentados em substitutos de
biodiversidade a partir da disponibilidade dos dados espaciais necessários para
representar suas distribuições geográficas (Loiselle et al., 2003; Stoms et al., 2005;
Margules e Sarkar, 2007; Rodrigues e Brooks, 2007). Os substitutos de biodiversidade
geralmente são baseados em espécies, através de grupos indicadores, espécies chave,
espécies guarda-chuva ou espécies-bandeira (e.g., Andelman e Fagan, 2000; Mace et al.,
2007; Grantham et al., 2010). Adicionalmente, em alguns casos estes substitutos
também podem ser baseados em recursos abióticos mapeados, como estrutura da
vegetação, cobertura do solo e gradientes ambientais (e.g., Faith e Walker, 1996a;
1996b; Sarkar et al., 2005; Trakhtenbrot e Kadmon, 2005). Apesar disto, sabe-se que os
substitutos de biodiversidade baseados em grupos indicadoras são substancialmente
39
mais eficientes do que aqueles baseados em supostos dados ambientais (ver Rodrigues e
Brooks, 2007).
Um primeiro passo fundamental para identificar possíveis grupos indicadores é a
quantificação da congruência dos padrões espaciais de riqueza de espécies e
complementaridade entre diferentes grupos taxonômicos (Howard et al., 1998; van
Jaarsveld et al., 1998; Pinto et al., 2008). No entanto, estas avaliações se diferem
em escala espacial, nos métodos utilizados para testar grupos indicadores
e nos grupos que são testados, o que geralmente têm produzido diversos resultados
contraditórios (Schmit et al., 2005; Lamoreux et al., 2006; Bani et al., 2006; Chiarucci
et al., 2007; Rodrigues e Brooks, 2007; Grantham et al., 2010; Lewandowski et al.,
2010). Apesar das investigações sistemáticas sobre consistência de grupos indicadores
ajudarem a acelerar as avaliações de conservação, bem como os processos de tomada de
decisão, apenas poucos estudos têm avaliado explicitamente este aspecto (e.g., Araújo et
al., 2001; Manne e Williams, 2003; Bani et al., 2006; Lawler e White, 2008; TrindadeFilho e Loyola, 2011).
Existe uma tendência na literatura científica em relação a estudos focados em
conhecer organismos que exercem a função de indicar padrões de qualidade do
ambiente em que vivem (Lima, 2001). Neste sentido, os anfíbios têm sido identificados
como potenciais indicadores biológicos devido à sensibilidade de suas peles e ao uso de
habitats aquáticos e terrestres, o que os tornam extremamente vulneráveis a agentes
químicos e os classificam como os vertebrados mais susceptíveis às alterações
ambientais de origem antrópica (e.g., Blaustein e Wake, 1995; Tocher et al., 1997;
Cosson et al., 1999; Kwet e Di-Bernardo, 2002; DeGarady e Halbrook, 2006; Lebboroni
et al., 2006). No entanto, os estudos anteriores não avaliaram claramente os anfíbios
quanto aos critérios necessários para a identificação de grupos indicadores eficientes
entre diferentes táxons, através do conceito de complementaridade (Sewell e Griffiths,
2009). Isto sugere que alguns táxons anteriormente destacados como bons indicadores
poderiam ter aparecido simplesmente porque eram ricos em espécies, ao invés de
realmente apresentarem qualidades de bons indicadores em si (Larsen et al., 2009).
Aqui, nós apresentamos pela primeira vez uma abordagem que usa grupos
indicadores para representar a riqueza de espécies de anfíbios na Mata Atlântica do
Brasil, a fim de avaliar sistematicamente a habilidade de cada grupo indicador
selecionado para representar as espécies de anfíbios da Mata Atlântica brasileira como
40
um todo, discutindo suas consequências teóricas e aplicadas para conservação da
biodiversidade.
MATERIAIS E MÉTODOS
A Mata Atlântica brasileira foi uma das maiores florestas tropicais do
Américas, cobrindo originalmente aproximadamente 150 milhões de hectares, dos quais
restam apenas cerca de 11,4 a 16% de fragmentos florestais em diferentes condições
ambientais (Ribeiro et al., 2009). Grande parte destes remanescentes florestais abrange
pequenos fragmentos com menos de 100 hectares (Ranta et al., 1998), os quais são
isolados entre si e compreendem florestas secundárias em estágios de sucessão iniciais e
médios (Viana et al., 1997; Metzger, 2000; Metzger et al., 2009). Os poucos fragmentos
de grande porte ainda permanecem em locais onde predominam terrenos íngremes, o
que dificulta parcialmente a ocupação humana (Silva et al., 2007). Mesmo assim, suas
características geográficas, em combinação com sua gama de diferentes gradientes
altitudinais e latitudinais, têm favorecido elevados padrões de biodiversidade em relação
aos outros biomas do Brasil (Ribeiro et al., 2009).
De acordo com a relação entre o número de espécies registradas por área, a Mata
Atlântica é considerada líder em diversidade de anfíbios no Brasil, o que corresponde a
cerca de 400 espécies (i.e., 50% do total de anfíbios do país; Haddad et al., 2008). Esta
alta riqueza de espécies se justifica em função deste bioma apresentar uma elevada
diversidade de habitats e micro-hábitats, favorecendo o número de espécies especialistas
em determinado tipo de ambiente e, consequentemente, o número de endemismos
(Haddad, 1998). Devido a estas características, escolhemos os anfíbios e a Mata
Atlântica como nossos respectivos objeto e área de estudo para testar a eficiência de
grupos indicadores de biodiversidade.
As extensões de ocorrência registradas para as espécies de anfíbios com
distribuição geográfica na Mata Atlântica brasileira foram obtidas através da base de
dados da IUCN, versão 2011.2 (IUCN, 2011), as quais foram mapeadas sobre uma
grade sobreposta a toda extensão geográfica do bioma, contendo células com resolução
espacial de 0,5 de latitude por 0,5 de longitude (i.e., cerca de 50 km2), obtendo uma
rede de 436 células. Foram construídas matrizes de presença/ausência para 408 espécies
de anfíbios que ocorrem na Mata Atlântica do Brasil, de maneira que uma dada espécie
41
foi considerada presente se sua extensão de ocorrência incluiu uma quadrícula qualquer
do nosso sistema de grade.
Nós dividimos as espécies selecionadas em oito potenciais grupos indicadores,
os quais foram aplicados a diferentes grupos taxonômicos representados pelas famílias:
Brachycephalidae, Bufonidae, Cycloramphidae, Hylidae, Hylodidae, Leiuperidae,
Leptodactylidae e Microhylidae. Em função da incompatibilidade operacional com as
análises, as famílias de anfíbios com menos de 20 espécies foram desconsideradas, pois
as mesmas apresentaram características inviáveis para os testes de eficiência de grupos
indicadores, como distribuição geográfica em pontos isolados e presença de poucas
espécies, correspondendo a um total de 29 espécies não-alvo, as quais pertencem as
famílias: Allophrynidae, Aromobatidae, Caecilidae, Centrolenidae, Ceratophryidae,
Craugastoridae, Dendrobatidae, Eleutherodactylidae, Hemiphractidae, Pipidae, Ranidae,
Plethodontidae, Rhinatrematidae, Strabomantidae.
Para avaliar o desempenho dos grupos indicadores escolhidos, selecionamos
inicialmente o menor conjunto de células da grade necessárias para representar todas as
espécies de cada grupo indicador, resolvendo o problema conhecido como “minimum
set coverage” (Underhill, 1994). Com isso, consideramos como soluções satisfatórias,
aquelas em que cada espécie ocorreu em pelo menos uma célula. Posteriormente, foi
possível maximizar a representação de um importante componente da biodiversidade
(i.e. presença de espécies), com o menor número de células possíveis (Church et al.,
1996; Andelman et al., 1999; Cabeza e Moilanen, 2001). Optamos por utilizar um
conjunto de oito células, porque este foi o menor número de células necessárias para
representar todas as espécies dentre os potenciais grupos indicadores avaliados.
Posteriormente, selecionamos os 20 melhores conjuntos de soluções capazes de
maximizar a representação de cada grupo indicador dentro de oito células, resolvendo o
problema conhecido como “maximal representation problem” (Church et al., 1996).
Neste caso, encontramos as melhores soluções espaciais para representar o número
máximo de espécies para cada grupo, com a restrição de que essas soluções não
excederam um conjunto de oito células no nosso sistema de grade. Isto foi necessário
para que a eficácia dos grupos indicadores, em termos de porcentagem de diversidade
representada, pudesse ser comparada sem os efeitos dos vieses relacionados com o
número de células abrangidas por cada grupo considerado (ver Lawler e White, 2008).
