Celeus obrieni

UNIVERSIDADE FEDERAL DO TOCANTINS
Campus Universitário de Porto Nacional
Programa de Pós Graduação em Ecologia de Ecótonos
ECOLOGIA ALIMENTAR DO PICA-PAU-DO-PARNAÍBA
(CELEUS OBRIENI)
GABRIEL AUGUSTO LEITE
Porto Nacional -TO
Agosto de 2010
GABRIEL AUGUSTO LEITE
ECOLOGIA ALIMENTAR DO PICA-PAU-DO-PARNAÍBA
(CELEUS OBRIENI)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós
graduação Stricto Sensu em Ecologia de
Ecótonos da Fundação Universidade Federal
do Tocantins, como parte dos requisitos para
obtenção do título de Mestre em Ecologia de
Ecótonos.
Orientador: Prof. Dr. Renato Torres Pinheiro
Co-orientador: Prof. Dr. José Eugênio Cortes Figueira
Porto Nacional – TO
Agosto de 2010
A Deus
Aos meus amados Pais: Fátima e Luis
Minha querida avó: Dona Maria
Meu amigo e irmão: Perna
“Escolhes um trabalho de que gostes,
e não terás que trabalhar nem um dia na tua vida”.
Confúcio
Agradecimentos
Primeiramente agradeço a Deus por ter me concedido o Dom da Vida e embora por
muitas vezes quisesse desistir foi nele que encontrei conforto e coragem para continuar
esse caminho, sou eternamente grato.
Aos meus mais que amados Pais: Dona Fátima e seu Luis Leite, por me apoiarem
sempre, orando para que eu ficasse bem e tenho certeza que sem essa intercessão não
estaria aqui. Mesmo morando esses dois anos longe nunca deixei de sentir a presença
deles comigo, Dona Fátima sempre falando para eu rezar, e quando chegava em casa
vazia a melhor comida do mundo, além de lavar minhas poucas roupas que levava. Ao
Pai, sempre me apoiando, me ensinando a ser um homem de verdade, honesto,
corajoso...
Ao meu irmão e cunhada: Wagner e Michele, também sempre torcendo por mim. Minha
amada avó: Dona Maria que também nunca parou de rezar por mim e sempre que via
um passarinho no sitio lembrava da minha pessoa. Aos meus Padrinhos: Dona Cândida
e seu Antonio pelo apoio, meus tios: Paulo, Dora, João, Eliana, Lazaro, Toninho,
Dimas, Zé, Silvana, Lurdes e primos: Rafaela, Micaela, Anajara, Priscila, Amarildo,
Camila, Dionísia, Paulinho, Adriana que também sempre torceram esse primo maluco.
Aos meus amigos do bairro: Zé, Guiliu, Guaxupa, Tic, Gui, Rodolfo, Mardito, Tom,
Elvis, Teixeira, Juninho, Rodolfo, Julio, Jardel, Tuti, que também torceram por mim e
sempre que voltava para São José saímos para tomar umas, contar as novidades e
relembrar as histórias.
Ao meu querido e melhor amigo: Perna (Rafael), que embora não estando mais aqui,
sempre me ouviu, me apoiou e torceu por mim, agradecimento especial a essa figura
que agora esta no céu.
Aos meus amigos da Facul (Univap): Aline, Cibele, Jack, Erika, Ana, João, Thiaguinho,
Marcelo, Boi, Renata, embora a gente pouco se vê torcemos uns pelos outros nessa vida
de Biólogo, a ajuda e o carinho de vocês também foi essencial, ao Felipe pela ajuda nos
esquemas de comportamento.
Ao Prof, orientador e camarada Renato Torres Pinheiro, por me aceitar mesmo não me
conhecendo e me orientar nesse trabalho e tantos outros, aprendi muito nesses dois
anos, valeu pela paciência em me aguentar nos churrascos.
Ao Zé Eugênio, pela idéias para o trabalho e força na estatística, sem você também seria
complicado terminar. Pela receptividade da minha ida a Belo Horizonte.
A Jacques Delabie, pela identificação das formigas, ajudou muito nesse trabalho.
Ao Museu Paraense Emilio Goeldi, representados por Alexandre Aleixo e Marcos
Pérsio, pela disponibilização dos materiais biológicos.
Ao Amigão: Marcão, camarada, mesmo morando junto mais de um ano e meio, sempre
tínhamos o que conversar e dar risada, idas no campo, lifers, e umas cervejas de vez em
quando.
Aos amigos do Laboratório EcoAves: Elivânia, Túlio, Suélen, Yana, Marcelo, Dianes e
Paulera, pelas horas de conversa e discussões, em especial Dianes pela ajuda nas saídas
de campo e nos perrengues. Elivânia, Marcelo e Túlio pela força quando cheguei em
Palmas sem conhecer ninguém, Suélen e Yana pelas conversas descontraídas e saídas a
campo também.
Aos Amigos que fiz em Palmas: Denise, Weilan, João, Vero, Fran, Nildinha, Joyce,
Tony, Jack, Patrick, pelas horas de descontração, baladas, e algumas cervejas.
Ao Noel, meu querido carro, que aguento firme mais essa empreitada, sofreu um pouco,
mas conseguimos.
Aos amigos que fiz nessa vida de Biólogo e congressos: Aline (Sampa), Carol (Rio),
Lore (Paraná), Cyntia (Minas), Gustavo (Rio), pelo apoio e conversas no MSN, embora
estando longe, sempre estamos ligados e torcendo uns pelos outros.
A Fundação O Boticário e a SAVE Brasil, pelo apoio financeiro ao trabalho, sem isso
dificilmente terminaria esse projeto.
Ao CNPq pela bolsa concedida, a Neotropical Grassland Conservancy (NCG) pelos
equipamentos doados, a Universidade Federal do Tocantins e a Universidade pelo apoio
institucional.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Mapa mostrando os registros históricos (azul) e os recentes (vermelho) de
Celeus obrieni no Cerrado. 1 – São Pedro da Água Branca, MA; 2 – São João dos Patos,
MA; 3 – Uruçui, PI; 4 – Goiatins, GO; 5 – Miranorte, TO; 6 – Divinópolis, TO; 7, 8 e 9
– Pium, TO; 10 – Fátima, TO; 11 , 12 e 13 Minaçu, GO; 14 – Novo Planalto, GO; 15 –
Novo Mundo, GO; 16 – Nova Crixás, GO; 17 – Niquelândia, GO; 18 – Guapó, GO; 19
– Cezarina, GO, 20 – Caiapônia, GO; 21 – General Carneiro, MT (Pinheiro et. al. no
prelo 2010).................................................................................................................5
Figura 2. Mapa do município de Pium com as áreas amostradas...................................6
Figura 3. Cerrado com o bambu Guadua paniculata (Fazenda Ouro Verde)..................7
Figura 4. Mensurando a distância do entrenó furado ao chão.......................................9
Figura 5. Mensurando o furo feito por Celeus obrieni.................................................9
Figura 6. Verificando o entrenó e coletando amostras de formigas............................11
Figura 7. Comportamento de forrageamento de Celeus obrieni. A e B indicam o
comportamento de procura; C mostra o comportamento de ataque no qual a ave fura o
entrenó e procura as formigas com a língua e D comportamento de tamborilar e esperar
as formigas saírem do entrenó. ......................................................................................13
Figura 8. Entrenó com furo feito por formigas (Circulo vermelho) e na parte inferior
direita, furo feito por Celeus obrieni (Circulo azul)....................................................14
Figura 9. Celeus obrieni procurando alimento dentro do entrenó..................................15
Figura 10. Número de furos feitos por Celeus obrieni nos entrenós durante as
observações diretas de forrageamento.............................................................................16
Figura 11. Relação entre número de furos e o comprimento do entrenó nas hastes onde
se observou Celeus obrieni forrageando.........................................................................16
Figura 12. Distribuição de número de furos por entrenó encontrados sem avistamentos
de Celeus obrieni............................................................................................................17
Figura 13. Distância do furo ao nó inferior do entrenó, classificados a cada 5 cm.......18
Figura 14. Distância dos furos à base do entrenó nas hastes encontradas furadas.........19
Figura 15. A) Estratificação da altura de forrageamento obtida a partir das observações
de Celeus obrieni buscando alimento e B) Estratificação da altura dos entrenós
encontrados furados nas hastes. C) Estratificação da altura em que as colônias de
formigas foram encontradas nas hastes...........................................................................20
Figura 16. Frequência do número de colônias de formigas por hastes...........................21
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. TEST U de Mann Withiney com as médias das variáveis mensuradas nas
hastes de bambu, em que foi observado Celeus obrieni forrageando (FO), hastes
encontradas com furos (CF), e hastes sem furo do ambiente (SF).................................21
Tabela 2. Frequência das espécies de formigas e outros insetos encontrados nas hastes
secas e verdes que Celeus obrieni forrageou, nas hastes com furos e sem
furos...............................................................................................................................26
Tabela 3. Conteúdo alimentar encontrado nos estômagos dos três indivíduos
analisados.......................................................................................................................28
Tabela 4. Tamanho dos furos, altura de forrageamento (média) e tipo de alimento
observados em Celeus obrieni, Veniliornis passerinus e Picumnnus albosquamatus nas
hastes de bambu............................................................................................................29
ESTRUTURA DA DISSERTAÇÃO
Esta dissertação esta apresentada em forma de artigo científico, o qual será
submetido à revista The Auk. As normas para a publicação encontram-se em anexo
(Anexo A). Após as correções finais das sugestões de cada avaliador e depósito da
versão final na secretária de Pós-Graduação em Ecologia de Ecótonos, o artigo será
traduzido para o inglês, algumas figuras serão retiradas a parte das conclusões será
fundida com a discussão e será submetido à revista supracitada. O artigo contará com
co-autoria dos pesquisadores envolvidos.
