TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS `PÊRA` EM FUNÇÃO
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TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS `PÊRA` EM FUNÇÃO
SOLOS E NUTRIÇÃO TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’ EM FUNÇÃO DA CLOROSE VARIEGADA DOS CITROS ADRIANA PATRÍCIA RICCI (1,2); FRANCISCO DE ASSIS ALVES MOURÃO FILHO (1,3); PAULO SÉRGIO RODRIGUES DE ARAÚJO (1); MARIA JULIA GOBBO BERETTA (4) e KEN DERRICK(5) RESUMO Avaliaram-se os teores de macronutrientes e micronutrientes em laranjeiras ‘Pêra’ [Citrus sinensis (L.) Osbeck] enxertadas sobre limoeiro ‘Cravo’ [Citrus limonia (L.) Osbeck], com seis anos de idade, cultivadas em espaçamento 8,0 x 4,0 m, em função da presença ou não dos sintomas da clorose variegada dos citros (CVC). Selecionaram-se as plantas mediante diagnose visual e por serologia, adotando-se o delineamento estatístico inteiramente casualizado em esquema de parcela subdividida, sendo as parcelas compostas pelos estádios de CVC, a saber: plantas sadias; estádio I - plantas com aproximadamente um (1) Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Departamento de Produção Vegetal, Caixa Postal 9, 13418-900 Piracicaba (SP). (2) Bolsista Fundecitrus. (3) Bolsista CNPq. (4) Instituto Biológico de São Paulo - Seção de Bioquímica Fitopatológica, Caixa Postal 7119, 01064-970 São Paulo (SP). (5) University of Florida - CREC, 700 Experiment Station Road, Lake Alfred, FL., 33850 USA. ARTIGO TÉCNICO 518 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. ano de doença, caracterizadas apenas pelos sintomas foliares; estádio II - plantas com dois ou mais anos de doença, caracterizadas pela redução do tamanho dos frutos. Formaram-se subparcelas pelos locais de amostragem (casca e lenho do tronco e da raiz, folhas e frutos), com cinco repetições. Observou-se que as plantas com sintomas de CVC apresentaram teores significativamente inferiores de N, P e Mg em relação às sadias. Os teores de Fe e de Mn foram superiores naquelas sadias. Os maiores teores de N, K, Ca e Mg foram observados nas folhas, sendo que os dois últimos não apresentaram diferenças em relação aos encontrados na casca do tronco. Os maiores teores de Cu, Fe e Zn foram encontrados na casca do tronco, enquanto B e Mg foram mais elevados nas folhas. Termos de indexação: Citrus sinensis (L.) Osbeck, nutrição, Xylella fastidiosa. SUMMARY NUTRIENT CONTENT OF ‘PÊRA’ SWEET ORANGE TREES AFFECTED BY CITRUS VARIEGATED CHLOROSIS Macro and micronutrient contents in different organs of ‘Pêra’ sweet orange trees (Citrus sinensis L. Osbeck) on ‘Rangpur’ lime (Citrus limonia L. Osbeck) affected by citrus variegated chlorosis (CVC) were investigated. Sampling trees were selected from a 6-year-old grove spaced at 8 x 4 m, and based on the presence or absence of visual symptoms and serological tests for CVC. The experimental was a splitplot design, with 18 treatments and five replications. Main plots consisted of three levels of CVC infection (healthy trees; trees infected after 1 year and characterized by leaf symptoms; and trees infected after 2 or more years and characterized by reduction of fruit size), and subplots were LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 519 six plant tissues (phloem and xylem of trunk and roots, leaves, and fruits). Results showed that, under the conditions of this experiment, trees affected by CVC showed lower N, P, and Mg concentrations than those of healthy trees. Healthy trees showed higher Fe and Mn concentrations than CVC affected trees. Leaves presented the highest concentrations of N, K, Ca, and Mg, even though concentrations of the last two nutrients were not significantly different from trunk phloem. The highest Cu, Fe, and Zn concentrations were found in trunk phloem, whereas B and Mg concentrations were higher in leaves. Index terms:Citrus sinensis, nutrition, Xylella fatidiosa. 