Assim, rotinas de otimização baseadas no conceito de complementaridade
(Vane-Wright et al., 1991; Howard et al., 1998; Cabeza e Moilanen, 2001) foram
42
aplicadas para verificar o desempenho de cada grupo taxonômico selecionado no que se
refere a representatividade dos anfíbios da Mata Atlântica brasileira como um todo.
Os problemas de otimização foram solucionados pelo algoritmo “simulated
annealing” (Kirkpatrick et al., 1983; Possingham et al., 2000), o qual foi rodado 10.000
vezes para cada grupo, através do software MARXAN v.2.43 (Ball et al., 2009). Este é
um algoritmo não sequencial que encontra soluções ótimas (número mínimo de células),
comparando conjuntos inteiros de áreas. Inicialmente, o algoritmo seleciona uma rede
aleatória de células e a cada iteração (neste caso, 10.000 iterações) muda o sistema
também aleatoriamente adicionando, excluindo e/ou trocando células (Possingham et
al., 2000), comparando assim as mudanças resultantes em uma equação de custo (Kelley
et al., 2002). O aumento de custo aceitável diminui no decorrer de cada iteração
(Andelman et al., 1999). Desta forma, a cada passo, a nova solução é comparada com a
solução anterior, mantendo a melhor (Kirkpatrick et al., 1983; Possingham et al., 2000).
O percentual médio das espécies-alvo de conservação representou uma medida
do desempenho de cada grupo indicador selecionado. Para efeito de comparação, foram
testadas 20 soluções com o menor conjunto de células da grade necessárias para
representar todas as espécies de cada grupo indicador, com base em um conjunto
aleatório de espécies, avaliando sua eficácia na representação de todas as espécies
analisadas. Estes conjuntos foram construídos para avaliar se o desempenho dos grupos
indicadores selecionados foi superior, semelhante ou inferior ao esperado ao acaso,
inferindo a representatividade de um modelo nulo.
A relação entre o número de espécies e a representatividade média de cada grupo
indicador avaliado foi correlacionada através de análises de regressão linear geradas
pelo programa Ecosim 7.72 (Gotelli e Entsminger, 2005), proporcionando dados de
correlação e probabilidade de significância das variáveis analisadas, segundo um
intervalo de confiança de 95%.
Posteriormente, a média percentual de representatividade de cada grupo
indicador foi comparada por Análise de Variância (ANOVA), realizada pelo programa
STATISTICA, versão 8.0 (StatSoft, 2007), onde a eficácia na captura de
biodiversidade, representada pelo número relativo de espécies registradas, foi a variável
resposta. O nível de significância desta análise foi de 1%, pois apesar dos conjuntos de
soluções para cada grupo indicador serem únicos, pode haver uma grande sobreposição
das células selecionadas como importantes, reduzindo assim a independência das
soluções (Lawler e White, 2008). Diminuir o nível de significância para um valor mais
43
conservador pode ser aceito como uma forma de reduzir os efeitos da autocorrelação
espacial quando métodos específicos para controlar este fenômeno não são aplicáveis ou
são simplesmente desnecessários (ver Diniz-Filho et al., 2003; Kubota et al., 2007;
Loyola, 2009, Trindade-Filho e Loyola, 2011).
RESULTADOS
As distribuições geográficas dos potenciais grupos indicadores avaliados
apresentaram diferentes padrões espaciais de riqueza de espécies em função da
diferença existente entre o número de espécies registradas para cada grupo e a dimensão
de suas extensões de ocorrência (Figura 1). No entanto, existe um padrão generalizado
no aumento da riqueza de espécies em direção à região sudeste do Brasil, mais
especificamente na divisa entre os estados de Rio de Janeiro, Minas Gerais e São Paulo.
Isto se aplica principalmente para as famílias Brachycephalidae, Cycloramphidae,
Hylidae, Hylodidae e Microhylidae (Figura 1). Apesar disso, as famílias Hylidae,
Leiuperidae e Leptodactylidae estão bem representadas nas regiões sul, sudeste e
nordeste do Brasil, diferentemente do padrão observado para a família Bufonidae, a qual
está mais concentrada nas regiões sul e sudeste do país (Figura1).
O uso de grupos taxonômicos simples como indicadores de diversidade de
anfíbios representou mais espécies do que a escolha de locais de forma aleatória no que
se refere à seleção áreas representativas para riqueza de anfíbios na Mata Atlântica
brasileira (Figura 2). Todas as famílias de anfíbios analisadas como potenciais grupos
indicadores demonstraram uma boa congruência espacial em relação à suas
representatividades entre si, pois todos os grupos considerados representaram mais de
50% do pool de espécies avaliadas (Figura 2; Tabela 1). Entretanto, alguns grupos
indicadores foram substancialmente mais eficientes do que outros no que se refere à
representação dos grupos taxonômicos avaliados como um todo, o que foi corroborado
por uma alta significância dos dados (F = 312,76; p < 0,01). A família Leiuperidae foi
considerada como o melhor grupo indicador entre as famílias analisadas, pois
demonstrou uma hábil performance e consistência na capacidade de representar 71%
das espécies de anfíbios que ocorrem na Mata Atlântica brasileira (i.e., 290 espécies) a
partir de um grupo com um número de espécies relativamente baixo (i.e., 31 espécies)
(Figura 2; Tabela 1).
44
Figura 1. Padrão espacial de riqueza de espécies dos oito potenciais grupos indicadores
avaliados na Mata Atlântica Brasileira (n = 408 espécies).
45
Figura 2. Eficiência dos grupos de indicadores para representar as espécies de anfíbios
que ocorrem na Mata Atlântica brasileira. As barras de porcentagem representam as
médias entre as 20 melhores soluções para representar todas as espécies a partir de cada
grupo indicador com o menor conjunto de células da grade necessárias. Barras de erro
representam os desvios padrões das médias.
Tabela 1. Número de espécies, número mínimo de células requeridas para representa-las e
porcentagem de espécies representadas por cada grupo indicador avaliado na Mata
Atlântica brasileira.
Grupos Indicadores
(GI)
Brachycephalidae
Bufonidae
Cycloramphidae
Hylidae
Hylodidae
Leiuperidae
Leptodactylidae
Microhylidae
Número de
espécies por
GI
35
33
41
184
33
31
30
21
Número de células
requeridas para
representar todas as
espécies de cada GI
9
9
11
26
13
8
11
8
Porcentagem de
espécies
representadas por
GI
63
59
69
69
65
71
65
59
46
As análises de regressão linear entre a riqueza de espécies e a representatividade
média dos grupos indicadores avaliados, apesar de ter resultado em uma relação
positiva, não apresentou valores significativamente correlacionados (r = 0,40; p > 0,15).
Além disso, não existem grandes diferenças entre a representatividade média obtida
pelo grupo indicador de maior riqueza e alguns grupos indicadores de riqueza
intermediária (ver Tabela 1).
DISCUSSÃO
Um dos maiores desafios para a biologia da conservação tropical é desenvolver
métodos precisos para planejamentos em conservação (Becker et. al., 2010). Nossos
resultados indicaram que locais selecionados a partir de grupos indicadores podem
incluir uma grande porcentagem da diversidade de anfíbios na Mata Atlântica brasileira.
Alguns estudos com outros grupos taxonômicos chegaram a conclusões semelhantes
(e.g., Lawler et. al., 2003; Loyola et. al., 2007, Lawler e White, 2008; Pinto et. al.,
2008; Larsen et. al., 2009; Trindade-Filho e Loyola, 2011; Trindade-Filho et. al., 2012),
embora seus resultados possam ser considerados como controversos (ver Lawler et. al.,
2003). Alguns autores argumentam que o uso eficaz de grupos indicadores requer a
seleção de grandes extensões de terra para que a maioria das espécies-alvo seja
representada (ver Howard et. al., 1998). Em contraste, aqui nós mostramos que bons
indicadores podem ser eficientes a partir da seleção de áreas relativamente pequenas,
indicando uma elevada representatividade espacial em um conjunto de apenas oito
células (i.e., cerca de 400 km2).