Lembrando que esta dissertação faz parte do Projeto Ecologia e Distribuição de
Celeus obrieni, no qual dois manuscritos já foram enviados para publicação. O primeiro
com o título “NEW RECORDS OF THE CRITICALLY ENDANGERED KAEMPFER
WOODPECKER CELEUS OBRIENI AND CONSERVATION IMPLICATIONS IN
CENTRAL BRAZIL”, foi enviado para a revista Bird Conservation Internacional. O
segundo com o título “FIRST DESCRIPTION JUVENILE PLUMAGE OF THE
CRITICALLY ENDANGERED KAEMPFER'S WOODPECKER (CELEUS OBRIENI)
OF CENTRAL BRAZIL”, foi enviado para a revista Ornitologia Neotropical, sendo
aceito para publicação no próximo número.
SUMÁRIO
Resumo..............................................................................................................................1
Abstract..............................................................................................................................2
1. Introdução......................................................................................................................3
2. Material e métodos........................................................................................................5
3. Resultados...........................................................................................................13
4. Discussão............................................................................................................29
5. Conclusões..........................................................................................................35
5. Referências.........................................................................................................36
Anexo A...................................................................................................................41
RESUMO
O pica-pau-do-parnaíba Celeus obrieni é uma das espécies de aves menos conhecidas
do cerrado, possuindo poucos dados sobre sua ecologia, incluindo a alimentação.
Verificamos as técnicas de forrageamento da espécie, alimentos consumidos e a
disponibilidade de recursos em áreas de cerradão com bambu no município de PiumTO, entre 2008 e 2010. Foram realizadas observações diretas para verificar as
estratégias de forrageamento e coletadas amostras do alimento consumido. Para
verificar a disponibilidade de recursos as hastes de bambu foram selecionadas
aleatoriamente e individualmente mensuradas, coletando-se amostras de insetos. A
estratégia de forrageamento adotada por Celeus obrieni foi a de escalar, bicar e procurar
alimento dentro dos entrenós do bambu (Guadua paniculata). A ave alimentou-se
exclusivamente de formigas, sendo as espécies Camponotus depressus e Azteca fasciata
as mais consumidas e as mais frequentemente encontradas nas hastes de bambu
perfuradas por C. obrieni. Com respeito à disponibilidade de formigas, observou-se que
40% das hastes continham formigas, sendo C. depressus, C. atriceps e A. fasciata as
mais frequentes. C. obrieni tende a procurar alimento em uma altura média de 3 m e
alimenta-se preferencialmente de C. depressus nas hastes secas e de A. fasciata nas
hastes verdes. Apesar de C. atriceps ter sido mais frequentemente encontrada nas hastes
de bambu, C. depressus foi mais predada por C. obrieni.
Palavras chaves: Ecologia Alimentar, Celeus obrieni, bambu, formigas
ABSTRACT
Kaempfer’s Woodpecker is one of the less known bird from Cerrado and ecological
data including foraging information is lacking. Foraging techniques, food intake and
food resource availability were verified in Cerradão with bamboo vegetation at Pium
municipality, Tocantins State, between 2008 and 2010. Foraging strategies and food
consumed information were gathered in field. To verify food availability, bamboo stems
were randomly selected and individually measured, also insects were collected. Celeus
obrieni adopted the climb, peck and search for food inside Guadua paniculata bamboo
stems. Kaempfer’s Woodpecker fed exclusively on ants. Camponotus depressus and
Azteca fasciata were the most consumed and frequent ants on the perforated bamboo
stems. Respect to ant availability, 40% of the canes had ants inside and C. depressus, C.
atriceps and A. fasciata the most frequent ant species found. C. obrieni tend to search
for food on 3 m and a half from the ground and select to feed C. depressus on the dry
stems and A. fasciata on the green stems. Although C. atriceps was the most frequent
ant found on the canes C. depressus was the most consumed by C. obrieni.
Key words: Foraging ecology, Kaempfer's Woodpecker, bamboo, ant
1 - INTRODUÇÃO
O pica-pau-do-parnaíba, Celeus obrieni foi descrito por Short (1973), a partir de
um único exemplar coletado em 1926 por Emil Kaempfer na região de Uruçui, sul do
Piauí. Primeiramente era considerado como uma subespécie de Celeus spectabilis
(Celeus spectabilis obrieni) que ocorre na Amazônia entre o Peru e o Estado do Acre e
apresenta semelhanças morfológicas com Celeus obrieni (Sick 1997).
Desde a sua descoberta a ausência de novos registros criou uma expectativa
sobre a existência da espécie, a qual era dada como provavelmente extinta (Tobias et al.
2006). Em outubro de 2006, após 80 anos da sua coleta no Piauí, uma fêmea de Celeus
obrieni foi capturada em Goiatins, nordeste de Tocantins, 400 Km a sudoeste da
localidade tipo da espécie (Prado 2006).
Celeus obrieni é uma das espécies de aves menos conhecidas do Cerrado, com
poucos registros de distribuição (Fig. 1), falta de dados sobre a história natural e
requerimentos ecológicos (Pinheiro et al. no prelo 2010), como é o caso da alimentação.
Atualmente a espécie é considerada “Criticamente Ameaçada”, pelo fato de
aparentemente ter uma população extremamente pequena. No entanto, supõe-se que
com o atual aumento da sua área de distribuição é provável que a espécie seja retirada
dessa categoria de ameaça num futuro próximo (IUCN 2010).
Sabe-se que pica-paus alimentam-se principalmente de insetos e suas larvas, no
entanto, alguns membros desta família têm como base de sua dieta plantas e seiva de
árvores (Winkler and Christie 2002). Dentre algumas espécies neotropicais, Celeus
flavescens prefere frutas como o mamão, caqui, bananas e até néctar de flores, além de
cupins (Sick 1997, Rocca et al. 2006). Já C. spectabilis se alimenta de formigas, mas
também chega a forragear espécies de dípteros quando filhote (Kratter 1997, Lloid
2000).
Outros estudos complementares sobre a ecologia alimentar de pica-paus,
realizada na maioria dos casos com espécies do hemisfério Norte, analisaram as técnicas
de forrageamento das espécies, visando identificar sua especialização em algum item
alimentar ou substrato (Hooper and Lennartz 1981, Engstrom and Sanders 1997) e se o
uso do habitat e a busca de alimento mudam com as estações do ano (Pettersson 1983,
Block 1991). A altura de forrageamento em árvores também foi verificada em estudos
de ecologia alimentar em pica-paus, visando saber se existe uma relação entre a oferta
de alimento em determinados substratos, diâmetros das árvores e estações do ano e
ainda se existem diferenças entre espécies ou entre sexos da mesma espécie (Jackson
1970, Villard 1994).
Estudos dessa natureza com as espécies de pica-paus dos neotrópicos são
escassos ou inexistentes, sendo necessários, principalmente em se tratando de espécies
ameaçadas de extinção.
Por meio do estudo da dieta das aves pode-se definir se a espécie é especialista
ou generalista quanto aos recursos utilizados, e se o grau de especialização depende da
semelhança dos recursos consumidos e de sua abundância no meio ambiente (Recher
1990). Neste sentido, os objetivos desse trabalho foram: a) identificar o ambiente e
substrato preferencial de forrageamento, b) verificar quais as técnicas de forrageamento
utilizadas por Celeus obrieni, c) identificar presas consumidas e sua relação com o
substrato. A obtenção destas informações é de extrema importância para o delineamento
de estratégias visando a conservação desta espécie ameaçada de extinção.
Fig. 1 - Mapa mostrando os registros históricos (azul) e os recentes (vermelho)
de Celeus obrieni no Cerrado. 1 – São Pedro da Água Branca, MA; 2 – São João dos
Patos, MA; 3 – Uruçui, PI; 4 – Goiatins, GO; 5 – Miranorte, TO; 6 – Divinópolis, TO;
7, 8 e 9 – Pium, TO; 10 – Fátima, TO; 11 , 12 e 13 Minaçu, GO; 14 – Novo Planalto,
GO; 15 – Novo Mundo, GO; 16 – Nova Crixás, GO; 17 – Niquelândia, GO; 18 –
Guapó, GO; 19 – Cezarina, GO, 20 – Caiapônia, GO; 21 – General Carneiro, MT
(Pinheiro et al. no prelo 2010).
2 - MATERIAL E MÉTODOS
2.1- Área de Estudo
O estudo foi realizado no município de Pium, TO (Fig. 2), oeste do Estado do
Tocantins, na planície do rio Araguaia, região com relevo suave, variando entre 100 m e
300 m de altura. O clima da região é tropical úmido com uma estação chuvosa entre
outubro e abril e o período seco de maio e setembro. A temperatura média anual varia
entre 24°C e 26°C nos meses de chuva e entre 28°C e 35°C na seca. As precipitações
médias anuais variam entre 1.800 mm ao norte e a leste, e 1.000 mm ao sul do Estado
(SEPLAN, 1997).
Fig. 2 - Mapa do município de Pium com as áreas amostradas.