1. INTRODUÇÃO A clorose variegada dos citros (CVC), também conhecida como “amarelinho”, foi constatada pela primeira vez em 1987 em pomares do Norte e do Nordeste do Estado de São Paulo e na região do Triângulo Mineiro (ROSSETTI et al., 1990). MALAVOLTA et al. (1993) sugeriram que a presença de sintomas de desordem nutricional em frutos e folhas indicava algum tipo de associação entre a anormalidade e a deficiência ou o excesso de nutrientes. A bactéria Xylella fastidiosa foi confirmada como agente causal dessa doença ao serem completados os postulados de Koch (CHANG et al., 1993; LEE et al., 1993). Os sintomas iniciais da CVC aparecem, em geral, na parte superior da copa e, posteriormente, evoluem para o restante da planta. Em estádios avançados, as plantas afetadas brotam pouco e têm crescimento bem reduzido em relação às sadias (GARCIA JUNIOR et al., 1995). Até o momento, já se constatou a presença da bactéria em todos os cultivares de laranja-doce estudados e em algumas tangerinas e seus híbridos. Apesar disso, só foram encontrados danos em laranjas-doces, com perdas que ultrapassam cem milhões de dólares anuais (LARANJEIRA et al.,1998). LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 520 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. MACHADO et al. (1992), em experimentos de enxertia com material que apresentava os sintomas da CVC, constataram que, após o pegamento do enxerto, seu desenvolvimento apresentava acentuada deficiência nutricional inespecífica, isto é, clorose generalizada e redução de crescimento. Embora possa ser considerado mais vigoroso em relação à capacidade de pegamento e desenvolvimento das borbulhas, o limoeiro ‘Cravo’ sobreenxertado apresentou problemas de mortalidade das brotações, provavelmente associadas à intensa incidência de CVC, embora se tenha realizado a fertilização do solo conforme recomendação. Segundo MACHADO et al. (1994), as folhas das plantas com CVC apresentaram sintomas de deficiência hídrica, em função do aumento da resistência dos vasos xilemáticos, associados com decréscimos significativos na taxa de transpiração, na condutância estomática e no potencial de água em relação às plantas sadias. SANTOS COSTA et al. (1992) admitem a possibilidade de existir interferência entre a causa primária, patogênica, a qual desencadeia uma série de alterações na fisiologia e bioquímica da planta, e a manifestação dos sintomas de carência de molibdênio. Reconhecendo-se que a bactéria X. fastidiosa é o agente causal da CVC e a influência desse patógeno sobre diversos aspectos fisiológicos das plantas cítricas, instigam-se investigações referentes à interação planta x patógeno, destacando-se o aspecto nutricional das plantas afetadas. Há necessidade de avaliar se a desordem nutricional é causada pela concorrência da bactéria pelo consumo nutricional ou se há possibilidade da presença de barreira física no xilema, conseqüente ao crescimento da colônia de bactéria, impedindo a translocação dos nutrientes ou ambos os eventos. Neste trabalho, foi avaliada a variação dos teores de nutrientes em diferentes