Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão

Transcrição

ISSN 0103-9121 (versão impressa)
ISSN 2318-9444 (versão eletrônica)
Boletim do Museu de Biologia
Mello Leitão
Nova Série
Volume 37 Número 3 - Julho/Setembro de 2015
Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação
Instituto Nacional da Mata Atlântica
Mello Leitão
Nova Série
v. 37 n. 3
julho-setembro
2015
BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃO
Nova Série
v. 37 n. 3
julho-setembro
2015
GOVERNO DO BRASIL
PRESIDENTE DA REPÚBLICA
Dilma Rousseff
MINISTRO DA CIÊNCIA, TECNOLOGIA E INOVAÇÃO
José Aldo Rebelo Figueiredo
INSTITUTO NACIONAL DA MATA ATLÂNTICA
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BOLETIM DO MUSEU DE BIOLOGIA MELLO LEITÃO
EDITOR CIENTÍFICO
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Atlântica
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Editoria internacional: María Dolores Casagranda, Instituto
de Herpetología Fundación Miguel Lillo CONICET, San
Miguel de Tucumán, Argentina
Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação
Mello Leitão
Nova Série
Bol. Mus. Biologia Mello Leitão
Nova Série
Santa Teresa
v.
37
n.
3
p.
241-343
julho-setembro
2015
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Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão está
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para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe,
Espanã y Portugal.
Ilustração da capa
Teresa Miranda/ Chris Colombo (Beija-flor)
Superior esquerda - Eurytomidae, Bephrata Cameron, 1984
Superior direita - Aphelinidae, Punkaphytis Kim & Heraty, 2012
Inferior esquerda - Trichogrammatide, Oligosita Walker, 1851
Inferior direita - Formicidae, Cylindromyrmex Mayr, 1870
Tiragem
1.000 exemplares
Publicação: on line, 10 de agosto de 2015
Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão - Nova Série – n. 1 (1992). – Santa Teresa: Instituto
Nacional da Mata Atlântica, 1992 –
Trimestral a partir do v. 33 ano 2014
Títulos anteriores: Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Antropologia, 1953; Boletim
do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Biologia, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof.
Mello Leitão – Botânica, 1949-1985; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Divulgação,
1960-1984; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello Leitão – Geologia, 1978; Boletim do Museu de
Biologia Prof. Mello Leitão – Proteção à Natureza, 1949-1982; Boletim do Museu de Biologia Prof. Mello
Leitão – Zoologia, 1951-1984.
1. Biologia. 2. Botânica. 3. Conservação. 4. Ecologia. 5. Zoologia. I. Instituto Nacional da Mata
Atlântica. II. Museu de Biologia Prof. Mello Leitão.
CDU –
504 (05)
CDD21 –
574 (05)
581 (05)
591 (05)
570.05
577.05
580.05
590.05
© Direitos de Cópia /Copyright 2015 por/by MCTI/ Instituto Nacional da Mata Atlântica
EDITORIAL
Prezados leitores,
Nos últimos anos, os pesquisadores brasileiros testemunharam o crescimento da
produção acadêmica nacional, tornando o processo de publicação científica competitivo,
especialmente na busca de periódicos com qualificação, fator de impacto e inserção
internacional. Em consonância com essa tendência, a equipe editorial do Boletim do Museu
de Biologia Mello Leitão - Nova Série agilizou do processo de submissão e revisão de
manuscritos sem abrir mão da excelência e originalidade dos artigos.
Não obstante, o Boletim também representa um espaço democrático para
a divulgação das pesquisas relacionadas à Biodiversidade, independentemente da
abordagem, variando desde trabalhos de taxonomia alfa até aqueles relacionados à
filogenia, biogeografia e diversidade genética. Merece destaque a possibilidade de envio
de novas ocorrências e listas de espécies, por entendermos que há uma lacuna desse tipo
de informação, essencial para a gestão sustentável dos recursos naturais e tomada de
decisões para a conservação da biodiversidade. A fim de que esses trabalhos não fiquem
restritos à redoma de grupos científicos, assumimos, com certa dose de ousadia no cenário
atual, a decisão de incluir trabalhos em língua portuguesa, além do espanhol e inglês,
garantindo o acesso ao conteúdo para o meio não-acadêmico e estudantes, sem custos
de submissão e com disponibilização gratuita do conteúdo. Essa política editorial tornase especialmente importante com o grave e inesperado contingenciamento de recursos
financeiros à pesquisa e pós-graduação no Brasil.