Os dados foram coletados entre agosto de 2008 e janeiro de 2010 em três
fragmentos de mata, nas Fazendas Javaés (1.400 ha), Ouro Verde (1.600 ha) e Brasil
Palmeiras (440 ha), no município de Pium-TO (49°46'54"O 10° 2'9.30"S). Os locais
amostrados apresentam uma vegetação típica de cerradão com o dossel podendo chegar
a 17 m e contendo espécies arbóreas como o Pau-de-Jangada (Apeiba echinata), Jatobá
(Hymenaea courbaril), Tucum (Bactris glaucescens), Pequi (Caryocar brasiliense),
Embaúba (Cecropia sp), dentre outras, mescladas com o bambu Guadua paniculata
(Fig. 3) ,espécie aparentemente essencial para Celeus obrieni (Pinheiro and Dornas
2008 e Dornas et al. 2009).
Fig. 3 – Cerrado com o bambu Guadua paniculata (Fazenda Ouro Verde).
2.2- Amostragem
Foram selecionados 30 pontos fixos nas propriedades onde se verificou a
ocorrência de Celeus obrieni, sendo 15 na Fazenda Ouro Verde, 13 na Javaés e dois na
Brasil Palmeiras, distantes entre si em pelo menos 500m e cobrindo uma maior área
possível de cerradão com o bambu Guadua paniculata onde já se havia observado
Celeus obrieni previamente. As visitas às áreas foram realizadas mensalmente durante
10 dias quando cada ponto era amostrado diariamente.
2.3 Ecologia Alimentar
Para estudo da ecologia alimentar de Celeus obrieni, foram consideradas
estratégias de forrageamento e dieta. Visando observar o comportamento das aves, estas
foram atraídas por meio da reprodução do seu canto emitido por caixa acústica durante
5 minutos em cada um dos pontos de amostragem. Não havendo resposta o observador
se deslocava para o ponto seguinte. Havendo resposta e localização do indivíduo, este
era observado por um tempo indeterminado a uma distância que não interferia no seu
comportamento.
a) Estratégias de Forrageamento
Para definir as estratégias de forrageamento foram realizadas observações diretas
da espécie em atividade, seguindo a classificação proposta por Remsen and Robinson
(1990), sendo definidos os seguintes parâmetros: 1) comportamento de procura; 2)
comportamento de ataque; 3) local de forrageio; 4) item alimentar; 5) manipulação do
item alimentar. Os termos utilizados para caracterizar o comportamento de ataque foram
traduzidos para o Português seguindo o proposto por Volpato and Mendonça-Lima
(2002).
b) Local de Forrageamento
Depois que cada indivíduo era observado forrageando no bambu, foram obtidas
informações e realizadas medidas de cada haste utilizada pela ave: comprimento total e
diâmetro na altura do peito medidos com trena de 5 m e paquímetro, comprimento do
entrenó onde a ave foi observada fazendo furos para busca de alimento, distância do
entrenó que foi furado ao chão (Fig. 4) e distância do furo ao nó inferior do entrenó,
número de furos por entrenó; tamanho dos furos, medido com paquímetro (Fig. 5). As
hastes foram por sua vez classificadas em verde ou seca. Quando a busca por alimento
se realizou em outra espécie vegetal foram coletadas amostras para sua identificação.
Fig. 4 – Mensurando a distância do entrenó furado ao chão.
Fig. 5 – Mensurando o furo feito por Celeus obrieni.
Para determinar a altura preferencial de forrageio nas hastes de bambu, estas
foram categorizadas em estratos de 1 m cada. Visando constatar a altura preferencial
para busca de alimento em cada entrenó, a distância do furo ao nó inferior também foi
estratificada em intervalos de 5 cm.
Para ampliar as informações sobre a dieta, entre julho e setembro de 2009, foram
selecionadas aleatoriamente 25 hastes que continham furos feitos pela espécie em todos
os pontos onde Celeus obrieni foi observado. Cada furo foi inspecionado
criteriosamente, a fim de evitar mensurar furos feitos por outras espécies de pica-pau.
Se numa mesma haste existisse mais de um entrenó com furo este também era
mensurado e classificado como segundo entrenó furado e assim por diante.
Os entrenós que continham furos foram abertos e inspecionados em busca de
itens alimentares potenciais. Quando achados, esses foram coletados e armazenados
(veja descrição a seguir). Estas informações sobre os itens encontrados nos entrenós
furados também permitiram a comparação entre as hastes onde se observou o uso direto
por Celeus obrieni de maneira a verificar possíveis diferenças na taxa de ocupação entre
elas.
c) Tipo de Alimento
Quando Celeus obrieni foi observado forrageando procurou-se realizar uma
identificação prévia do tipo de alimento com auxílio de binóculo (8 x 42). Após
abandonar o substrato o entrenó era aberto, sendo considerado como ocupado se
houvessem formigas adultas, pupas, ovos, ou outros insetos que eram coletados. As
amostras foram acondicionadas em tubos de ensaio com álcool 90% e encaminhadas
para análise pelo Dr. Jacques Hubert Charles Delabie do Laboratório de Mirmecologia,
Convênio UESC/CEPLAC, Centro de Pesquisas do Cacau – CEPE, Itabuna, Bahia.
Para determinar a disponibilidade de formigas e outros insetos no ambiente,
foram feitas coletas em dezembro de 2009, em todos os pontos onde foi observado
Celeus obrieni, sendo amostradas 30 hastes de bambu, 15 secas e 15 verdes, todas elas
sem os furos característicos da espécie de pica-pau estudada. Em cada haste foram
tomadas medidas do comprimento total e DAP. Posteriormente estas foram abertas e os
entrenós verificados um a um (Fig. 6). Quando encontrado algum tipo de artrópode
(adulto, larva, ninfa) em seu interior o entrenó era mensurado (diâmetro, comprimento e
distância em relação ao solo).
Fig. 6 – Verificando o entrenó e coletando amostras de formigas.
A coleta destas informações permitiu verificar a disponibilidade de recursos
dentro das hastes de bambu e sua distribuição espacial, bem como investigar se Celeus
obrieni de alguma maneira seleciona os locais e hastes onde é maior a disponibilidade
de alimento.
Visando complementar o conhecimento sobre os itens alimentares que compõe a
dieta de Celeus obrieni, foram examinados conteúdos estomacais de três indivíduos, um
exemplar proveniente de Goiatins, TO, depositado na Coleção Ornitológica da
Universidade Federal do Tocantins (COUFT 0257) e dois indivíduos coletados no
Maranhão, um no município de Matões (A010060 MEG) e o outro no município de
Parnarama (A010061 MEG), ambos depositados no Museu Paraense Emilio Goeldi e
gentilmente cedidos pelo Dr. Alexandre Aleixo, curador da coleção ornitológica do
MPEG.
d) Competidores
Com o intuito de verificar se outras espécies de pica-pau utilizam as hastes de
bambu como fonte de recursos alimentares e se seriam competidores em potencial de
Celeus obrieni, foram realizadas observações do forrageamento e analisadas as marcas e
o tipo de alimento procurado.
2.4 Análises Estatísticas
O teste do Qui-quadrado foi utilizado para, a) verificar se houve preferência por
algum substrato (bambu ou outra espécie vegetal), b) preferências por hastes secas ou
verdes, c) altura de forrageamento, d) altura das colônias de formigas, e) preferência por
alguma espécie de formiga, f) diferença entre taxa de ocupação nas hastes forrageadas
(FO), com furos (CF) e hastes sem furo (SF), g) diferença entre espécies de formigas
nas hastes secas e verdes que Celeus obrieni forrageou (FO), nas hastes com furos (CF)
e sem furos (SF).
A correlação de Spearman foi utilizada para verificar se existe relação entre o
número de furos e o comprimento dos entrenós. Seria esperada uma correlação positiva,
caso a ocorrência de formigas fosse maior nos maiores entrenós. E se a distância dos
furos ao nó inferior tende a aumentar com o comprimento do entrenó, ou se ele faz o
furo próximo nó independente co comprimento entrenó, já que as colônias de formigas
tendem a ficar mais próximas ao nó.
Por sua vez, caso a ocorrência de formigas e outras presas seja maior em hastes
maiores e/ou secas ou verdes, a procura das mesmas por Celeus obrieni deveria ser
direcionada: hastes maiores secas e/ou verdes deveriam ser inspecionadas com maior
frequência.
Para comparar as médias das medidas das hastes onde Celeus obrieni forrageou
(FO) com as hastes encontradas com furos nos pontos de amostragem (CF) e hastes sem
furos (SF), foi utilizado o teste U de Mann Withiney. O mesmo teste foi utilizado para
comparar a diferença entre o tamanho dos furos das hastes secas e verdes e também a
altura de forrageamento das espécies de formigas mais consumidas pela suas colônias
encontradas nas hastes.
Os valores abaixo de p<0,05 foram considerados significativos para todos os
testes.
3 - RESULTADOS
a) Estratégias de Forrageamento
O único comportamento de procura de alimento observado (n=59) em Celeus
obrieni foi o “escalar” as hastes de bambu (ou “climb”, segundo a classificação de
Rensem and Robinson 1990). A ave pousa na haste do bambu a cerca de 1 m do solo e
vai escalando em sentido ascendente, observando minuciosamente os entrenós (Fig. 7A)
em busca de algum furo provocado por insetos (Fig. 8). A ave repete esta rotina subindo
e descendo inúmeras vezes pela mesma haste, virando a cabeça e tentando encontrar
algo que a atraia.
Fig. 7 – Comportamento de forrageamento de Celeus obrieni. A e B indicam o
comportamento de procura; C mostra o comportamento de ataque no qual a ave fura o
entrenó e procura as formigas com a língua e D comportamento de tamborilar e esperar
as formigas saírem do entrenó.