partes e órgãos das plantas cítricas, em função da presença ou não da síndrome da clorose variegada dos citros. LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 521 2. MATERIAL E MÉTODOS Este trabalho foi desenvolvido na Universidade de São Paulo, Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” (ESALQ), no Departamento de Produção Vegetal, em Piracicaba (SP). Os dados foram coletados em laranjeira ‘Pêra’ [Citrus sinensis (L.) Osbeck] enxertadas sobre limoeiro ‘Cravo’ [Citrus limonia (L.) Osbeck], com seis anos de idade, cultivadas em espaçamento 8 x 4 m, efetuando-se tratos culturais de acordo com as recomendações técnicas para o cultivo comercial de citros, incluindo calagem e adubações. Selecionaram-se, mediante diagnose visual, as plantas aparentemente isentas de outros problemas fitossanitários, submetendo-as ao teste de diagnose por serologia (LEE et al., 1992), no Instituto Biológico de São Paulo, na Seção de Bioquímica Fitopatológica, em São Paulo (SP). A coleta das amostras de folhas e frutos realizou-se em junho de 1997 e, as demais, em setembro do mesmo ano, conforme descritas a seguir: Casca do caule – foi retirado acima da enxertia um semi-anel do tronco com cerca de 15,0 x 10,0 cm (comprimento x largura respectivamente) e, depois, moído; z Lenho do caule – com o auxílio de um arco de poa, retiraram-se porções de, aproximadamente, 200 g do lenho do tronco, a 15-30 cm acima da altura da enxertia; z Raízes - foram amostradas entre 5 e 10 cm de profundidade, distantes cerca de 50 cm do tronco, coletando-se um semi-anel da casca da raiz com cerca de 20 cm de comprimento. Nas mesmas raízes, retiraram-se porções do lenho com cerca de 3 x 2 cm (comprimento x largura respectivamente), procedendo-se à moagem; z z Folhas – amostraram-se quarenta folhas pecioladas, de tamanho normal, com 4 a 7 meses de idade e isentas de danos, coletadas em ramos não frutíferos; LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 522 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. Frutos – coletaram-se seis frutos com diâmetro médio de 3,0 cm, na região mesial. z As análises dos macronutrientes nitrogênio, fósforo, potássio, cálcio, magnésio e enxofre, e dos micronutrientes boro, cobre, ferro, manganês e zinco na matéria seca da casca e lenho do tronco e das raízes e folhas foram realizadas no laboratório de Análises de Fertilidade do Solo e Nutrição Mineral de Plantas, no Instituto Agronômico de Campinas (SP). As análises dos referidos nutrientes nos frutos foram efetuadas no Departamento de Química (Área de Nutrição Mineral de Plantas) na ESALQ, em Piracicaba (SP), segundo a recomendação de SARRUGE e HAAG (1974). Os tratamentos foram as combinações de três estádios da CVC, a saber: plantas sadias; estádio I - plantas com aproximadamente um ano de doença, caracterizadas apenas pelos sintomas foliares; estádio II - plantas com dois ou mais anos de doença, caracterizadas pela redução do tamanho dos frutos, constando seis amostragens por planta: casca e lenho do tronco, casca e lenho das raízes, folhas e frutos, perfazendo 18 tratamentos. O delineamento estatístico adotado foi o inteiramente casualizado em esquema de parcela subdividida, sendo as parcelas compostas pelos estádios da CVC e, as subparcelas, pelas partes de coleta nas plantas, com cinco repetições. O nível mínimo de significância adotado para o teste F foi de 0,05. O detalhamento da análise para estádios, partes da planta e interação desses dois fatores, foi comparado pelo teste de