No caso da presente edição, os artigos selecionados demonstram tal abrangência.
O primeiro artigo traz novos registros de uma espécie de cobra-cega (Liotyphlops beui),
destacando a importância desses dados para estudos de modelagem e status de conservação.
Em seguida, é apresentado um estudo comparativo de duas espécies simpátricas de raias
(gênero Myliobatis) ao longo do litoral sul brasileiro, demonstrando diferenças importantes
que diminuem a competição por recursos. O terceiro artigo descreve a biologia reprodutiva
do anfíbio Hypsiboas crepitans em área de transição entre Caatinga e Mata Atlântica na
Bahia, considerada um hotspot de biodiversidade. Ampliações na distribuição em mais de
100 km em direção sudeste de uma espécie de Amphisbaena (Squamata) e mais de 500
km ao leste do roedor Oligoryzomys fornesi são apresentadas nos dois artigos seguintes,
respectivamente. Por fim, é reunida uma lista impressionante de insetos himenópteros
do Espírito Santo, totalizando 972 gêneros, a maioria representando primeiras citações
para o estado.
Para que continuemos a divulgar essas e outras pesquisas, esperamos contar com
a submissão de mais trabalhos nas diferentes áreas para os próximos números. Somente
com a participação ativa dos leitores, poderemos atingir as metas de qualificação esperadas
para esse importante periódico que celebra a biodiversidade Neotropical de modo tão
amplo e idôneo.
Paulo Roberto Antunes de Mello Affonso
(editor de área – Genética)
CONTEÚDO/CONTENTS
New records of Liotyphlops beui (Amaral, 1924) (Serpentes: Anomalepididae)
and an updated distribution map - Novo registro de Liotyphlops beui
(Amaral, 1924) (Serpentes: Anomalepididae) e uma atualização do mapa
de distribuição ..............................................................................................
................... Henrique C. Costa, Fidélis Júnio Marra Santos & Daniel Loebmann
241
Dieta e morfologia da cabeça, boca e dentição de duas raias simpátricas,
Myliobatis goodei e M. ridens (Batoidea: Myliobatiformes) - Diet and
morphology of the head, mouth and teeth of two sympatric rays, Myliobatis
goodei and M. ridens (Batoidea: Myliobatiformes) .....................................
... Gabriela Amaral de Rezende, Ricardo Roberto Capitoli & Carolus Maria Vooren
255
Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans (Amphibia, Anura, Hylidae) Reproductive biology of Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae) .............................
............................................................................Ana Paula Barbosa Nascimento,
Arhetta Almeida, Amanda Santiago Ferreira Lantyer-Silva e Juliana Zina
271
Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata: Amphisbaenidae): Distribution extension and map - Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata:
Amphisbaenidae): extensão de distribuição e mapa ................................................
Jéssica Yara Araujo Galdino, Ubiratan Gonçalves, Gesika Matias & Selma Torquato
293
Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia, Rodentia, Sigmodontinae:
Distribution extension - Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia,
Rodentia, Sigmodontinae: Extensão da distribuição ...............................................
........................................ Natália L. Boroni, Ulyses F. J. Pardiñas & Gisele Lessa
301
Checklist of the genera of Hymenoptera (Insecta) from Espírito Santo state,
Brazil - Lista de gêneros de Hymenoptera (Insecta) do Espírito Santo, Brasil .......
.......................................................................... Celso O. Azevedo, Ana Dal Molin,
Angélica Penteado-Dias, Antonio C.C. Macedo, Beatriz Rodriguez-V., Bianca Z.K.