Um grupo pode ser considerado como bom indicador quando sua distribuição
geográfica coincide espacialmente com a distribuição dos demais grupos que compõem
o pool de espécies de uma determinada região (Gaston, 1996; Flather et al., 1997;
Virolainen et al., 2000). Em relação aos anfíbios, embora tenham sido amplamente
promovidos como indicadores de alterações ambientais, rigorosos testes de
complementaridade ainda estão faltando (Sewell e Griffiths, 2009). Em grandes escalas
espaciais, o objetivo não é identificar áreas para reservas, mas identificar regiões de alto
valor para conservação que são importantes na escala em questão (Moore et al., 2003).
As redes selecionadas por complementaridade, além da representação de todos os alvos
de conservação, são constituídas pelo menor conjunto de células possível (i.e., mínimo
de recursos) que contemple esse objetivo (Lawler et al., 2003). Nesse sentido, nosso
47
foco foi atribuído à identificação de quais os melhores grupos taxonômicos para
representar a biodiversidade de anfíbios na Mata Atlântica brasileira como um todo.
O eficiente desempenho observado para a família Leiuperidae como grupo
indicador está associado com o padrão disperso da distribuição geográfica de suas
espécies, o menor número de células requeridas para representar todas as espécies de
cada grupo indicador e o número relativo de espécies que compõem este grupo em
comparação com os demais grupos avaliados (ver Tabela 1). As espécies representantes
da família Leiuperidae cobrem uma extensa gama de diferentes condições ambientais
(Grant et al., 2006; Frost, 2011), o que reflete em uma ampla heterogeneidade espacial,
inferindo que estas espécies co-ocorram em habitats comuns tanto para espécies
generalistas, quanto para espécies especialistas, o que proporciona a representação de
mais conjuntos complementares (i.e., maior beta diversidade) do que qualquer outro
grupo analisado. Esta hipótese também foi proposta por Lawler e White (2008), Larsen
et al. (2009), e Trindade-Filho e Loyola (2011), os quais chegaram a semelhantes
conclusões (ver também Loyola et al., 2007; Pinto et al., 2008), diferentemente do
padrão observado por Lamoreux et al. (2006), que mostrou que apenas espécies com
distribuição restrita apresentam padrões geográficos congruentes com outras espécies
distribuídas em amplas escalas espacias.
Embora nossos resultados sejam relativamente otimistas, devemos destacar que
estes resultados almejam uma pequena e simples meta de conservação, a qual consiste
na representação das espécies em pelo menos uma célula. Isto é preocupante, uma vez
que os custos de manutenção da biodiversidade aumentam significativamente com a
implementação de áreas protegidas para garantir a manutenção de espécies a longo
prazo (Trindade-Filho e Loyola, 2011). Em adição, a utilização de mapas de extensão de
ocorrência tende a superestimar a distribuição geográfica das espécies (Rondinini et al.,
2006), aumentando a eficácia dos grupos indicadores cuja distribuição foi baseada
nesses tipos de mapas. Uma possível solução seria a utilização de métodos para a
modelagem de distribuição de espécies atualmente disponíveis (Araújo e New, 2007).
No entanto, estes modelos estão cheios de incertezas, a maioria dos quais vêm do
algoritmo usado para modelar a distribuição das espécies a partir do modelo de clima
aplicado para associar a ocorrência das espécies aos dados climáticos disponíveis, o que
poder distorcer a eficácia de um planejamento em conservação (Loiselle et al., 2003;
Wilson et al., 2005; Diniz-Filho et al., 2009a; 2009b; Diniz-Filho et al., 2010). Apesar
disso, como não estamos propondo o estabelecimento de áreas protegidas, mas sim
48
sugerindo que o uso de grupos indicadores opere como um atalho para a conservação da
biodiversidade, o uso de mapas de extensão de ocorrência ainda pode ser considerado
como uma possível solução para investigar a eficácia e consistência de um determinado
grupo indicador, como demonstrado por vários outros estudos (e.g., Lawler et al., 2003;
Loyola et. al., 2007; Rodrigues e Brooks, 2007; Lawler e White, 2008; Pinto et al.,
2008; Larsen et al., 2009; Grantham et al., 2010; Trindade-Filho e Loyola, 2011;
Trindade-Filho et. al., 2012).
A partir deste propósito, estudos de inventários da diversidade de anfíbios
podem ser concentrados nesses grupos comprovados como indicadores de
biodiversidade. Ótimas soluções de complementaridade baseadas em análises de
biodiversidade foram bem sucedidas em planejamentos de conservação a nível mundial
(Csuti et. al., 1997), inclusive para espécies de anfíbios (Diniz-Filho et al., 2006). O uso
de subconjuntos taxonômicos como indicadores de espécies também tem sido uma
prática relativamente comum em estudos de conservação (Simberloff, 1998; Caro e
O’Doherty, 1999; Andelman e Fagan, 2000). Nesse contexto, grupos substitutos de
diversidade ou grupos indicadores têm sido utilizados de diferentes maneiras para
proporcionar estratégias conservacionistas (Caro e O’Doherty, 1999). No entanto, existe
um amplo espectro de circunstâncias que definem a relativa complexidade do
planejamento de conservação a partir do uso de grupos indicadores (Stoms et al., 2005).
De acordo com Manne e Williams (2003), grupos indicadores devem seguir alguns
preditores de desempenho de complementaridade, tais como variabilidade entre
extensões de ocorrência, ocupação de diferentes ecoregiões, variabilidade de registros
de distribuição geográfica e tamanho corporal médio em relação ao pool de espécies
consideradas nas análises.
Apesar dos grupos taxonômicos aqui avaliados como potenciais grupos
indicadores terem apresentado um bom desempenho em relação à representatividade da
diversidade de anfíbios na Mata Atlântica brasileira, com destaque merecido para a
família Leiuperidae, é importante notar que as nossas análises avaliaram a eficácia dos
grupos indicadores a partir de uma única medida de diversidade, a qual foi baseada na
riqueza de espécies registrada para cada grupo. Portanto, não incorporamos outros
aspectos importantes, tais como viabilidade populacional (Carroll et al., 2003),
diversidade funcional e diversidade filogenética (Carvalho et al., 2010; Devictor et al.,
2010; Trindade-Filho et. al., 2012). No entanto, este é o resultado do limitado estado do
conhecimento sobre a maioria das espécies do nosso conjunto de dados. Desta forma,
49
com o avanço do conhecimento nesta área, outros fatores podem ser potencialmente
incluídos na medida em que os dados necessários estiverem disponíveis (Knight et al.,
2006; Larsen et al., 2009).
A falta de trabalhos nesta área de conhecimento ressalta a urgente necessidade
do desenvolvimento de estratégias voltadas para o planejamento conservacionista, o que
pode contribuir diretamente para a estabilidade dos ecossistemas e dos processos
evolutivos a longo prazo (Trindade-Filho et. al., 2012). Em adição, outras análises
inovadoras a respeito das características dos grupos indicadores que explicam sua
elevada eficiência na representação de outros grupos provavelmente deverão colaborar
para o avanço do conhecimento nesta linha de pesquisa. Nesse contexto, este trabalho
promove a compreensão de como os padrões de diversidade de espécies de anfíbios
podem ser informativos para o planejamento de conservação em uma escala regional.
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60
CAPÍTULO 3
THREATENED AMPHIBIANS AND THEIR CONSERVATION STATUS
WITHIN THE PROTECTED AREA NETWORK IN NORTHEASTERN
BRAZIL
(Submetido ao periódico Journal of Herpetology)
([email protected])
Daniel Brito
([email protected])
Mirco Solé
([email protected])
61
Threatened amphibians and their conservation status within the protected area
network in northeastern Brazil
Felipe Siqueira Campos1,2, Daniel Brito1,3, Mirco Solé1
ABSTRACT. Amphibians are the most threatened vertebrate group in the world. One
of the conservation strategies most used to preserve threatened species is the
establishment of protected areas. We made a gap analysis to evaluate if the protected
area network of northeastern Brazil safeguards populations of threatened amphibians
that occur in this region. Data on species geographical range were obtained from the
International Union for the Conservation of Nature (IUCN), and were overlapped to the
northeastern Brazilian protected area network, through the software ArcGIS 9.3. The
threatened amphibians found in northeastern Brazil were represented by remnant
populations of Adelophryne baturitensis, A. maranguapensis, Allobates olfersioides and
Agalychnis granulosa. A total of 174 protected areas comprise the network in
northeastern Brazil, these being 65 strict protection areas (IUCN categories I–II) and
109 sustainable use areas (IUCN categories III–VI), corresponding to more than 15
million hectares, which equates to about 10% of the region’s total area. However, the
sizes of the protected areas along the geographical range of these species still don't
guarantee the persistence of their future generations. The main threat to these species is
the degradation of environmental conditions such as loss of habitat due to deforestation
and agricultural expansion. Therefore, the viability of new reserves with a diversity of
representative ecosystems of northeastern Brazil can be seen as the best solution to
avoid the local extinction processes in this region.