Tukey, considerando-se 0,05 para o nível mínimo de significância. A análise exploratória dos dados foi feita por meio da análise dos resíduos e do diagrama de ramos e folhas. A análise de resíduos sugeriu transformações de log (x + 1) para as variáveis fósforo, magnésio e log (x + 0) para as demais, com exceção do enxofre. LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 523 3. RESULTADOS E DISCUSSÃO Pode ser observado, na Tabela 1, considerando-se os estádios da doença, isoladamente, que houve diferença apenas para os teores de N e P, que apresentaram médias significativamente maiores para plantas sadias; para os teores de Mg, o estádio II foi inferior às plantas sadias e àquelas no estádio I. Para K e Ca, não se observaram diferenças entre as médias nos três estádios avaliados. Considerando-se somente as partes amostradas na planta, destacaram-se as médias de N, K, Ca e Mg obtidas nas folhas, não apresentando, estes dois últimos nutrientes, diferença significativa em relação à casca do tronco; as menores médias foram encontradas nos frutos; para os teores de P, os maiores valores foram observados no lenho da raiz, detectando-se o menor nos frutos. Na interação entre os estádios x partes da planta em relação aos teores de Mg nas folhas, a média do estádio II foi inferior à sadia e ao estádio I. Nota-se que o comportamento dos teores encontrados nas plantas sadias e no estádio I foi igual em todas as partes da planta, sendo superior nas folhas e inferior nos frutos; contudo, no estádio II, obtiveram-se a maior e a menor média na casca do tronco e nos frutos respectivamente. Na Tabela 2, considerando-se, isoladamente, os estádios de doença, verifica-se que as concentrações de Fe e Mn são superiores aos teores encontrados em plantas sadias e significativamente inferiores no estádio II. Para os teores de B, Cu e Zn, não se observaram diferenças entre as médias nos três estádios. Considerando-se apenas as partes de coleta na planta, encontraram-se os maiores valores para B e Mn nas folhas e, as menores médias, no lenho do tronco; para Cu, Fe e Zn, as maiores médias foram obtidas na casca do tronco e, as menores, para o Cu, no lenho da raiz; para o Fe nos frutos e, para o Zn, no lenho do tronco. LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 K P Médias/Partes Sadia Estádio I Estádio II Médias/Partes Sadia Estádio I Estádio II 6,46 C 6,86 a A 5,78 a A 6,74 a A 0,65 C 0,76 a A 0,58 a A 0,62 a A 11,56 B 11,92 a A 11,50 a A 11,26 a A Sadia Estádio I Estádio II N Médias/Partes Casca/ Tronco Estádio Nutrientes 2,45 E 3,02 a A 1,96 a A 2,38 a A 0,70 C 0,90 a A 0,68 a A 0,52 a A 2,97 D 3,40 a A 2,88 a A 2,62 a A Lenho/ Tronco 9,67 B , 10,20 a A 9,84 a A 9,02 a A 0,75 C 0,84 a A 0,68 a A 0,74 a A 11,25 B 11,78 a A 10,86 a A 11,12 a A Casca/ Raiz 3,13 D 3,60 a A 2,84 a A 2,94 a A 2,39 A 2,92 a A 2,26 a A 2,00 a A 4,75 C 5,04 a A 4,16 a A 5,04 a A g kg-1 Lenho/ Raiz 14,23 A 14,10 a A 11,80 a A 16,78 a A 1,26 B 1,42 a A 1,24 a A 1,12 a A 24,31 A 26,26 a A 23,64 a A 23,02 a A Folhas 1,59 F 1,61 a A 1,69 aA 1,47 a A 0,20 D 0,20 a A 0,21 a A 0,20 a A 1,26 E 1,31 a A 1,25 a A 1,22 a A Frutos Continua ,– 6,56 a 5,65 a 6,55 a ,– 1,17 a 0,94 b 0,87 b ,– 9,95 a 9,05 b 9,05 b Médias/ Estádios Tabela 1. Teores médios de macronutrientes na matéria seca dos tecidos de laranjeiras ‘Pêra’ sadias e com sintomas de CVC. Piracicaba (SP), 1997 524 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. Médias/Partes Sadia Estádio I Estádio II Médias/Partes Sadia Estádio