Dias, Cecilia Waichert, Daniel Aquino, David R. Smith, Eduardo M. Shimbori,
Fernando B. Noll, Gary Gibson, Helena C. Onody, James M. Carpenter, John
E. Lattke, Kelli dos S. Ramos, Kevin Williams, Lubomir Masner, Lynn S. Kimsey,
Marcelo T. Tavares, Massimo Olmi, Matthew L. Buffington, Michael Ohl, Michael
Sharkey, Norman F Johnson, Ricardo Kawada, Rodrigo B. Gonçalves, Rodrigo
M. Feitosa, Steve Heydon, Tânia M. Guerra, Thiago S.R. da Silva & Valmir Costa
313
Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 37(3):241-253. Julho-Setembro de 2015
241
New records of Liotyphlops beui (Amaral, 1924)
(Serpentes: Anomalepididae) and an updated distribution map
Henrique C. Costa1,*, Fidélis Júnio Marra Santos2 & Daniel Loebmann3
ABSTRACT: Data on species distribution is basic information for many
research fields, including assessment of conservation status. Usually, this issue
is non-available or it is incomplete for fossorial species. Herein, we provide an
updated map of distribution and new records of occurrence of the blind snake
Liotyphlops beui. Although it is one of the most widely distributed Neotropical
anomalepidids, we identify relevant gaps on species records of occurrence as
well as dubious information about its most Austral distribution. A dataset with
all recognized records which may be useful for other studies like distribution
modeling is also provided.
Key words: Blind snakes; gaps of distribution; Scolecophidia.
RESUMO: Novo registro de Liotyphlops beui (Amaral, 1924) (Serpentes:
Anomalepididae) e uma atualização do mapa de distribuição. Dados sobre
distribuição de espécies constituem uma informação básica para muitas linhas
de pesquisa, incluindo a avaliação de estado de conservação. Geralmente,
esses dados não estão disponíveis ou são incompletos para espécies fossoriais.
Nós apresentamos um mapa de distribuição atualizado e novos registros de
ocorrência da cobra-cega Liotyphlops beui. Embora seja uma das espécies
de anomalepidídeos mais amplamente distribuída, identificamos importantes
lacunas nos registros dessa espécie, assim como informações dúbias sobre sua
distribuição austral. Uma base de dados com todos os registros identificados, a
Universidade Federal de Minas Gerais, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Zoologia,
Laboratório de Herpetologia. Avenida Antônio Carlos 6627, Pampulha, 31270-901, Belo Horizonte, MG,
Brasil.
2
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Museu de Ciências e Tecnologia, Laboratório de
Sistemática de Vertebrados, Setor de Herpetologia. Avenida Ipiranga, 6681, Partenon, 90619-900, Porto
Alegre, RS, Brasil.
3
Universidade Federal do Rio Grande, Instituto de Ciências Biológicas, Laboratório de Vertebrados. Avenida
Itália, km 8, Vila Carreiros, 96203-900, Rio Grande, RS, Brasil.
* Corresponding author. [email protected]
Recebido: 3 jun 2014 – Aceito: 3 fev 2015
1
242
Costa et al.: Geographic distribution of Liotyphlops beui
qual pode ser útil para outros estudos como modelagem de distribuição também
é apresentada.
Palavras-chave: Cobras-cegas; lacunas de distribuição; Scolecophidia.
Anomalepididae Taylor, 1939 comprises four genera of blind snakes:
Anomalepis Jan, 1860, Helminthophis Peters, 1860, Liotyphlops Peters, 1881,
and Typhlophis Fitzinger, 1843 (McDiarmid et al., 1999). Liotyphlops is the
richest genus, with 10 species current recognized, distributed from Costa Rica
to Argentina (Dixon & Kofron, 1983; Haad et al., 2008; Centeno et al., 2010).
In his Catalogue of the Snakes from the British Museum, Boulenger
(1893) synonymized Liotyphlops with Helminthophis. Thirty years later,
Amaral (1924) described Helminthophis beui, based on specimens from
Butantan, São Paulo, Brazil, and the same author further synonymized H. beui
with Helminthophis ternetzii Boulenger, 1896 (Amaral, 1929). Dunn (1932),
removed Liotyphlops from the synonymy of Helminthophis, and only after the
study by Dixon & Kofron (1983) L. beui was resurrected. Liotyphlops beui
is diagnosed by having: three scales contacting posterior edge of prefrontal;
two scales contacting posterior edge of nasal between second supralabial and
prefrontal; five scales in the first vertical row of dorsals; four supralabials;
four infralabials; 22–26 anterior scale rows; 20–24 midbody scale rows; 20
posterior scale rows; 384–464 dorsal scale rows (Centeno et al., 2010). Today,
this species has one of the widest range among its congeners, occurring from
Misiones in Argentina, northward to Goiás, in Brazil (Centeno et al., 2010).