Fig. 8 – Entrenó com furo feito por formigas (Circulo vermelho) e na parte
inferior direita, furo feito por Celeus obrieni (Circulo azul).
Não encontrando sinais de presas, a ave voa para outra haste e reinicia o mesmo
procedimento (Fig. 7B). Havendo encontrado algo, rapidamente começa a bicar,
fazendo furos no entrenó investigado. Após perfurar o gomo, Celeus obrieni adotava
duas estratégias para tentar obter alimento: a mais freqüente (82%, n=81) consistiu na
inserção da língua dentro do entrenó através do furo feito (Fig. 7C) e retirar o alimento
que é consumindo de forma imediata (Fig. 9), ou tamborilava no gomo (18%) fazendo
com que os insetos saíssem do interior da haste para serem consumidos (Fig. 7D). A
diferença nas frequências das duas estratégias é significativa (X²=40,09, gl=1, p<0,01)
demonstrando haver uma preferência pelo primeiro comportamento. Vale ressaltar que
em diversas vezes (n=55) a espécie foi encontrada perfurando a haste sem ter sido
observado o comportamento de escalar, já que o barulho realizado nesse comportamento
de bicar os entrenós permitia a localização da ave.
Fig. 9 – Celeus obrieni procurando alimento dentro do entrenó.
b) Local de Forrageamento
Na análise de hastes com furos, foram amostradas aleatoriamente 25 hastes em
cada um dos 30 pontos, totalizando 750 hastes (52% delas secas) e 987 entrenós. Para
avaliar a disponibilidade de recursos foram verificadas 900 hastes sem furos sendo 50%
secas e 50% verdes.
Celeus obrieni foi observado forrageando na maioria das vezes (98%, n=99) em
hastes do bambu (Guadua paniculata) e nas demais vezes em embaúbas (Cecropia sp),
havendo uma seleção preferencial pelas hastes de bambu (X²=74.19, gl=1, p<0,01). Ao
comparar o tipo de haste, em 62,6% (n=52) Celeus obrieni forrageou em hastes secas e
37,4% em verdes, sendo significativa a diferença (X²=5.313, gl=1, p<0,05)
evidenciando uma preferência por hastes secas.
O número de furos por entrenó onde Celeus obrieni foi observado forrageando
variou de um a quatro (Fig. 10), sendo que 55% (n=44) dos entrenós perfurados
continham somente um furo e apenas 8% quatro furos. Ao comparar o número de furos
por entrenó entre hastes secas e verdes, não houve diferença significativa (X²=4.77,
gl=3, p=0.18), ou seja, a espécie tende a fazer a mesma quantidade de furos
independentemente do tipo de haste.
50
Frequencia
40
30
20
10
0
0
1
2
3
4
5
Número de Furos
Fig. 10 – Número de furos feitos por Celeus obrieni nos entrenós durante as
observações diretas de forrageamento.
Por outro lado, foi observada uma correlação positiva (rs=0,305 N=79 p<0,01)
entre o comprimento e o número de furos do entrenó, mostrando que quanto maior o
comprimento dos entrenós maior a quantidade de furos (Fig. 11).
5
Número de Furos
4
3
2
1
0
10
20
30
40
50
60
Compr. Entrenó (cm)
Fig. 11 – Relação entre número de furos e o comprimento do entrenó nas hastes
onde se observou Celeus obrieni forrageando.
Nos entrenós encontrados furados, o número de furos por entrenó variou de um
(50%) a seis (0,3%) (Fig. 12) e a diferença entre eles foi significativa (X²=789.178, gl=5
p<0,01). Novamente na comparação entre o número de furos de hastes secas e verdes
não houve diferença significativa (X²=10.56, gl=5, p=0.06). Quando comparamos o
número de furos feitos por Celeus obrieni durante o forrageamento com os furos
encontrados posteriormente nos entrenós, não foi verificada diferença significativa
(U=41.799 p>0,05) (Tab. 1).
500
Frequencia
400
300
200
100
0
0
1
2
3
4
5
6
7
Número de Furos
Fig. 12. Distribuição de número de furos por entrenó encontrados sem
avistamentos de Celeus obrieni.
O tamanho dos furos feitos por Celeus obrieni nos entrenós secos variou de 5,0 x
4,0 mm a 17,0 x 4,0 mm com média igual a 10,5 x 4,0 mm. Nas hastes verdes, variou de
7,0 x 3,0 mm a 14,0 x 5,0 mm com média de 10,0 x 3,8 mm, não havendo diferença
significativa entre o tamanho dos furos feitos nas hastes secas e verdes (U=1833,5
p=0,23). Nos entrenós encontrados furados os tamanhos dos furos variaram de 4,0 x 3,2
mm a 17,0 x 4,5 mm nos secos e 4,0 x 3,0 mm a 16,0 x 6,0 mm nos entrenós verdes,
também não havendo diferença significativa (U=3306 p=0,22).
A distância dos furos ao nó inferior do entrenó feitos por Celeus obrieni durante
o forrageamento variou entre 1 e 35 cm (Fig. 13). A distância preferencial foi entre 1 e 5
cm (53%), havendo uma diferença significativa entre as classes de distâncias observadas
(X² =104.5, gl=6, p<0,01). Por outro lado, não houve correlação significativa (rs=-0,08
N=79 p=0,45) entre a distância do furo à base do entrenó e o comprimento do entrenó,
mostrando que Celeus obrieni prefere fazer furos próximo ao nó independente do
comprimento do entrenó.
50
Frequencia
40
30
20
10
5
0
-3
31
-3
5
26
0
-2
21
5
-2
16
10
-1
11
.6
-
.1
-
5
0
Distância (cm)
Fig. 13 - Distância do furo ao nó inferior do entrenó, classificados a cada 5 cm.
Quando analisada a distância entre o furo e a base do entrenó nas hastes
encontradas sem avistamentos de Celeus obrieni, houve uma variação de 3 a 50 cm
(Fig. 14). O primeiro furo foi encontrado em 54% das vezes numa distância de 1 a 5 cm
do nó, havendo uma diferença significativa com as outras distâncias encontradas (X²
=2198, gl=9, p<0,01). No entanto, quando comparada a altura média dos furos feitos
por Celeus obrieni (FO) com a média encontrada nos entrenós furadas (CF) não houve
diferença significativa (U=39.4, p>0,05) (Tab. 1),
600
Frequencia
500
400
300
200
100
.1
-5
.6
-1
0
11
-1
5
16
-2
0
21
-2
5
26
-3
0
31
-3
5
36
-4
0
41
-4
5
46
-5
0
0
Distância (cm)
Fig. 14 – Distância dos furos à base do entrenó nas hastes encontradas furadas.
A altura de forrageamento observada (Fig. 15A) variou entre 1 e 2 m (14%) e
maior que 7 m (1%), havendo uma diferença significativa entre as alturas de
forrageamento (X²=61.86, gl=7, p<0,01). A altura entre 2 e 3 m n=26 (32%) foi a mais
observada, e a média igual a 3,29 m. No entanto, a altura ótima de forrageamento ficou
entre acima de 2 m e abaixo de 4 m (59%).
Nas hastes encontradas furadas, a altura dos entrenós com furos (Fig. 15B)
variou de menos de 1 m (2%) até acima dos 7 m (1%), sendo a altura entre 1 e 2 m
(41%) aquela onde os entrenós foram encontrados com maior freqüência, havendo uma
diferença significativa entre as classes de altura dos entrenós furados (X²=1594.7, gl=7,
p<0,01). Quando comparamos a altura média que foi observado Celeus obrieni
forrageando (3,29m) com a altura média dos entrenós furados (2,3m) observou-se uma
diferença significativa (U=20.747 p<0,01) (Tab. 1).
Na análise de disponibilidade de recursos a altura das colônias de formigas em
relação ao solo (Fig. 15C) variou de menos de 1 m (11%) a mais de 7 m (2%), sendo a
altura entre 2 e 3 m (21%) a mais frequente, havendo uma diferença significativa entre
as alturas observadas (X²=178, gl=7, p<0,01). A altura das colônias entre 1 e 4 m foi a
mais frequente com 61% das observações, sendo a altura média de 2,94 m.
Frequencia
30
20
10
500
>7
7
6-
6
5-
120
100
Frequencia
400
300
200
100
80
60
40
20
0
C
<7
7
6
6-
5-
5
4-
4
3
3-
2-
7
6-
2
6
5-
.>
1
5
4-
Altura (m)
>7
4
3
2-
3-
2
1-
-<
1
0
1-
Frequencia
5
Altura (m)
A
B
4-
4
3-
3
2-
1-
2
0
Altura (m)
Fig. 15 – A) Estratificação da altura de forrageamento obtida a partir das
observações de Celeus obrieni buscando alimento e B) Estratificação da altura dos
entrenós encontrados furados nas hastes. C) Estratificação da altura em que as colônias
de formigas foram encontradas nas hastes.
Quando comparada a altura média de forrageamento com a altura média das
colônias (Tab. 1) não existiu diferença significativa (U=17.819, p>0,05), ou seja, em
geral Celeus obrieni procura as colônias de formigas onde elas são mais frequentes.
Igualmente, quando comparada a mesma média da altura das colônias com as hastes
encontradas furadas a diferença foi significativa (U=19.670, p<0,01).
Considerando o número de colônias de formigas nas hastes, esta variou de uma
(54%) a seis (1%), (Fig. 16) e a diferença entre elas foi significativa (X²=600.0, gl=5,
p<0,01). As hastes com até duas colônias de formiga correspondeu a 78% das
observações. No caso do número de colônias entre hastes secas e verdes, também
existiu uma diferença significativa (X²=28,6, gl=1, p<0,01), havendo um maior número
de colônias em hastes secas.