I Estádio II – – – – 1,45 A 1,56 a B 1,52 a B 1,26 a A – – – – 0,23 C 0,26 a D 0,22 a D 0,22 a C 1,98 C 2,12 a A 1,90 a A 1,92 a A Lenho/ Tronco – – – – 0,99 B 1,12 a C 1,08 a C 0,78 a B 20,09 B 19,38 a A 22,82 a A 18,08 a A Casca/ Raiz – – – – 0,85 B 0,88 a C 0,86 a C 0,80 a B 2,23 C 2,26 a A 1,96 a A 2,46 a A g kg-1 Lenho/ Raiz – – – – 1,70 A 2,24 a A 1,94 a A 0,92 b B 38,63 A 38,32 a A 40,34 a A 37,24 a A Folhas Médias seguidas de letras minúsculas iguais, nas colunas, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 0,05. Médias seguidas de letras maiúsculas iguais, nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 0,05. S Mg 35,66 A 35,66 a A 35,30 a A 36,02 a A Sadia Estádio I Estádio II Ca Médias/Partes Casca/ Tronco Estádio Nutrientes Tabela 1. Conclusão 0,16 0,15 a 0,15 a 0,18 a 0,11 C 0,11 a E 0,11 a D 0,11 a C 0,43 D 0,47 a A 0,40 a A 0,41 a A Frutos ,– ,– ,– ,– ,– 1,03 a 0,96 a 0,68 b ,– 16,37 a 17,12 a 16,02 a Médias/ Estádios TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 525 LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 Fe Cu 199,43 A 4,89 D 7,02 a CD 4,50 a D 3,16 a D 9,15 D 11,84 a E 6,52 a D 8,98 a E Lenho/ Tronco 8,01 C 9,54 a C 7,36 a C 7,12 a C 49,95 B 66,04 a B 48,80 a B 35,00 b C Casca/ Raiz Folhas 1,79 E 1,26 b E 1,82 ab E 2,28 a D 10,97 D 26,18 B 24,30 a B 26,98 a B 27,26 a B 98,93 A 13,74 a DE 80,80 b A 9,32 a D 98,20 ab A 9,84 a E 117,80 a A mg kg-1 Lenho/ Raiz Médias/Partes 705,09 A 280,17 B 889,27 A 87,46 C 139,87 BC Sadia 624,94 a B 468,90 a C 1566,10 a A 137,86 a D 124,80 a D Estádio I 795,04 a A 339,10 a B 688,22 ab A 71,02 ab C 141,00 a B Estádio II 695,30 a A 32,50 b C 413,54 b A 53,50 b C 153,80 a B Médias/Partes Sadia 247,78 a A Estádio I 206,92 a A Estádio II 143,60 a A 49,17 B 47,62 a C 51,38 a B 48,52 a B Sadia Estádio I Estádio II B Médias/Partes Casca/ Tronco Estádio Nutrientes – 39,71 a 38,65 a 39,59 a Médias/ Estádios ,– 38,20 D Continua – 52,20 a E 495,80 a 31,60 a D 344,33 a 30,80 a C 229,91 b 6,00 CD 5,00 a D 49,15 a 5,00 a CD 42,10 a 8,00 a C 31,90 a 17,73 C 18,20 a D 17,60 a C 17,40 a D Frutos Tabela 2. Teores médios de micronutrientes na matéria seca dos tecidos de laranjeiras ‘Pêra’ sadias e com sintomas de CVC. Piracicaba (SP) 1997 526 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. 63,58 B 55,30 a A 62,84 a A 72,60 a A Casca/ Tronco Médias/Partes 127,62 A Sadia 124,78 a A Estádio I 133,36 a A Estádio II 124,72 a A Médias/Partes Sadia Estádio I Estádio II Estádio Casca/ Raiz 2,77 E 4,58 a D 2,72 a E 1,00 a E 4,17 E 35,19 C 40,04 a B 39,36 a C 26,18 a C 128,57 A 5,52 a A 183,48 a A 3,94 a A 102,34 a A 3,04 a A 99,90 a A Lenho/ Tronco 9,23 D 11,58 a C 7,78 a D 8,34 a D 11,70 D 19,48 a A 7,54 a A 8,08 a A mg kg-1 Lenho/ Raiz 60,12 B 41,18 b B 64,90 ab B 74,28 a B 120,20 A 145,64 a A 114,18 a A 100,78 a A Folhas Frutos – 71,57 a 50,51 b 49,70 b Médias/ Estádios 5,47 DE – 5,20 a CD 37,89 a 6,40 a DE 42,42 a 4,80 a D 39,87 a 15,33 C 20,00 a A 12,20 a A 13,80 a A Médias seguidas de letras minúsculas iguais, nas colunas, não diferem entre si pelo teste de Tukey a 0,05. Médias seguidas de letras maiúsculas iguais, nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, ao nível de 5%. Zn Mn Nutrientes Tabela 2. Conclusão TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 527 LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 528 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. Com relação a B, houve diferença significativa entre os estádios nas folhas e na