Recently, after examining anomalepidids deposited in some Brazilian
collections, we found specimens from localities representing important records
for the knowledge of the geographic distribution of Liotyphlops beui. These
new records come from specimens in the collections of Universidade Federal de
Minas Gerais (UFMG), Belo Horizonte, Minas Gerais, and Museu de Ciências
e Tecnologia, PUC-RS (MCT), Porto Alegre, Rio Grande do Sul.
Two specimens (UFMG 1906, 1907 [Figure 1]), from Pará de Minas
(19.8600° S, 44.6078° W) represent the second known record from the state of
Minas Gerais, filling a gap of ca. 800 km between Uberlândia and Colatina, the
closest records (Centeno et al., 2010). In Figure 1 of Centeno et al. (2010), two
locality records for L. beui are present in Minas Gerais: Uberlândia in the west
and a second point in the southeast, which actually lies in the city of Viçosa,
where L. wilderi, not L. beui occurs (F. C. Centeno, by e-mail to HCC; see also
the appendix in Centeno et al. (2010), and Costa et al. (2010)).
Other four new important records come from Bom Progresso (27.5439°
S, 53.8658° W) (MCT 19086), Frederico Westphalen (27.3589° S, 53.3939° W)
(MCT 4345), Frederico Westphalen, Colégio Agrícola (27.3916° S, 53.4307°
Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 37(3). 2015
243
Figure 1. Live specimen of Liotyphlops beui (UFMG 1907, snout-vent length 282
mm), from Pará de Minas, state of Minas Gerais, Brazil. Photo by Henrique C. Costa.
W) (MCT 9494), and Porto Vera Cruz (27.7358° S, 54.9008° W) (MCT 11676).
Lema (1994, 2002) cites L. beui for Rio Grande do Sul, but without voucher or
detailed locality information. Although close to previous known localities in
Argentina (Giraudo, 1994), our records of L. beui for Rio Grande do Sul can
be considered the first with voucher specimens.
With these new data, Liotyphlops beui is now known to occur from
Porto Vera Cruz in Rio Grande do Sul, northward through Misiones (Argentina),
Ciudad del Este (Paraguay) and the Brazilian states of Santa Catarina, Paraná,
São Paulo, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso (westernmost record in Barra
do Bugres [15.0728° S, 57.1808° W]), Espírito Santo (easternmost record in
Colatina [19.5400° S, 40.6300° W]), Minas Gerais and Goiás (northernmost
record in Minaçu, UHE Cana Brava [13.4882° S, 48.1871° W]) (Table 1).
Locality records lie in the terrestrial ecoregions (sensu Olson et al., 2001) of
Alto Paraná Atlantic Forests (including a transition with the Southern Cone
Mesopotamian Savanna), Araucaria Moist Forests, Serra do Mar Coastal
Forests, Bahia Interior Forests, Cerrado, and Chiquitano Dry Forests (Figure 2).
244
Liotyphlops beui inhabits environments varying from forests to open habitats,
including urbanized areas (Barbo et al. 2011).
Besides the new records here presented, many gaps remain in the
knowledge of the geographic distribution of Liotyphlops beui. Probably, the
examination of specimens from regional collections, and even more field work
may help filling those gaps.
Figure 2. Geographic distribution of Liotyphlops beui. Red dots = literature records;
yellow squares = new records. Terrestrial Ecoregions follow Olson et al. (2001). See
text for details and Table 1 for the list of localities here represented.