Keywords: amphibians, threatened species, protected areas, gap analysis, conservation.
62
RESUMO. Anfíbios ameaçados e seus status de conservação dentro da rede de
áreas protegidas no nordeste do Brasil. Os anfíbios são o grupo de vertebrados mais
ameaçados do mundo. Uma das estratégias de conservação mais utilizadas para
preservar espécies ameaçadas é o estabelecimento de áreas protegidas. Fizemos uma
análise de lacuna para avaliar se a rede de áreas protegidas do Nordeste do Brasil
protege efetivamente as populações de anfíbios ameaçadas que ocorrem nesta região. Os
dados sobre a distribuição geográfica das espécies foram obtidos a partir da União
Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN), e foram sobrepostos à rede de
áreas protegidas do nordeste brasileiro, através do software ArcGIS 9.3. Os anfíbios
ameaçados encontrados no nordeste do Brasil foram representadas por populações
remanescentes de Adelophryne baturitensis, A. maranguapensis, Allobates olfersioides
e Agalychnis granulosa. Um total de 174 áreas protegidas compreendem a rede no
nordeste do Brasil, sendo estas 65 áreas de proteção integral (categorias IUCN I-II) e
109 áreas de uso sustentável (IUCN categorias III-VI), correspondendo a mais de 15
milhões de hectares, o que equivale a cerca de 10% da área total da região. No entanto,
os tamanhos das áreas protegidas ao longo da distribuição geográfica dessas espécies
ainda não garantem a persistência de suas gerações futuras. A principal ameaça para
essas espécies é a degradação das condições ambientais, tais como a perda de habitat
devido ao desmatamento e expansão agrícola. Portanto, a viabilidade de novas reservas
com uma diversidade de ecossistemas representativos da região nordeste do Brasil pode
ser vista como a melhor solução para evitar os processos de extinção local nesta região.
Palavras-chave: anfíbios, espécies ameaçadas, áreas protegidas, análise de lacunas,
conservação.
INTRODUCTION
More than 2000 amphibian species are listed as threatened by extinction, which
means that this is the most threatened vertebrate group in the world (Stuart et al., 2004).
The main drivers of amphibian population declines and extinctions are habitat loss,
invasive species, overexploitation, pollution, emergent infectious diseases and climate
change (Alford and Richards, 1999; Blaustein and Kiesecker, 2002; Blaustein et al.,
2003; 2010; Carey and Alexander, 2003; Daszak et al., 2003; Kats and Ferrer, 2003;
Stuart et al., 2004). The level of threat to amphibians is underestimated due to the lack
63
of knowledge of approximately 25% of species worldwide, which are categorized as
“Data Deficient” (DD) (IUCN, 2011). According to the Global Amphibian Assessment
(IUCN et al., 2006), the real number of extinct species of amphibians can be much
greater than currently acknowledged.
The issue of protecting threatened amphibians becomes more urgent when we
realize that most of the group’s diversity is found in regions where scientific knowledge
on amphibian biology is still scarce (Brito, 2008). Northeastern Brazil has a high
amount of endemisms in relation to other brazilian regions, that are being considered of
great biological relevance to the study and conservation of amphibians (Conservation
International et al., 2000). Yet, few studies have been conducted in this area (e.g.,
Silvano and Pimenta, 2003; Juncá, 2006; Bastazini et al., 2007; Loebmann and Mai,
2008; Valdujo et al., 2009). According to IUCN (2011), the threatened amphibians
distributed in northeastern Brazil are represented by remnant populations of
Adelophryne baturitensis, classified as “Vulnerable” (VU), A. maranguapensis,
classified as “Endangered” (EN), Allobates olfersioides, also classified as “Vulnerable”
(VU), and Agalychnis granulosa, classified as “Least Concern” (LC) on the IUCN Red
List but as “Critically Endangered” (CR) on the national red list of threatened
amphibians in Brazil (Haddad, 2008). The strong decline of several amphibian species
in different regions of Brazil highlights the urgent need of the expansion of research
programs and conservation efforts for these species, especially in regions where there is
few data on diversity and species distribution (Wake, 1998, Young et al., 2001), even as
northeastern Brazil.
Amphibians are affected by different environmental factors, which often operate
in complex ways (Alford and Richards, 1999; Blaustein and Kiesecker, 2002; Stuart et
al., 2004). Some amphibian populations declined without the identification of threats
(Laurance et al., 1996; Pounds et al., 1997; Lips, 1998; 1999; Wake, 1998; Pounds,
2001). The causes of decline may vary from region to region and may show synergistic
interactions between more than one threat factor (Davidson and Knapp, 2007; Blaustein
et al., 2010). No single factor is responsible for all amphibian declines, nor is it helpful
to identify one particular factor as more important than the others (Halliday, 2005).
However, the habitat change accounts for more declines than any other factor (e.g.,
Beebee and Griffiths, 2005; IUCN et al., 2006; Halliday, 2008; Becker et al., 2010),
although infectious diseases, such as those caused by chytrid fungus, are also significant
(Young et al., 2004). In addition, different reproductive developmental modes can vary
64
the responses of many amphibian species to important factors as habitat change (Gascon
et al., 1999; Tocher et al., 2001; Bell and Donnelly, 2006; Urbina-Cardona et al., 2006)
According to Becker et al. (2007), the disconnection between habitats needed during
different life-history stages of the amphibians, is defined as habitat split and might be a
serious threat in several fragmented landscapes.
Although there is a substantial amount of evidence showing the declining
populations of amphibians around the world, strategies for the study of this problem
have been developed mainly by scientists from the United States, Europe and Australia
(Houlahan et al., 2000; Young et al., 2001; Brito, 2008), which already had a good
knowledge about threatened species and their possible causes (Juncá, 2001). In Brazil,
few cases of the decline of amphibians have been published (Heyer et al., 1988;
Weygoldt, 1989; Bertoluci and Heyer, 1995; Guix et al., 1998; Pombal and Haddad,
1999; Izecksohn and Carvalho-e-Silva, 2001; Eterovick et al., 2005). As in other Latin
American countries, population reductions and extinctions of amphibians in Brazil
occur because these countries still don't have an effective and appropriate policy for
solving this problem (Juncá, 2001; Silvano and Segalla, 2005). However, Brazil and
Mexico were the Neotropical countries that published the greatest number of scientific
papers on amphibians with a conservation biology focus in the last few years, but for
which a gap analysis is missing as well as priorities to expanding its protected area
network (Urbina-Cardona, 2008).
As indicated by the Amphibian Conservation Action Plan (Gascon et al., 2007),
the long-term success of efforts to recover the species from declining depends on
society’s capacity to preserve natural habitats, as well as the establishment of additional
conservation area networks to include the distribution ranges of threatened species that
are not protected by the current protected area systems. Therefore, the conservation of
amphibians in fragmented landscapes is directly related with the establishment of
protected areas and requires special management tools, such as habitat restoration and
management of forest patches, ensuring the habitat quality and the permanence of the
species (Rodrigues et al., 2004; Urbina-Cardona et al., 2006; Urbina-Cardona, 2008;
Ochoa-Ochoa et al., 2009).
In this context, our objective was to evaluate if the protected area network of
northeastern Brazil protects populations of threatened amphibians that occur in this
region.
65
MATERIALS AND METHODS
Northeastern Brazil extends over more than 156 million hectares and includes
nine states: Maranhão, Piauí, Rio Grande do Norte, Ceará, Paraíba, Pernambuco,
Alagoas, Sergipe and Bahia (Agra et al., 2008). It is a region with a rich diversity of
habitats ranging from forested formations such as the Amazon Forest in northern
Maranhão and the Atlantic Forest in the coastal region; and open arid savannah-like
habitats such as the Caatinga and the Cerrado (Ab'Saber, 1980; Andrade-Lima, 1981;
Lleras, 1997).
Data on the protected area network was obtained from Brazil’s Ministry of
Environment database (MMA, 2011), including their categories and land coverage (see
Appendix I). All non-continental marine protected areas that are not influenced by
coastal forest environments were excluded from this analysis. We obtained data on
species distributions from the 2011 IUCN Red List of Threatened Species database
(IUCN, 2011), which overlapped the northeastern Brazilian protected area network,
through the software ArcGIS 9.3 (ESRI, 2008).