casca da raiz, com posições inversas das médias dessas duas partes: nas folhas, a maior média foi obtida no estádio II e a menor na sadia, enquanto, na casca da raiz, a maior média de B foi obtida na sadia e, a menor, no estádio II. Observa-se, também, que as maiores médias de B, nos três estádios avaliados, foram obtidas nas folhas e, as menores, no lenho da raiz para sadia e estádio II, e no lenho do tronco para o estádio I. Para Cu, ocorreu diferença significativa entre os estádios apenas no lenho da raiz, onde a maior média foi obtida no estádio II e, a menor, na sadia. As maiores médias nos três estádios foram obtidas na casca do tronco e, as menores, no lenho da raiz, mas as médias intermediárias diferiram de posição nas partes da planta dentro de cada estádio. Para Fe, as maiores médias foram encontradas nas plantas sadias e, as menores, no estádio II, em relação às três partes de coleta avaliadas. Nota-se que as maiores médias de Fe no estádio sadia foram obtidas na casca da raiz, enquanto, no estádio I e II, as maiores médias encontravam-se na casca do tronco, não diferindo da casca da raiz; as menores médias foram obtidas para frutos nos três estádios estudados; as médias intermediárias também diferiram de posição nas partes da planta dentro de cada estádio. Pode-se observar para Zn, em relação aos estádios, que apenas nas folhas o estádio II foi superior em relação à sadia. Nos demais órgãos, não se observaram diferenças significativas no seu teor, independentemente do estádio analisado. As maiores médias de Zn nos três estádios foram observadas na casca do tronco e, as menores, no lenho do tronco; as médias intermediárias diferiram de posição nas partes da planta dentro de cada estádio. A CVC é causada pela bactéria Xylella fastidiosa e a manifestação da doença resulta em sérios distúrbios nutricionais ou alterações no metabolismo de vários nutrientes (LEE et al.,1993). LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 TEORES DE NUTRIENTES EM LARANJEIRAS ‘PÊRA’... 529 Os teores de B e Zn nas folhas de plantas no estádio II (117,80 e 74,28) foram significativamente superiores em relação àqueles encontrados em plantas sadias (80,80 e 41,18). Esses resultados ratificam os obtidos por MALAVOLTA e PRATES (1992), os quais reportaram que a caracterização visual da CVC se assemelha à deficiência de Zn e/ou à toxicidade de B, pois os dados médios obtidos se acham na faixa ótima para ambos os micronutrientes. 4. CONCLUSÕES 1. As plantas com presença de Xylella fastidiosa (identificadas com sintomas de clorose variegada dos citros), em relação às sadias, apresentaram teores significativamente inferiores dos macronutrientes nitrogênio, fósforo e magnésio, não diferindo, este último, em relação ao estádio I, com síndrome menos severa. 2. Em relação aos micronutrientes, os teores de manganês foram superiores nas plantas sadias em comparação àquelas com sintomas de CVC. Quanto ao ferro, as sadias e no estádio I apresentaram teores superiores em relação ao II. 3. Quanto às partes de coleta nas plantas, os maiores teores dos macronutrientes nitrogênio, potássio, cálcio e magnésio foram encontrados nas folhas, não apresentando, os dois últimos, diferenças em relação à casca do tronco. 4. Os maiores teores dos micronutrientes cobre, ferro e zinco foram obtidos na casca do tronco, e boro e manganês, nas folhas. LARANJA, Cordeirópolis, v.22, n.2, p. 517-531, 2001 530 ADRIANA PATRÍCIA RICCI et al. 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