Frequencia
300
200
100
0
0
1
2
3
4
5
6
7
Número de Colônias
Fig. 16 – Frequência do número de colônias de formigas por hastes.
Tab. 1 – TEST U de Mann Withiney com as médias das variáveis mensuradas nas
hastes de bambu, em que foi observado Celeus obrieni forrageando (FO), hastes
encontradas com furos (CF), e hastes sem furo do ambiente (SF).
Variáveis
FO
MÉDIA
CF
MÉDIA
SF
MÉDIA
FO x CF
TEST U
FO x SF
TEST U
CF x SF
TEST U
Altura (m)
DAP (mm)
Comp. entrenó (cm)
Ø entrenó (mm)
Entrenó x solo (m)
Furo x nó (cm)
N° furos
6,06±2,12
25,56±21,92
37,06±10,61
23,76±16,23
3,27±2,05
9,7±9,9
1,73±0,7
5,81±1,41
23,16±11,31
35,32±16,26
23,08±9,9
2,3±0,66
11,26±19,09
1,88±0,71
5,46±2,12
22,18±3,54
33,31±4,95
19,73±2,12
2,94±1,48
-
34.989
33.920*
36.331
38.792
20.747**
39.400
41.799
36.146**
33.418**
16.493**
13.952**
17.819
-
549.972*
555.433*
289.315**
339.461**
19.670**
-
Note: *p<0.05, **p<0.01
O teste U de Mann Withiney (Tab. 1), mostrou que Celeus obrieni prefere
forragear em hastes com DAP e altura maior do que foi encontrado nas hastes sem furos
que continham colônias de formigas. Em relação aos entrenós onde as colônias de
formigas se encontram, Celeus obrieni também seleciona entrenós de maior
comprimento e diâmetro, não existindo uma relação significativa entre essas duas
variáveis (rs=0,139 N=79 p=0,22).
c) Tipo de Alimento
De todos os entrenós que Celeus obrieni foi observado perfurando (n= 79), 68%
abrigavam formigas, sendo este valor significativamente maior que os entrenós que não
continham formigas (X²=9.28, gl=1, p<0,01). Das 59 amostras de formigas coletadas
foram identificadas 13 espécies (Tab. 2), sendo Camponotus depressus presente em
45% das amostras e com um tamanho em média de 10 mm, Azteca fasciata 23% com 4
mm de comprimento e Camponotus atriceps 8% com 7 mm, as espécies mais frequentes
nas amostras. Ao comparar a proporção de cada espécie na amostra total, esta foi
significativamente diferente (X²=154.94, gl=12, p<0,01). Somadas, estas três espécies
estiveram presentes em 76% das amostras, o que as tornam as presas mais frequentes de
Celeus obrieni. Uma única espécie Dolichoderus diversus foi coletada em Embaúba,
onde também uma amostra de Camponotus atriceps foi obtida.
Celeus obrieni encontrou mais Camponotus depressus em hastes secas (96,2%),
sendo a sua freqüência neste tipo de haste significativamente maior que nas hastes
verdes (X²=26.14, gl=12, p<0,01), por outro lado, Azteca fasciata foi encontrada
consumida apenas em hastes verdes (Tab. 2).
Quando inspecionadas as hastes que continham furos de Celeus obrieni,
encontrou-se um padrão diferente na taxa de ocupação das espécies de formigas nos
entrenós com respeito ao observado durante o forrageamento. Dos 987 entrenós
mensurados, 24,3% estavam ocupados por insetos, existindo uma diferença significativa
na taxa de ocupação, quando comparados aos entrenós vazios (X²=260.4, gl=1, p<0,01).
Em se tratando da taxa de ocupação dos entrenós (24,3%), com os entrenós nos quais
Celeus obrieni foi observado forrageando (68%) também existe uma diferença
significativa (X²=67.14, gl=1, p<0,01), ou seja, possivelmente quando a espécie fura o
entrenó e se alimenta das formigas, essas colônias podem se extinguir ou migram para
outros entrenós ou substratos.
Dos insetos encontrados (n=240) nos entrenós furados, 99% foram formigas e
1% hemípteros (percevejos) (Tab. 2). Nestas hastes foram identificadas 18 espécies de
formigas, novamente Camponotus depressus (53%) e Azteca fasciata (27%) foram as
mais frequentes.
Assim como nas hastes onde Celeus obrieni forrageou, Camponotus depressus
foi encontrada com maior frequência nas hastes secas (67,4%) e novamente esta
proporção foi significativamente maior que nas hastes verdes (X²=15.94, gl=1, p<0,01).
Entretanto, nas hastes onde Celeus obrieni forrageou, Camponotus depressus foi quase
unicamente encontrada nas hastes secas (96,2%) e ao comparar essas duas amostras (FO
x CF), encontrou-se uma diferença significativa (X²=9.16, gl=1, p<0,01). Apesar de
preferir hastes secas, Camponotus depressus pode também colonizar os entrenós verdes
furados por Celeus obrieni.
Na espécie Azteca fasciata também existiu uma diferença significativa entre os
dois tipos de hastes (X²=52.56, gl=1, p<0,01), neste caso a preferência foi pelas hastes
verdes (95,3%). Quando comparada a sua frequência nas hastes furadas com que foi
encontrada durante o forrageio de Celeus obrieni, não houve diferença significativa
(X²=0.683, gl=1, p=0,40), neste caso A. fasciata não chega a colonizar furos nas hastes
secas.
Na análise das hastes sem furos provocados por Celeus obrieni, a proporção de
ocupação por pelo menos uma espécie de inseto nas 900 hastes foi de 40,4%.
Comparando com as hastes encontradas vazias houve uma diferença significativa na
taxa de ocupação das hastes (X²=32.97, gl=1, p<0,01), havendo mais hastes sem insetos.
Das 518 amostras coletadas, 97% foram de formigas e apenas 3% de larvas de
coleópteros, confirmando que as formigas são os insetos encontrados com maior
freqüência nas hastes do bambu Guadua paniculata (X²=455.9, gl=1, p<0,01).
Comparando a taxa de ocupação por formigas nas hastes de bambu (40,4%), com as
hastes nas quais Celeus obrieni forrageou e encontrou formigas (68%), houve uma
diferença significativa (X²=15.78, gl=1, p<0,01), mostrando que este pica-pau é muito
eficiente na busca do alimento. Ao comparar a frequência de visitas de Celeus obrieni
em hastes secas (62,6%) e verdes (37,4%), com a frequência de hastes secas (25%) e
verdes (16%) ocupadas por formigas, não houve diferença significativa (X²=0.34, gl=1,
p=0,85).
Nas hastes sem furos foram encontradas 35 espécies de formigas, novamente
houve o predomínio de poucas espécies, existindo uma diferença significativa em suas
frequências (X²=1919.7, gl=34, p<0,01). Do total de espécies encontradas em todas as
hastes de bambu analisadas, Celeus obrieni foi observado se alimentando de 10
espécies, no entanto duas consumidas por Celeus obrieni não foram encontradas nos
bambus, sendo possivelmente por se tratar de espécies menos frequentes e/ou pouco
abundantes nesse tipo de substrato.
Nas 518 amostras coletadas nas hastes sem furos, as espécies de formigas mais
frequentes foram respectivamente, Azteca fasciata (24%), Camponotus atriceps (19%) e
Camponotus depressus (16%), que juntas representaram 59% do total de insetos
encontrados nas hastes (Tab. 2). Novamente o mesmo padrão encontrado anteriormente
nas hastes onde Celeus obrieni forrageou ocorreu em Camponotus depressus e Azteca
fasciata, onde C. depressus foi encontrada com maior frequência nas hastes secas
(91,6%), uma proporção significativamente maior que nas hastes verdes (X²=57.3, gl=1,
p<0,01). Comparando esse padrão de ocupação de Camponotus depressus nas hastes
não inspecionadas por Celeus obrieni com aquelas onde ele se alimentou (96,2% em
hastes secas), não houve diferença significativa (X²=0.67, gl=1, p=0,41), ou seja, Celeus
obrieni seleciona as hastes secas para se alimentar, onde a espécie Camponotus
depressus ocorre com maior frequência.
Em se tratando de Azteca fasciata, esta foi mais frequente nas hastes verdes sem
furos provocados por Celeus obrieni (90,2%) em uma proporção significativamente
maior que nas hastes secas (X²=78.7, gl=1, p<0,01). Quando comparada a
disponibilidade deste recurso nas hastes verdes com a frequência de forrageio de Celeus
obrieni (100% nas hastes verdes), não houve diferença significativa (X²=1.5, gl=1,
p=0,21), mostrando haver uma seleção preferencial por esta espécie de formiga nas
hastes verdes, onde ela é comum.
A proporção das três espécies de formigas encontradas mais frequentes nas
hastes não visitadas por Celeus obrieni, foi comparada com aquelas onde a ave
forrageou, sendo encontrada uma diferença significativa (X²=20.9, gl=2, p<0,01). Esta
discrepância talvez tenha ocorrido em função da disponibilidade de Camponotus
depressus nas hastes não vistoriadas ter sido menor (16%) do que a proporção com que
esta espécie de formiga foi encontrada quando a ave estava forrageando (45%). O
mesmo ocorreu com Camponotus atriceps, neste caso a frequência nas observações do
forrageamento foram menores (7%) que a frequência encontrada nas hastes (19%) não
vistoriadas por Celeus obrieni.