Gap analyses (Scott and Schipper, 2006) were made to observe if the protected
area network of northeastern Brazil overlaps the geographical range of the threatened
amphibian species that occur in this region. The protected areas were divided into two
categories (MMA, 2011): Strict protection (IUCN categories I–II) and Sustainable use
(IUCN categories III–VI).
In addition, we performed a comparison between the IUCN Red List categories
and the Red Book of Threatened Brazilian Fauna (Machado et al., 2008) on the
threatened amphibians of northeastern Brazil, identifying what are the differences
among the criteria established for these lists.
RESULTS
A total of 174 protected areas comprise the network in northeastern Brazil, these
being 65 strict protection areas (IUCN categories I–II) and 109 sustainable use areas
(IUCN categories III–VI), corresponding to more than 15 million hectares, which
equates to about 10% of the region’s total area. All of these protected areas are
distributed in approximately 16% of Atlantic Forest, 21% of Caatinga, 25% of Amazon
66
Forest and 36% of Cerrado (see Appendix I), according to their respective conservation
categories (Figure 1).
Figure 1. Total land area covered (dots) and percentage of protected area network (bars)
per biome in northeastern Brazil, according to the categories of strict protection and
sustainable use.
The threatened amphibians found in northeastern Brazil were represented by
Adelophryne baturitensis, A. maranguapensis, Allobates olfersioides and Agalychnis
granulosa. These four species have part of their geographical range overlapping
protected areas (Figure 2). Our results show that less than 10% of the protected areas
that house populations of threatened amphibians are in the strict protection categories of
IUCN. However, there is a mismatch on the distribution of protected areas that cover
the geographical ranges of these species, because 100% of occurrence areas of
Adelophryne maranguapensis, 30% of A. baturitensis, 9% of Allobates olfersioides and
4% of Agalychnis granulosa are overlapped to sustainable use areas. Therefore, even
though we may consider these species as protected, only a small fraction of their
67
populations are within protected areas that have biodiversity protection as its main goal.
The great majority of populations (i.e., approximately 90%) are under different
scenarios of susceptibility to human disturbance.
Figure 2. Map of protected area network and geographical ranges of the threatened
amphibians in northeastern Brazil.
68
Comparing the Red Book of Threatened Brazilian Fauna with IUCN Red List, a
different relation was identified among the criteria established for two threatened
species of amphibians from northeastern Brazil (Table 1), showing that there is a
mismatch between these two databases. Agalychnis granulosa was categorized as
“Critically Endangered” (CR) on the national red list of threatened amphibians in
Brazil. Nevertheless, this same species was classified in the category of “Least
Concern” (LC) on the IUCN Red List. The other species that showed conflicting results
between these lists was Allobates olfersioides, which wasn't classified in any category
of threat for the national red list, but was categorized as "Vulnerable" (VU) on the
IUCN Red List.
Table 1. Threatened amphibians of northeastern Brazil according to the national red list
status and the IUCN Red List categories.
Species
National Red List
IUCN Red List
Status
Categories
Adelophryne baturitensis
VU
VU
Adelophryne maranguapensis
EN
EN
Agalychnis granulosa
CR
LC
Allobates olfersioides
-
VU
DISCUSSION
A huge amount of studies is still necessary on threatened amphibians in
northeastern Brazil, so that we can understand the real extent of the problems of the
declining populations and threats to these species (Carnaval et al., 2009). In addition to
monitoring of the threatened species populations, there is a widespread need to improve
the studies on data of deficient species which might be threatened but are unprotected
by the legislation (IUCN, 2011).
The remaining populations of Adelophryne baturitensis were endemic of
Baturité Mountain (04°05'S, 38°30'W), state of Ceará, Brazil (Hoogmoed et al., 1994;
Borges-Nojosa, 2008a; IUCN, 2011). However, a new population of this species was
discovered in 2010 in the Plateau of Ibiapaba (03°48'S, 40º54'W), about 220 kilometers
of its type locality (Loebmann and Haddad, 2010). Recently, Loebmann et al. (2011)
69
reported another specimen of A. baturitensis in a mountainous region of the Atlantic
Forest known as "Brejo dos Cavalos" (08°22'S, 36°02'W), state of Pernambuco, Brazil,
further expanding its geographical distribution. Despite this, the IUCN still considers
the distribution of this species as restricted to the state of Ceará (IUCN, 2011). This
species could be found in leaf-litter, bromeliads and stream margins of closed forests,
but their habitats need to be well-preserved (Borges-Nojosa, 2008a). We suggest that
this species must remain categorized as "Vulnerable" (VU) according to IUCN criteria
and the national red list due to the high fragmentation of its extent of occurrence, which
seriously threatens the quality of their habitats.
Adelophryne maranguapensis has a restricted distribution to the Maranguape
Mountain (03°54'S, 38°32'W), state of Ceará (Borges-Nojosa, 2008b; Cassiano-Lima et
al., 2011). The same information is corroborated by Frost (2011) and IUCN (2011). It is
known that this location covers an enclave of the Atlantic Forest surrounded by
insurmountable xeric environments (Borges-Nojosa, 2008b). This species lives in the
leaf-litter of primary and secondary forests, but not in open habitats, and its extent of
occurrence is incorporated into an important protected area, the Environmental
Protection Area of the Maranguape Mountain, known as "APA da Serra do
Maranguape” (Borges-Nojosa, 2008b). However, this species occurs in areas where
there are no strict protection areas, which are affected by human activities ranging from
indigenous people (Borges-Nojosa, 2008b). Monocultures and other anthropogenic
activities were established in this area, gradually replacing the native forest and
contributing to the impoverishment of the quality of these habitats (Silvano and BorgesNojosa, 2004; Cassiano-Lima et al., 2011). Thus, this species must remain categorized
as "Endangered" (EN) according to IUCN criteria and the national red list. Due to its
restricted geographical range, we must consider that it suffers a very high risk of
extinction in the wild, so the areas of occurrence of this species should be monitored
strictly to ensure the persistence of their populations in the future.
The geographical range of Agalychnis granulosa has increased according to the
new reports that are emerging in the literature. Frost (2011) records this species singly
for the states of Bahia and Pernambuco at the same time which the IUCN reports its
distribution in several localities between the states of Alagoas and Pernambuco (IUCN,
2011). The fact of this species to be classified as “Least Concern” (LC) by the IUCN
Red List may be explained for its occurrence in relatively distant places, which indicates
a wide geographical distribution range (Carnaval and Peixoto, 2004). The same trend is
70
happening in the Red Book of Threatened Brazilian Fauna, which listed this species as
“Critically Endangered” (CR), but it opens a possibility to change this status (Cruz,
2008; Haddad, 2008), once those new areas of occurrence have been reported (Carnaval
et al., 2003; Cruz, 2008). This species generally occurs in lowland Atlantic forest with
secondary forest and at the margin of small streams, not occurring in open or severely
degraded areas (Carnaval and Peixoto, 2004). We suggest that this species should be
removed from the national red list, because the new records with the advancement of
knowledge have been increasingly reported for this species, which is expanding its
extent of occurrence. Therefore, we should maintain the status as “Least Concern” (LC)
as well as considered by the IUCN Red List.
Allobates olfersioides is found in several coastal areas of the Atlantic Forest,
from sea level to about 1000 meters above sea level (Verdade, 2010). During the last
twenty years, this species has been recorded at 33 locations in the states of Rio de
Janeiro, Espírito Santo, Minas Gerais, Bahia, Sergipe and Alagoas (e.g., Weygoldt,
1989; Izecksohn and Carvalho-e-Silva, 2001; Eterovick et al., 2005; Carnaval et al.,
2006; Verdade and Rodrigues, 2007; Camurugi et al., 2010; Almeida et al., 2011).
Several cases of declining populations have been reported among sites studied within
the known distribution area (Weygoldt, 1989; Izecksohn and Carvalho-e-Silva, 2001;
Eterovick et al., 2005; Silvano and Segalla, 2005; Verdade, 2010). However, there are
no clear causes to explain these observed declines (Heyer et al., 1988), but habitat
change and fragmentation are some possible factors causing these populations to
decline. In Bahia, this species was considered as one of the most threatened by habitat
loss, in the same region where its occurrence was strongly related with the presence of
bromeliads (Tinoco et al., 2008). In addition, chytridiomycosis may be related with the
declining of the specimens from Rio de Janeiro, where the presence of the chytrid
fungus Batrachochytrium dendrobatidis was recorded associated with its distribution
(Carnaval et al., 2006). No river in the coastal region of northeastern Brazil appears to
be a geographical barrier for this species, so the presence of continuous character
gradients suggests an uninterrupted gene flow between adjacent populations (Verdade
and Rodrigues, 2007), which exacerbates the threats for this species. Due to its wide
extent of occurrence and high encounter rate, we suggest that this species should be
removed from the category "Vulnerable" (VU), where it figured in the IUCN Red List
and receive the status “Least Concern” (LC).
71
Ongoing short and long term studies are essential for obtaining knowledge on
the biology of these species (Eterovick et al., 2005; Haddad, 2008). The scientific
knowledge gained should be used to demonstrate the urgent need for the creation of
strict protection areas in this region, because of the size of the protected areas along the
geographical range of these species still doesn't guarantee the permanence of their
future generations (Eterovick et al., 2005). Nonetheless, the extent of occurrence maps
may overestimate the geographic range sizes of the species, distorting broadly their
ecological patterns and conservation priorities (Hurlbert and White, 2005; Graham and
Hijmans, 2006; McPherson and Jetz, 2007; Gaston and Fuller, 2009). The effective area
of occupancy of each species evaluated within their extents of occurrence is relatively
low, which represent only 1% for Adelophryne maranguapensis, 5% for A. baturitensis,
31% for Agalychnis granulosa and 33% for Allobates olfersioides (IUCN, 2011). Based
on Post-2010 Strategic Plan of the Convention on Biological Diversity (Conservation
International, 2010), we suggest that to maintain the persistence of the ecosystem
processes provided by threatened amphibians in northeastern Brazil, new protected
areas which should be created should cover at least 25% of the area of occupancy of
each species analyzed, which corresponds to a minimum of approximately 800 hectares
of Atlantic Forest ecosystems.
Thus, the viability of new reserves with a representative diversity of Atlantic
Forest ecosystems in northeastern Brazil can be seen as the best solution to avoid the
local processes of extinction. The most suitable and economically viable way to protect
threatened amphibians in countries with high biodiversity like Brazil is by means of in
situ conservation through the establishment of protected areas (Haddad, 2008).
According to Haddad (2008), the ex situ conservation, which is based on maintenance
and reproduction of threatened species outside their natural habitats, is not a good
strategy for the Brazilian amphibians nowadays. In the ecosystems already heavily
fragmented by anthropogenic activities, they would need to take other actions, as for
example, the recovery of degraded areas and creation of forest corridors connecting
patches of the isolated ecosystems (Eterovick et al., 2005).
The governmental agencies responsible for the planning of public policy and
management of Brazilian biodiversity need a direct assimilation of published studies on
threatened amphibians in Brazil, thus enabling effective actions to reverse these threats,
through the support and resources provided by national or international nongovernmental organizations (Machado et al., 2008).
72
Under this context, since we do not know exactly what we have in terms of
species richness and little is known about the populations of the species already
described, conservation becomes a very difficult task. Our study provides a simple
approach that could be replicated in other regions and other countries, addressing
detailed information about the conservation status of other threatened species.
Nevertheless, it is indispensable that studies on taxonomy, systematics and conservation
of amphibians begin to incorporate new techniques to improve the researches on
morphology, bioacoustic, cytogenetic, DNA sequences, ecological aspects and patterns
of geographical distribution (Eterovick et al., 2005; Haddad, 2008; Loyola et al., 2008;
Urbina-Cardona, 2008; Carnaval et al., 2009), which are extremely necessary to
systematic conservation planning for complex species.
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APPENDIX I
Protected areas analyzed in northeastern Brazil according to MMA (2011)
Name of the Protected Area
Reserva Biológica do Gurupi1
Estação Ecológica do Castanhão
1
Parque Nacional das Nascentes do Rio Parnaíba
Parque Nacional de Ubajara
1
1
Parque Nacional de Sete Cidades
1
Estação Ecológica do Seridó1
Estação Ecológica de Aiuaba
Reserva Biológica Guaribas
1
1
Parque Nacional do Catimbau1
Parque Nacional da Serra das Confusões
Reserva Biológica de Serra Negra
1
1
Reserva Biológica de Saltinho1
Estação Ecológica de Murici
1
Reserva Biológica de Pedra Talhada
1
Estação Ecológica do Raso da Catarina
1
Refúgio de Vida Silvestre das Veredas do Oeste Baiano
Parque Nacional do Pau-Brasil
1
Parque Nacional do Descobrimento
1
Parque Nacional da Chapada Diamantina
1
Parque Nacional Grande Sertão Veredas
Parque Estadual da Serra do Conduru
Parque Nacional do Monte Pascoal
1
1
1
Parque Estadual das Sete Passagens
1
Parque Nacional da Serra de Itabaiana
1
Parque Estadual da Pedra da Boca1
Parque Estadual do Jacarapé
1
1
Parque Estadual do Aratu
Parque Estadual Pico do Jabre1
Monumento Natural da Cachoeira do Ferro Doído
Parque Estadual de Morro do Chapéu
1
Parque Nacional dos Lençóis Maranhenses
1
Estação Ecológica de Wenceslau Guimarães
Monumento Natural dos Cânions do Subaé
1
1
Estação Ecológica da Chapada da Serra Branca
1
1
1
Federal Unit
Hectares
Biome
MA
271197,50
Amazon
CE
12574,44
Caatinga
PI, MA, BA
730188,43
Cerrado
CE
6271,22
Caatinga
PI
6303,64
Caatinga
RN
1123,59
Caatinga
CE
11755,13
Caatinga
PB
2703,31
Atlantic Forest
PE
62294,20
Caatinga
PI
523923,56
Cerrado/Caatinga
PE
624,84
Caatinga
PE
562,56
Atlantic Forest
AL
6131,54
Atlantic Forest
AL, PE
3742,12
Atlantic Forest
BA
104842,52
Caatinga
BA
128048,97
Cerrado
BA
18952,51
Atlantic Forest
BA
21145,05
Atlantic Forest
BA
151941,21
Cerrado/Caatinga
BA
230853,41
Cerrado
BA
9365,53
Atlantic Forest
BA
22331,90
Atlantic Forest
BA
2822,07
Caatinga
SE
7998,98
Atlantic Forest
PB
258,33
Caatinga
PB
383,57
Atlantic Forest
PB
351,53
Atlantic Forest
PB
851,24
Caatinga
BA
362,09
Caatinga
BA
48504,27
Caatinga
MA
156605,73
Cerrado
BA
2419,40
Atlantic Forest
BA
404,46
Atlantic Forest
PI
24603,29
Caatinga
83
Parque Municipal da Lagoa do Frio1
Monumento Natural Grota do Angico1
Monumento Natural dos Monólitos de Quixadá
Monumento Natural das Falésias de Beberibe
1
1
Parque Ecológico do Rio Cocó1
1
Estação Ecológica do Pecém
Monumento Natural Vale dos Dinossauros
1
Parque Estadual do Poeta1
Parque Estadual Dunas de Natal
Parque Estadual Mapa da Pipa
1
1
Parque Estadual Florêncio Luciano
1
Estação Ecológica de Uruçuí-Una
1
Refúgios de Vida Silvestre do Rio dos Frades
Parque Estadual do Mirador
1
1
Parque Estadual do Itapiracó
Parque Estadual do Bacanga
1
1
Estação Ecológica do Sítio Rangedor
1
Monumento Natural do Rio São Francisco1
Reserva Biológica de Santa Isabel
Parque Nacional de Jericoacoara
1
1
Estação Ecológica Serra Geral do Tocantins1
Parque Nacional de Boa Nova
1
Refúgio de Vida Silvestre de Boa Nova
1
Refúgio de Vida Silvestre de Una1