Quando comparada a frequência das três espécies de formigas em hastes secas
que Celeus obrieni forrageou com as encontradas no ambiente, também existiu uma
diferença significativa (X²=12.99, gl=2, p<0,01), entretanto, na comparação com as
mesmas espécies de formigas nas hastes verdes não foi encontrada diferença
significativa (X²=4.6, gl=2, p=0,1), sendo a espécie Azteca fasciata a mais consumida e
encontrada nesse tipo de haste.
A altura média onde Celeus obrieni se alimentou de Camponotus depressus
(3,4m) foi comparada à altura das colônias desta espécie de formiga nas hastes (2,7m),
sendo encontrada uma diferença significativa (U=735 p<0,05). Este resultado indica que
a espécie procura presas em alturas maiores que a média da altura onde essa espécie é
encontrada , no entanto, o mesmo não ocorreu quando essa comparação foi feita com as
colônias de Azteca fasciata (U=692 p=0,45).
Também considerando apenas C. depressus, Celeus obrieni encontrou essa
espécie em entrenós de maior comprimento (U=734, p<0,05) e diâmetro (U=734,
p<0,05) do que foi encontrada no ambiente, enquanto que para A. fasciata não existiu
diferença no comprimento (U=715, p=0,56) e diâmetro (U=778, p=0,9).
Tab. 2 – Frequência das espécies de formigas e outros insetos encontrados nas
hastes secas e verdes que Celeus obrieni forrageou, nas hastes com furos e sem furos.
Insetos
Hastes com insetos
consumidos por C. obrieni
seca verde
Total
Hastes com furos
de C. obrieni
Seca
verde
Total
Hastes sem furos
seca
verde
Total
-
14
14
3
61
64
12
110
122
Camponotus depressus
26
1
27
86
41
127
76
7
83
Camponotus atriceps*
4
-
4
3
6
9
60
36
96
Azteca fasciata
Camponotus sp. 1
1
2
3
-
-
-
-
-
-
Camponotus sp.2
1
-
1
-
-
-
6
2
8
Camponotus rectangularis
1
-
1
-
4
4
11
1
12
Camponotus sp.3
-
-
-
-
-
-
2
-
2
Camponotus bidens
1
-
1
1
-
1
4
-
4
Camponotus renggeri
-
-
-
9
2
11
9
2
11
Camponotus crassus
-
-
-
6
-
6
20
6
26
Camponotus rufipes
-
-
-
2
-
2
-
-
-
Camponotus fastigatus
-
-
-
-
1
1
1
2
3
Solenopsis sp.1
-
2
2
-
4
4
16
2
18
Solenopsis sp.2
-
-
-
-
-
-
2
-
2
Dolichoderus diversus **
-
-
-
-
-
-
-
-
-
Dolichoderus lutosus
-
-
-
-
-
-
12
-
12
Pseudomyrmex gracilis
1
-
1
-
-
-
2
-
2
Pseudomyrmex venustus
-
1
1
-
2
2
19
7
26
Pseudomyrmex pupa
-
1
1
-
1
1
2
-
2
Pseudomyrmex schuppi
-
-
-
-
-
-
5
1
6
Pseudomyrmex tenuis
-
-
-
-
-
-
3
1
4
Pseudomyrmex oculatus
-
-
-
-
-
-
2
-
2
Pseudomyrmex elongatus
-
-
-
-
-
-
5
1
6
Pheidole sp. grupo tristis
-
-
-
-
-
-
1
5
6
Pheidole exigua
-
-
-
-
1
1
-
-
-
Crematogaster crinosa
1
-
1
1
-
1
-
-
-
Crematogaster distans
-
-
-
1
-
1
8
1
9
Crematogaster limata
-
-
-
-
-
-
4
-
4
Crematogaster tenuicula
-
-
-
-
1
1
4
-
4
Crematogaster curvispinosa
-
-
-
-
-
-
-
1
1
Crematogaster sp.1
-
-
-
-
-
-
1
Brachymyrmex heeri
-
-
-
-
-
-
1
-
1
Brachymyrmex patagonicus
-
-
-
-
-
-
-
1
1
Pachycondyla unidentata
-
-
-
-
2
2
1
-
1
1
Pachycondyla striatinodis
-
-
-
-
1
1
-
2
2
Pachycondyla villosa
-
-
-
-
-
-
-
1
1
Cephalotes patellaris
-
-
-
-
-
-
3
1
4
Cephalotes pusillus
-
-
-
-
-
-
18
-
18
Cephalotes pinelii
-
-
-
-
-
-
1
-
1
Ectatomma tuberculatum
-
-
-
-
-
-
1
-
1
Percevejo
-
-
-
-
3
3
-
-
-
Larva Coleóptero
-
-
-
-
-
-
2
14
16
Total
36
21
57
111
129
240
313
205
518
* Uma amostra da espécie foi coletada em Embaúba (Cecropia sp).
** A única amostra da espécie foi coletada em Embaúba (Cecropia sp).
A análise do conteúdo estomacal de três exemplares de Celeus obrieni mostrou
resultados muito semelhantes (Tab. 3). No indivíduo macho coletado em Goiatins-TO
(COUFT 0257), foram encontrado apenas formigas e alguns indivíduos ainda inteiros
puderam ser identificados como sendo da espécie Camponotus depressus. Nesta
amostra também havia pupas de formigas. O conteúdo estomacal do individuo
(A010060 MEG), que foi coletado em Matões-MA, continha apenas formigas de pelo
menos duas espécies, cuja identificação não puderam ser feitas, pois restavam apenas
fragmentos das cabeças. O mesmo ocorreu com o indivíduo (A010061 MEG) coletado
em Parnarama-MA, onde também foram observados apenas fragmentos de cabeças de
formigas.
Tab. 3 – Conteúdo alimentar encontrado nos estômagos dos três indivíduos de
Celeus obrieni analisados.
Item Alimentares
N° Indivíduos Adultos
COUFT 0257
A010060 MEG
A010061 MEG
Formigas e Pupas
Formigas
Formigas
62
83
154
N° Pupas
22
0
0
d) Competidores
Durante a análise do comportamento de forrageio de Celeus obrieni, outras duas
espécies de pica-paus foram observadas forrageando nas hastes de bambu, o
picapauzinho-anão Veniliornis passerinus visualizado em três ocasiões nas quais ele se
alimentou exclusivamente de larvas de coleópteros que estavam dentro dos entrenós. O
furo provocado por esta espécie tem praticamente as mesmas dimensões dos furos de
Celeus obrieni (Tab. 4), mas com formato diferente e sendo encontrados em entrenós
com altura média inferior a 1 m. A outra espécie que forrageou nas hastes foi o picapau-anão-escamado Picumnnus albosquamatus, observado duas vezes se alimentando
de formigas, no entanto, os furos provocados pela espécie têm um tamanho
consideravelmente menor que o de Celeus obrieni. Os furos provocados por Celeus
obrieni são facilmente distinguíveis dos furos das outras duas espécies, seja pela altura
média de forrageamento que se situa acima da altura média das duas outras espécies ou
pelo tamanho do furo (Tab. 4).
Uma terceira espécie (Celeus flavescens) que poderia ser uma competidora em
potencial de Celeus obrieni, por ter uma alta abundância na área (obs. pessoal), não foi
observada forrageando nas hastes de bambu, porém ambas as espécies foram observadas
forrageando juntas, enquanto, Celeus obrieni forrageava nas hastes de bambus, C.
flavescens alimentava-se de cupins no tronco de uma Palmaceae ao lado das moitas de
bambu.
Tab. 4 – Tamanho dos furos, altura de forrageamento (média) e tipo de alimento
observados em Celeus obrieni, Veniliornis passerinus e Picumnnus albosquamatus nas
hastes de bambu.
Variáveis
Tamanho médio
dos Furos (mm)
Altura média
de Forrageamento (m)
Tipo de Alimento
Celeus obrieni
V. passerinus
P. albosquamatus
10,0 x 3,8± 3,5 x 0,7
9,1 x 3,7± 1,4 x 0,4
2,6 x 1,3± 0,2 x 0,1
3,32±2,05
3,17±2,19
0,9±0,56
1,9±0,14
Formiga
Formiga
Larva de Coleóptero
Formiga
Seca
Verde
10,5 x 4± 2,4 x 0,8
4 - DISCUSSÃO
a) Estratégias de forrageamento
Das técnicas de forrageamento utilizadas por Celeus obrieni, bicar e depois
procurar o alimento dentro dos entrenós com a língua foi a mais observada. Esse
comportamento se justifica porque as formigas não saiam de dentro dos entrenós, onde
também se encontram seus ovos e pupas. Embora tenha sido observada com menor
freqüência, a técnica de tamborilar nos entrenós logo depois de fazer os furos resultava
em um alto índice de captura das formigas. Após tamborilar, várias formigas saiam do
interior dos entrenós, provavelmente com o objetivo de proteger a colônia ou fugir, e
acabavam sendo consumidas pela ave.