Reserva Biológica de Una
1
Parque Nacional de Serra das Lontras
Parque Nacional do Alto do Cariri
Parque Estadual de Dois Irmãos
Estação Ecológica de Caetés
1
1
Parque Estadual das Carnaúbas
APA do Maracanã
1
1
Parque Estadual Sítio Fundão
APA Costa dos Corais
1
1
2
2
APA do Pratagy2
APA das Nascentes do Rio Vermelho
2
ARIE Manguezais da Foz do Rio Mamanguape
RESEX do Quilombo Flexal2
RESEX do Ciriáco
2
RESEX Marinha da Lagoa do Jequiá
Floresta Nacional de Sobral2
2
2
SE
113,13
Caatinga
SE
2142,76
Caatinga
CE
28782,19
Caatinga
CE
31,31
Atlantic Forest
CE
1046,90
Atlantic Forest
CE
978,23
Atlantic Forest
PB
39,19
Caatinga
PB
6,84
Caatinga
RN
1135,08
Atlantic Forest
RN
290,73
Atlantic Forest
RN
445,60
Caatinga
PI
138681,28
Cerrado
BA
888,39
Atlantic Forest
MA
446446,97
Cerrado
MA
355,32
Amazon
MA
2622,70
Amazon
MA
127,00
Amazon
BA, SE, AL
26736,29
Caatinga
SE
5547,41
Atlantic Forest
CE
8379,62
Atlantic Forest
BA
718387,94
Cerrado
BA
12065,30
Atlantic Forest
BA
15023,85
Atlantic Forest
BA
23423,33
Atlantic Forest
BA
18515,14
Atlantic Forest
BA
11343,69
Atlantic Forest
BA
19237,54
Atlantic Forest
PE
392,75
Atlantic Forest
PE
167,31
Atlantic Forest
CE
93,93
Caatinga
CE
9955,10
Caatinga
AL, PE
404281,23
Atlantic Forest
MA
950,95
Amazon
AL
13743,29
Atlantic Forest
BA
176322,22
Cerrado
PB
5769,47
Atlantic Forest
MA
8740,53
Amazon
MA
7162,06
Amazon
AL
10203,80
Atlantic Forest
CE
593,24
Caatinga
84
Floresta Nacional de Cristópolis2
BA
12790,53
Cerrado
APA Cabeceira do Rio das Balsas2
MA
60831,10
Cerrado
PI
21269,75
Cerrado
PI
3280,03
Caatinga
CE
3469,70
Caatinga
BA
11215,77
Caatinga
BA
100726,35
Atlantic Forest
BA
25921,66
Atlantic Forest
BA
7398,44
Caatinga
PB
39016,24
Caatinga
CE
872,59
Atlantic Forest
CE
775,49
Atlantic Forest
CE
1549,47
Atlantic Forest
CE
3754,28
Atlantic Forest
CE
6453,20
Atlantic Forest
CE
30239,70
Atlantic Forest
PI
168,20
Caatinga
BA
11889,58
Caatinga
BA
4764,42
Caatinga
BA
68038,20
Caatinga
BA
124967,26
Caatinga
BA
78142,99
Caatinga
MA
1788463,84
Amazon
MA
1565066,32
Amazon
MA, PI
280515,32
Cerrado/Amazon
BA
67515,44
Caatinga
AL
8894,12
Atlantic Forest
PB
14924,21
Atlantic Forest
CE
3938,25
Atlantic Forest
BA
89647,61
Atlantic Forest
BA
25460,39
Atlantic Forest
BA
345330,75
Atlantic Forest
PI
1617873,13
Cerrado/Caatinga
BA
66637,55
Atlantic Forest
BA
1242,23
Atlantic Forest
BA
1024802,12
Cerrado/Caatinga
MA
27021,63
Cerrado/Amazon
SE
144,13
Atlantic Forest
MA
11973,04
Cerrado
PE, PB
6676,66
Atlantic Forest
APA do Rangel
2
APA da Cachoeira do Urubu
2
APA da Bica do Ipu2
Floresta Nacional Contendas do Sincorá
RESEX de Canavieiras
2
2
APA Santo Antonio2
ARIE Serra do Orobó
2
2
APA das Onças
APA do Estuário do Rio Curu
APA do Lagamar do Cauípe
2
2
APA do Estuário do Rio Mundaú
APA das Dunas de Paracuru
2
APA da Serra de Maranguape
APA da Serra de Baturité
2
2
2
Floresta Nacional de Palmares
2
APA Gruta de Brejões/Vereda do Romão Gramado 2
ARIE Nascente do Rio de Contas
APA Serra do Barbado
2
2
APA Marimbus-Iraquara2
APA Lagoa Itaparica
2
APA Baixada Maranhense
2
APA Upaon-Açu/Miritiba/Alto Preguiça2
APA do Delta do Parnaíba
2
APA Serra Branca/Raso da Catarina
APA de Piaçabuçu
2
2
APA Barra do Rio Mamanguape
2
APA da Lagoa de Jijoca
RESEX Marinha do Corumbau
APA Caraíva-Trancoso
2
2
APA Ponta da Baleia-Abrolhos
APA Serra da Ibiapaba
2
2
2
APA Joanes-Ipitanga2
APA Lagoas e Dunas do Abaeté
2
APA Dunas e Veredas do Baixo Médio São Francisco
RESEX Marinha do Delta do Parnaíba2
Floresta Nacional do Ibura
RESEX Chapada Limpa
RESEX Acaú-Goiana2
2
2
2
85
Floresta Nacional de Negreiros2
PE
3004,51
Caatinga
APA Lago do Sobradinho2
BA
1235356,62
Cerrado/Caatinga
BA
50689,81
Atlantic Forest
BA
1138497,69
Cerrado
BA
300305,61
Cerrado
BA
11130,23
Cerrado
BA
7473,38
Caatinga
BA
350144,36
Atlantic Forest
BA
2711,53
Atlantic Forest
BA
1170,59
Atlantic Forest
BA
3309,05
Atlantic Forest
BA
47244,25
Caatinga
BA
2071,81
Atlantic Forest
BA
230351,28
Atlantic Forest
BA
31071,40
Atlantic Forest
BA
93486,64
Atlantic Forest
BA
103146,96
Atlantic Forest
BA
158031,40
Atlantic Forest
BA
63577,15
Atlantic Forest
BA
144688,64
Atlantic Forest
BA
2028,69
Atlantic Forest
SE
45729,00
Atlantic Forest
SE
43916,69
Atlantic Forest
SE
215,00
Atlantic Forest
SE
976,94
Atlantic Forest
CE
498,45
Atlantic Forest
CE
122,15
Atlantic Forest
CE
2365,64
Atlantic Forest
CE
2910,44
Atlantic Forest
CE
2734,14
Atlantic Forest
BA
3715,23
Atlantic Forest
AL
129526,17
Atlantic Forest
AL
3712,24
Atlantic Forest
AL
9565,91
Atlantic Forest
AL
18534,41
Atlantic Forest
PB
112,02
Caatinga
RN
12901,63
Atlantic Forest
RN
12010,32
Atlantic Forest
RN
42973,49
Atlantic Forest
RN
1749,85
Atlantic Forest
APA da Serra do Ouro
2
APA do Rio Preto
2
APA Bacia do Rio de Janeiro2
APA de São Desidério
ARIE Cocorobó
2
2
APA Plataforma Continental do Litoral Norte2
APA Mangue Seco
2
APA Bacia do Cobre/São Bartolomeu
APA Rio Capivara
2
2
APA Lago de Pedra do Cavalo
2
2
APA Guaibim
APA Caminhos Ecológicos da Boa Esperança
APA das ilhas Tinharé e Boipeba
APA Pratigi
2
2
APA Baía de Camamu
2
APA Lagoa Encantada e Rio Almada2
APA Costa de Itacaré/Serra Grande
2
APA Litoral Norte do Estado da Bahia
APA Lagoas de Guarajuba2
APA do Litoral Norte
APA do Litoral Sul
2
2
APA Morro do Urubu2
2
APA da Foz do Rio Vaza-Barris
APA das Dunas da Lagoinha
2
2
APA do Pecém
APA do Estuário do Rio Ceará
APA do Rio Pacoti
2
APA da Lagoa do Uruaú
APA Coroa Vermelha
APA de Murici
2
2
2
2
APA do Catolé e Fernão Velho
APA de Santa Rita2
APA da Marituba do Peixe
2
ARIE Mata de Goiamunduba
RDS Ponta do Tubarão2
APA Piquiri-Una
2
APA Bonfim-Guaraíra
APA de Jenipabu2
2
2
2
2
2
86
APA das Reentrâncias Maranhenses2
MA
979553,78
Amazon
RESEX de Cururupu2
MA
185195,13
Amazon
CE
29361,27
Caatinga
CE
601,43
Atlantic Forest
MA
10571,84
Cerrado
RN
432,56
Caatinga
MA
275207,64
Cerrado/Amazon
BA
100767,56
Atlantic Forest
CE
29804,99
Atlantic Forest
RN
168,83
Atlantic Forest
MA
234793,34
Cerrado
APA Serra da Meruoca
RESEX do Batoque
2
2
RESEX Mata Grande2
Floresta Nacional de Açu
2
APA da Foz do rio Preguiças
2
RESEX de Cassurubá2
RESEX Prainha do Canto Verde
2
Floresta Nacional de Nísia Floresta
APA dos Morros Garapenses
APA Chapada do Araripe
2
2
2
CE, PE, PI
972590,45
Caatinga
2
CE
38330,94
Caatinga
2
BA
10082,44
Atlantic Forest
Floresta Nacional do Araripe-Apodi
RESEX Marinha da Baía do Iguape
APA Baía de Todos os Santos
APA de Guadalupe
2
BA
137970,82
Atlantic Forest
2
PE
44306,60
Atlantic Forest
2
PE
37885,67
Atlantic Forest
PB
113,17
Atlantic Forest
PB
168,33
Atlantic Forest
CE
50,78
Caatinga
APA de Santa Cruz
Floresta Nacional da Restinga de Cabedelo2
ARIE da Barra do Rio Camaratuba
ARIE do Sítio Curió
1
2
2
– Strict protection areas (IUCN categories I–II); 2– Sustainable use areas (IUCN categories III–VI).