Outros estudos envolvendo estratégias de forrageamento mostram que a maioria
dos pica-paus utilizam a técnica de “respigar”, que consiste em capturar o alimento
perto do substrato sem estender as pernas ou pescoço (Winkler and Christie 2002,
Remsen and Robinson 1990), entretanto as técnicas de forrageamento podem variar de
acordo com o tipo de substrato e do alimento. Algumas espécies podem mudar de
técnicas durante a estação reprodutiva ou estações do ano, a fim de obter uma maior
quantidade de alimento adaptando-se as mudanças do ambiente (Conner 1981, Kattan
1988). No entanto, Celeus obrieni apresentou sempre a mesma estratégia ao longo de
todo o período de observação, que envolveu o período seco e chuvoso.
b) Local de forrageamento
Os resultados mostraram que Celeus obrieni seleciona preferencialmente
ambientes com o bambu Guadua paniculata para forragear. Comportamento muito
semelhante ao de C. spectabilis, que também é considerada especialista em bambu
(Guadua weberbaueri) ou pelo menos possui grande afinidade por esse tipo de
vegetação na Amazônia ocidental, pois utiliza esse tipo de ambiente (floresta com
bambu) para sua alimentação e reprodução (Kratter 1997, Kratter 1998, Wittaker and
Oren 1998, Guilheme and Santos 2009). Igualmente ao registrado para Celeus obrieni,
seu congênere C. spectabilis também foi observado procurando alimento em Cecropia
sp. (Wittaker and Oren 1998, Lloid 2000, Winkler and Christie 2002), entretanto, o
número de vezes que Celeus obrieni se alimentou em Cecropia sp. foi insignificante
quando comparado com o bambu.
Ainda que as formigas foram encontradas nas hastes verdes e secas, Celeus
obrieni selecionou preferencialmente hastes secas para busca de alimento, escolha que
está diretamente ligada à maior disponibilidade de recursos neste tipo de haste.
Em geral, Celeus obrieni faz apenas um furo nos entrenós para procurar
alimento, o suficiente para capturar as formigas dentro dos entrenós. Na maioria das
vezes, os furos estavam próximos ao nó inferior do entrenó, porque é neste local onde se
observou que as colônias de formigas concentram seus ovos e pupas, aumentando a
probabilidade de encontro e consumo deste recurso pela ave. No entanto, também foram
encontrados entrenós com mais de um furo e uma correlação positiva entre o número de
furos e o tamanho do entrenó, condição que pode ser explicada pelo fato que havendo
mais furos em um entrenó maior, poderia resultar em maior taxa de captura de formigas.
Foi observado ainda que Celeus obrieni faz seu furo em outro local do entrenó
quando encontra uma perfuração provavelmente feita ou alargada pelas formigas,
permitindo que estas tenham mais de uma opção de escape para serem consumidas.
Portanto, ao relacionar a localização da colônia, o número de furos e as estratégias de
forrageamento, vemos que Celeus obrieni é extremamente eficiente na busca do
alimento.
A altura preferencial para forrageamento foi entre 2 e 4 m com média igual a
3,29 m, correspondendo à faixa de ocorrência das colônias de formigas nas hastes de
bambu. No entanto, a diferença encontrada entre a altura média de forrageamento
observada e a altura média dos furos encontrados posteriormente, pode ser explicado
pelo fato de que o campo de visão do observador era limitado em relação ao
comprimento total das hastes, aumentando a frequência de hastes medidas com furos
situados nas alturas inferiores. Whittaker and Oren (1998) observaram que C.
spectabilis prefere forragear em hastes horizontais de bambu numa altura entre 3 a 10
m, no entanto, a espécie de bambu (Guadua weberbaueri) encontrada na Amazônia é
bem maior (20 a 25 m) do que G. paniculata que ocorre no Cerrado.
c) Item Alimentar
A preferência de Celeus obrieni por formigas pode ser explicada pela
abundância desse recurso comparado a outros insetos nas hastes de bambu. Formigas
são presas comuns entre os Picidae, aproximadamente 60% de todos os pica-paus são
conhecidos por incluírem formigas em sua dieta, inclusive, algumas espécies chegam a
alterar a proporção de formigas consumidas de acordo com as estações do ano, variando
entre 54% no inverno a 97% no verão (Winkler and Christie 2002), neste trabalho ele
apenas consumiu formiga durante todo o ano.
A taxa com que apenas as formigas ocupam as hastes de bambu foi de pelo
menos uma colônia em 39,5% das hastes amostradas. O gênero Camponotus foi o mais
frequente, estando presente em 35% das hastes, seguido por Asteca encontrada em 24%.
Estes também foram os grupos mais consumidos por Celeus obrieni, estando presente
em 76% das observações de forrageamento.
Das 35 espécies de formigas encontradas nas hastes de bambu, Celeus obrieni
foi observado se alimentando de 12 espécies (33,3%). Por sua vez, Dolichoderus
diversus foi a única espécie consumida por Celeus obrieni que não foi encontrada nas
hastes de bambu, tendo sido coletada em Cecropia sp.
Essa seleção por determinados grupos de formiga também foi demonstrada por
Torgersen and Bull (1995), que analisaram a quantidade de formigas que ocupavam
troncos caídos no Oregon EUA, consideradas como a principal presa de Dryocopus
pileatus, espécie de pica-pau ameaçado nos EUA. No estudo foram encontradas 13
espécies e verificado que 61% dos troncos continham pelo menos uma espécie de
formiga, sendo as espécies do gênero Camponotus as mais abundantes e as preferidas
para consumo (Bull et al. 1992). Winkler and Christie (2002), citam que os gêneros
Camponotus e Azteca são presas de várias espécies de pica-paus na faixa neotropical,
sendo encontradas em muitas espécies de plantas incluindo Cecropia sp.
Neste estudo, das três espécies de formigas mais frequentes, C. depressus que
mede em torno de 10 mm foi consumida com maior frequência do que a sua
disponibilidade do meio, enquanto A. fasciata com 4 mm, foi consumida de acordo com
sua disponibilidade, sugerindo que Celeus obrieni tem uma preferência alimentar por
determinadas espécies, mas não necessariamente seleciona aquelas presas encontradas
com maior frequência no ambiente, como é o caso de C. atriceps com tamanho em
torno de 7 mm, encontrada com mais frequência que C. depressus nas hastes secas.
Portanto, o tamanho de C. depressus parece ser um dos principais requisitos para que
Celeus obrieni se alimente desta espécie com maior frequência, pois converteria menos
tempo e esforço para ficar saciado, juntando com este fato, C. depressus foi à única
espécie observada fora dos entrenós, assim facilitando o encontro dessa espécie por
Celeus obrieni nas hastes.
Isso se torna mais evidente quando comparamos o uso de hastes verdes e secas e
a disponibilidade de recursos alimentares. Celeus obrieni foi observado forrageando
com maior frequência em hastes de bambu seco (63%), coincidindo com a maior
proporção de formigas encontradas neste tipo de haste (62%). No entanto, esta seleção
parece estar mais vinculada à presença de C. depressus neste tipo de haste (91,6% das
amostras), e a busca ativa de Celeus obrieni em 96,2% das hastes secas, do que pela
disponibilidade de formigas de outros gêneros. O mesmo ocorreu nas hastes verdes,
onde A. fasciata esteve presente em 90,2% das hastes amostradas e foi selecionada por
Celeus obrieni em todas as observações de forrageamento.
Soma-se a isto o fato de Celeus obrieni buscar alimento preferencialmente nas
hastes de bambu em um estrato que inclua a presença de colônias destas duas presas
preferenciais, aumentando desta maneira a eficiência do forrageamento. A. fasciata foi
encontrada por Celeus obrieni exatamente onde a espécie ocorre no ambiente, com
altura, comprimento e diâmetro dos entrenós semelhantes ao forrageado, enquanto em
C. depressus houve uma variação, e Celeus obrieni procura e encontra essa espécie em
hastes com o comprimento e diâmetro médios do entrenó maiores, que as médias
encontradas na natureza.
A análise dos conteúdos estomacais auxiliou na comprovação que Celeus
obrieni é uma espécie que pode ser considerada especialista em formiga. Nos três
estômagos analisados (A010060 MEG, A010061 MEG, 0257 COUFT) foram
encontradas apenas presas deste tipo.
Relacionar a disponibilidade de recursos alimentares no ambiente com o uso
destes é fundamental para entendermos como as aves interagem com o meio ambiente, e
como essa distribuição e abundância de recursos influenciam na dinâmica das
populações e interações entre as espécies (Smith and Rotemberry 1990).
A avaliação dos recursos oferecidos pelas hastes de bambu demonstrou que a
abundancia de formigas é relativamente alta e aparentemente capaz de manter as
populações de Celeus obrieni, já que este pica-pau não é muito abundante no ambiente.
O estudo mostrou que a predação por Celeus obrieni não chega a causar maiores danos
às populações de formigas, e em alguns casos quando a espécie se alimenta da colônia,
não chega a consumir todos os indivíduos, deixando sempre espécimes que possam
colonizar outro entrenó e com isso permitindo a manutenção das colônias de formigas e
minimizando os impactos no seu único recurso alimentar. O fato de Celeus obrieni ser
uma espécie altamente especializada no tipo de ambiente e recurso alimentar, talvez
sejam principais fatores responsáveis pela regulação do seu tamanho populacional.
d) Competidores
O elevado grau de especialização apresentado por Celeus obrieni com o
substrato (bambu) utilizado para obter seus recursos alimentares e o fato de se alimentar
exclusivamente de formigas podem ser considerados requisitos que permitem a coexistência de um maior número de espécies no mesmo lugar, aumentando a diversidade
da comunidade (Recher 1990). Mesmo havendo outras espécies de pica-paus
(Veniliornis passerinus e Picumnnus albosquamatus) procurando alimento nos bambus,
essas espécies não são competidoras em potencial para Celeus obrieni, pois também se
alimentam em outras espécies vegetais. O mesmo acontece com C. flavescens que não
foi observado forrageando nas hastes de bambu, mas devido a sua alta abundância nos
áreas estudadas, pode competir com Celeus obrieni por cavidades utilizadas para
nidificação.