87
CONCLUSÃO GERAL
O campo da biologia da conservação tem aumentado a uma taxa exponencial na
última década (Lawler et al., 2006). No entanto, existe uma separação clara entre a
gestão da conservação dentro e fora do ambiente acadêmico (Kainer et al., 2006).
Pesquisas acadêmicas baseadas em biologia da conservação raramente são integradas
com as ciências sociais, tornando a pesquisa científica ecológica com uma relevância
limitada no âmbito conservacionista, o que reflete a existência de uma grande lacuna
entre a teoria e a gestão de sua aplicação (Fazey et al., 2005). No que se refere à
conservação de anfíbios em regiões de alta biodiversidade, é necessário a realização de
estudos multidisciplinares a níveis continentais (para elucidar padrões gerais), nacionais
(para estabelecer as prioridades de cada país), regionais (para estabelecer locais
prioritários para pesquisa e conservação), e locais (para, finalmente, implementar planos
de conservação necessários).
Para Urbina-Cardona (2008), a conservação dos anfíbios neotropicais necessita
de estudos que complementem a investigação herpetológica com outras disciplinas,
como sociologia, educação, antropologia, veterinária, microbiologia, economia e/ou
direito. Desta forma, através de uma distribuição mais completa de informações, é
possível chegar a diferentes setores da sociedade, gerando interesses, solicitando o
apoio financeiro necessário e fornecendo importantes dados para pesquisadores
conservacionistas, ONGs locais e políticos tomadores decisão.
Apesar da urgente necessidade imposta pela crise atual da biodiversidade sobre o
declínio mundial de anfíbios (Blaustein et al., 2010), estes se encontram em um elevado
risco de extinção e são considerados como o os vertebrados mais ameaçados do planeta
(Stuart et al., 2004). Não obstante, os anfíbios também se encontram entre os grupos de
vertebrados terrestres menos estudados no mundo, com apenas 5% do número total de
estudos realizados sobre os efeitos da perda de habitat em animais vertebrados (Lawler
et al., 2006; Gardner et al., 2007).
Sabe-se que paisagens naturais convertidas em paisagens fragmentadas reduzem
a qualidade dos ambientes e resultam na perda de conectividade entre manchas de
habitats adequados (Saunders et al., 1991; Murcia, 1995; Fahrig, 2003; Urbina-Cardona
et al., 2006; Fischer e Lindermayer, 2007). A perda de habitat é a principal causa de
extinção de espécies e afeta cerca de 90% dos anfíbios no continente americano
(Crump, 2003; Young et al., 2004). Anfíbios estão em declínio em praticamente todo o
88
mundo, mas a falta de dados regionais de longo prazo dificulta a identificação de
possíveis causas, prejudicando assim, o estabelecimento de esforços conservacionistas
(Stuart et al., 2004; Nystrom et al., 2007). Geralmente, as pesquisas sobre história
natural de anfíbios neotropicais contêm informações restritas a uma única estação
reprodutiva (Bastos e Haddad, 1996). Em adição, grande parte destas informações
encontram-se fragmentadas e localmente voltadas para organismos ou habitats isolados
(Urbina-Cardona, 2008). Existe uma carência de pesquisas básicas envolvendo
resultados como padrões de diversidade, endemismo, dinâmica populacional e
similaridade da fauna (Azevedo-Ramos e Gallatti, 2002), tanto em ambientes
preservados, quanto em ambientes afetados pelas atividades humanas.
No capítulo 1, importantes tendências e enviesamentos foram observados no que
diz respeito aos anfíbios do Brasil. Existem muitas diferenças na alocação de esforços
de pesquisa para diferentes grupos taxonômicos e biomas, assim como alguns tópicos de
pesquisa, de certa forma, negligenciados. Apesar do número de artigos dedicados aos
anfíbios do Brasil ter aumentado nos últimos anos, ainda há uma grande necessidade de
um aumento no número de artigos enfocando a conservação dos anfíbios em geral,
principalmente quanto a espécies ameaçadas, dinâmicas populacionais e relações
interespecíficas (Brito, 2008).
As pesquisas que envolvem comunidades de anfíbios no Brasil, comumente
apresentam algumas tendências para abordagens descritivas (Cardoso et al., 1989;
Heyer et al., 1990; Haddad e Sazima, 1992). Estas abordagens demonstram uma certa
falta de informações científicas, limitando assim o desenvolvimento de modelos
ecológicos que ajudam a descrever as estruturas das comunidades (Haddad, 1991). No
entanto, mesmo em paisagens fragmentadas, ainda temos tempo de salvar alguns
habitats críticos para a conservação de anfíbios por meio de planejamento sistemático de
conservação (ver Margules e Pressey, 2000; Margules e Sarkar, 2007; Diniz-Filho et al.,
2007; Loyola et al., 2008; Sarkar e Illoldi-Rangel, 2010).
No capítulo 2, a escolha de grupos indicadores eficientes para representação de
anfíbios na Mata Atlântica brasileira foi fundamental para definição de um modelo de
referência para estudos de biologia da conservação, inclusive para a seleção de reservas.
A partir deste propósito, estudos de inventários da diversidade de anfíbios podem ser
concentrados nesses grupos comprovadamente como indicadores da biodiversidade. O
uso de subconjuntos taxonômicos como indicadores de espécies tem sido uma prática
relativamente comum em estudos de conservação (Simberloff, 1998; Caro e O’Doherty,
89
1999; Andelman e Fagan, 2000). Grupos substitutos de diversidade ou grupos
indicadores têm sido usados de diferentes maneiras para controlar ou resolver
problemas de conservação, porém seus resultados são contraditórios e muitas vezes
utilizados de forma inconsistente (Caro e O’Doherty, 1999). Outras análises das
características dos grupos indicadores que explicam a alta eficiência na representação
dos outros grupos talvez possam contribuir para o conhecimento nesse sentido.
Apesar do avanço gradativo da biologia da conservação como ciência, no
planejamento de conservação, interesses políticos e econômicos muitas vezes têm um
peso mais relevante do que os critérios científicos propriamente ditos (Diniz-Filho et al.,
2008). Portanto, muitas áreas protegidos e criadas pelo governo englobam habitats
inadequados para a manutenção de diversas espécies nativas (Brito, 2005). Uma das
estratégias mais utilizadas para conservar espécies ameaçadas é o estabelecimento de
áreas protegidas (Lawler e White, 2008). Nesse sentido, a seleção de reservas para a
proteção e manutenção dos processos ecossistêmicos pode ser considerada como uma
ferramenta extremamente eficaz para conservar espécies e habitats ameaçados (Clemens
et al., 1999; Myers et al., 2000; Kati et al., 2004). Assim, a avaliação do nível de
ameaça das espécies de acordo com seus riscos de extinção é fundamental para o
planejamento e priorização de estratégias conservacionistas em diferentes escalas
espaciais (Mace e Lande, 1991; IUCN, 2001; Miller et al., 2006; 2007).
No capítulo 3, a avaliação do status de conservação dos anfíbios ameaçados de
extinção dentro da rede de áreas protegidas no nordeste do Brasil proporcionou uma
abordagem que pode ser replicada em outras regiões e em outros países, apresentando
informações detalhadas sobre a conservação de espécies ameaçadas. No entanto, é
indispensável que os novos estudos sobre taxonomia, sistemática e conservação de
anfíbios comecem a incorporar técnicas inovadoras para o avanço dessas pesquisas
(Eterovick et al., 2005; Haddad, 2008; Loyola et al., 2008; Urbina-Cardona, 2008;
Carnaval et al., 2009), as quais são extremamente necessárias para o planejamento da
conservação de espécies consideradas como complexas.
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