Uma espécie que tem uma alta dependência por um tipo de vegetação para obter
recursos alimentares e se especializa em apenas uma classe de inseto, possivelmente
necessite de um território suficientemente amplo para poder se sustentar, o que também
a tornaria mais vulnerável às alterações do ambiente. O somatório destes fatores talvez
sejam os principais responsáveis pela baixa densidade com que Celeus obrieni é
encontrado, assim como pela vulnerabilidade desta espécie as alterações do meio,
consequentemente tornando-a uma espécie vulnerável à extinção. Esta relação já foi
encontrada em algumas espécies de pica-paus altamente associadas a alguns tipos de
vegetação, de maneira que as alterações provocadas na estrutura do ambiente foram às
principais responsáveis pelo grau de ameaça destas espécies (Imbeau and Desrochers
2002).
5 - CONCLUSÕES
- Celeus obrieni seleciona preferencialmente o bambu (Guadua paniculata) para
forragear, podendo eventualmente utilizar Cecropia sp.
- Para forragear escala e perfura as hastes em busca de alimento, inserindo a língua no
interior do entrenó ou eventualmente tamborila na haste para que as formigas saiam e
sejam consumidas no exterior.
-Seleciona preferencialmente as hastes secas para forragear.
-Na maioria das vezes prefere fazer um único furo no entrenó, a uma distancia próxima
à base do entrenó, local onde se concentra a maior parte das colônias com suas pupas e
ovos.
- A altura média de forrageio nas hastes de bambu é de 3,2 m, coincidindo com a
localização das colônias de formigas nas hastes.
- Alimenta-se exclusivamente de formigas, onde C. depressus, A. fasciata e C. atriceps
são as presas mais frequentemente utilizadas, podendo ser considerado uma ave
especialista em formigas.
- A formiga C. depressus é sua presa principal, sendo mais comumente encontrada nas
hastes secas, enquanto A. fasciata é mais comum nas hastes verdes.
- A especialização no tipo de habitat e de alimento são fatores que podem estar
relacionados com a baixa densidade e pelo alto grau de vulnerabilidade de Celeus
obrieni, tornando-a uma espécie ameaçada de extinção.
6 - REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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Capitalize all nouns in German.
• Cite references in alphabetical order by first author's surname and then his/her initials.
References by a single author precede multi-authored works by same first author,
regardless of date. Listings with multiple authors are done by first author's name
(surname and then initials), second author's name, etc.
• List works by the same author(s) in chronological order, beginning with earliest date
of publication. If author has two works in same year, place in order of first citation in
text; these works should be lettered consecutively (e.g., 1991a, b).
• "In press" citations must have been accepted for publication, with the name of journal
or publisher included with year and volume number.
• Do not write author names in uppercase. Use "normal" case (e.g., Hendricks, D. P.) or
the "small caps" command. Insert a period and space after each initial of an author's
name, and note that a comma always precedes the "and" in a list of authors' names.
• Journal titles should be written in full and not abbreviated. Book titles should be
capitalized.
• Citations should follow formats given below:
Papers
Browne, R. A., C. R. Griffin, P. R. Chang, M. Hubley, and A. E. Martin. 1993. Genetic
divergence among populations of the Hawaiian Duck, Laysan Duck, and Mallard. Auk
110:49-56.
Fahrig, L., and G. Merriam. 1994. Conservation of fragmented populations.
Conservation Biology 8:50-59.
Roth, R. R., and R. K. Johnson. 1993. Long-term dynamics of a Wood Thrush
population breeding in a forest fragment. Auk 110:37-48.
Willis, E. O., and Y. Oniki. 1978. Birds and army ants. Annual Review of Ecology and
Systematics 9:243-263.
Dissertations, Books, Chapters
American Ornithologists' Union. 1998. Check-list of North American Birds, 7th ed.
American Ornithologists' Union, Washington, D.C.
Freeman, S. 1990. Molecular systematics and morphological evolution in the
blackbirds. Ph.D. dissertation, University of Washington, Seattle.
Gaunt, A. S. 1988. Interaction of syringeal structure and airflow in avian phonation.
Pages 915-924 in Acta XIX Congressus Internationalis Ornithologici (H. Ouellet, Ed.).
National Museum of Natural Sciences, Ottawa, Ontario.
Kear, J. 1970. The adaptive radiation of parental care in waterfowl. Pages 357-392 in
Social Behaviour in Birds and Mammals (J. H. Crook, Ed.). Academic Press, London.
Lack, D. 1954. The Natural Regulation of Animal Numbers. Clarendon Press, Oxford,
United Kingdom.
Lowther, P. E. 1993. Brown-headed Cowbird (Molothrus ater). In The Birds of North
America, no. 47 (A. Poole and F. Gill, Eds.). Academy of Natural Sciences,
Philadelphia, and American Ornithologists' Union, Washington, D.C.
Walsberg, G. E. 1983. Avian ecological energetics. Pages 161-220 in Avian Biology,
vol. 7 (D. S. Farner, J. R. King, and K. C. Parkes, Eds.). Academic Press, New York.
Electronic Sources
Due to the transitory nature of many websites, avoid using electronic sources wherever
possible. If an electronic source is used, it must be accessible and not password
protected. Please double-check that the source is still available at the time of
submission.
Keitt, T. H., D. L. Urban, and B. T. Milne. 1997. Detecting critical scales in fragmented
landscapes. Conservation Ecology 1, article 4. [Online.] Available at
www.consecol.org/vol1/iss1/art4.
V. Tables (continue page numbering)
• Tables are to be submitted as editable Word files in Table format or tab-delimited
format, not as pictures.
• Each table must start on separate page and be double-spaced throughout (header, table
body, footnotes). Table numbers should be Arabic numerals followed by a period.
• Capitalize first word of the table heading; all other words should be lowercase unless a
proper noun. Include a period at end of the heading. See recent issues for examples.
• Indicate footnotes by lowercase superscript letters (a, b, c, etc.).
• Do not use vertical lines in tables.
• Include horizontal lines above and below boxhead, and at end of table. Follow details
of style used in The Auk for headings in boxhead.
VI. Figure Legends (continue page numbering)
• Start with "Fig.". Indent and double space legends. Type legends in paragraph form.
• Do not include "exotic symbols" (lines, dots, triangles, etc.) in figure legends; either
label them in figure or refer to them by name in legend.
VII. Preparation of Illustrations
• Figures intended for final production (not for reviewing purposes) must be uploaded as
separate files in ScholarOne. They must have a minimum resolution of 600 dpi. For line
art, the preferred resolution is 1200 dpi. Acceptable file formats include EPS, TIF, JPG,
and BMP.
• Routine illustrations are black and white halftones (photographs), drawings, or graphs.
Figures in The Auk are virtually identical to those submitted (little degradation occurs,
but flaws will show). Therefore, illustrations should be prepared to professional
standards. Illustrations should be prepared for one- (3.5") or two-column width (7"),
keeping in mind the overall dimensions of a page in The Auk.
• Color reproduction in figures is accepted only where necessary and at the expense of
the authors ($300 per page). Color images must be saved in CMYK mode.
• Group multiple, related illustrations as panels in a single figure (Fig. 1A, B, etc.) so
that they can be placed on the same page.
• Helvetica or a similar sans serif typeface is recommended for figures. Handwritten or
typed symbols are unacceptable. Halftone figures and plates must be of good quality for
review purposes.
• Contact the Managing Editor ([email protected]) if you have difficulties with
your figures.
VIII. What and Where to Submit
Initial Submission
• All manuscripts must be submitted electronically online using ScholarOne
(http://mc.manuscriptcentral.com/ucpress-auk). Authors will be asked to register the
first time they enter the site. After receiving a password, authors can proceed to the
Author Center and upload their manuscripts through a step-by-step process. Help with
this procedure can be obtained online or by contacting the Review Manager
([email protected]). NOTE: Only fields with the tag "req" need to be completed.
• A cover letter must accompany all new submissions. This letter can be typed directly
into ScholarOne or uploaded as a file. This letter should include any special instructions
and any address changes during the next several months, as well as a daytime phone
number, fax, and e-mail address for the corresponding author. This letter should include
a statement indicating that the manuscript reports on original research not published
elsewhere and that it is submitted exclusively to The Auk.
Revisions
• Revisions must be submitted online through the author's ScholarOne account.
• The cover letter and rebuttal should be entered directly into the ScholarOne online
submission form and should address all comments from reviewers, Associate Editor,
and Editor. If the rebuttal file is too large for the box on the submission form, it may be
submitted as a Supplemental File.
IX. Preproofs, Proofs, Reprints, and Charges
• Authors will receive copyedited and page proofs for approval, which must be returned
by e-mail within 48 hours to avoid publication delays. Because changes in proofs are
time-consuming, authors should not expect to make major modifications in their work at
this stage. Authors should update their ScholarOne accounts and keep the Managing
Editor ([email protected]) informed of e-mail address changes, so proofs will
not be delayed.
• Authors will receive a gratis final PDF and information on ordering reprints of their
article with the page proofs.
• Color reproduction in figures is accepted only where necessary and at the expense of
the authors ($300 per page).
• The AOU requests that authors bear all or part of the cost of publishing their papers
when grant, institutional, or personal funds are available for this purpose. Current costs
per printed page are US $75. Authors who do not have access to publication funds may
request a waiver of a portion of this payment from Scott Gillihan, the AOU Executive
Officer ([email protected]).
If you have questions, contact the Editor by e-mail ([email protected]), telephone
(503-725-8734), or fax (503-725-3888) or contact the Review Manager
([email protected]).
[Revised: June 2009]
© 2009 American Ornithologists' Union