-27.5140
-25.7037
Oberá
Parque Nacional Iguazú
Argentina Misiones
Argentina Misiones
GO
MG
MG
MS
MS / MT
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
-20.4419
-17.6086
UHE Ponte de Pedra
-18.9189
-19.8600
Terenos
Uberlândia
Pará de Minas
-13.9000
GO
Brasil
UHE Serra da Mesa
GO
Brasil
-16.3190
-13.4882
Minaçu, UHE Cana Brava
GO
Brasil
UHE Corumbá IV
-14.3089
Mambaí, PCH Santa Edwidges
GO
Brasil
-18.3065
-16.6721
Goiânia, Campinas
GO
Brasil
Serranópolis 1
-19.5400
Colatina
ES
Brasil
-27.3833
Posadas
Argentina Misiones
-27.1000
-26.2664
Aristobolu del Valle
Argentina Misiones
Argentina Misiones
Latitude
-26.9305
Municipality/City, Localidade
17 Km al sur de Fracrán por el camino que
va hacia El Soberbio
30 km al noreste de Bernardo de Irigoyen
Country State/Province
Argentina Misiones
-54.8278
-54.8600
-48.2769
-44.6078
-48.3100
-48.3373
-51.9624
-48.1871
-46.1736
-49.2898
-40.6300
-55.8833
-54.4645
-55.1221
-54.8333
-53.67
?
IBSP 8882
IBSP 75588
Amaral (1954); Dixon &
Kofron (1983)
Silva Jr. et al. (2009)
UFMG 1906, 1907
Centeno et al. (2010)
MZUSP 11042–11043
Moreira et al. (2009);
This study
?
IBSP 44188
Moreira et al. 2009
?
MZUSP 15117, 15118
IBSP 4552
MZUSP 5255, 5256
CUNAM s/n
CIES 45, 53
MACN 3554
CFA 231, 405
MACN 33040
Voucher
CFA 431
Moreira et al. (2009)
Cintra et al. (2009)
Dixon & Kofron (1983);
Amaral (1954)
Giraudo (1994)
Giraudo (1994)
Giraudo (1994)
Giraudo (1994)
Giraudo (1994)
Longitude Source
-54.2820 Giraudo (1994)
Table 1. Locality records of Liotyphlops beui based on literature review and this study. Voucher information is based solely on its
respective source. Collection acronyms: Argentina: CFA = Colección Felix de Azara; MACN = Museo Argentino de Ciencias Naturales
“Bernardino Rivadavia”; CIES = Colección del Centro de Investigaciones Ecológicas Subtropicales; CUNAM = Colección de la
Universidad Nacional de Misiones. Brazil: MZUSP = Museu de Zoologia, Universidade de São Paulo; IBSP = Instituto Butantan;
UFMG = Universidade Federal de Minas Gerais; MNRJ = Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro; MCT = Museu
de Ciências e Tecnologia, PUC-RS. USA: CM = Carnegie Museum; MCZ = Museum of Comparative Zoology; DU = Duke University.
Switzerland: MNHG = Museum d’Histoire Naturelle, Geneve. United Kingdom: BM = British Museum.
245
State/Province
MT
MT
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
PR
RJ
RS
Country
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
-25.4115
Curitiba, Jardim Social
Bom Progresso
Paraty1
-27.5439
-23.2185
-26.2300
-25.5074
Tres Barras do Paraná, Barra Bonita
União da Vitória
-23.3100
-25.0950
-23.3100
Rolândia
Ponta Grossa
Londrina
-25.5478
-25.4287
Curitiba, Cirsto Rei
Foz do Iguaçu
-25.3990
Curitiba, Bacacheri
-25.5762
Cruzeiro do Iguaçu, Foz do Chopim
-25.4278
-25.4313
Boa Vista da Aparecida, Flor da Serra
Curitiba
-25.5928
-23.0508
-15.4500
Latitude
-15.0728
Araucaria
Andirá
Chapada dos Guimarães
Barra do Bugres
-53.8658
-44.7134
-51.0858
-53.2930
-51.3689
-50.1619
-51.1628
-54.5878
-49.2284
-49.2441
-49.2367
-49.2728
-53.0425
-53.4121
-49.4100
-50.2289
-55.7400
MCT 10848, 10853–10855,
MCT 10871, 10879
MCT 10880; MZUSP
11544–11551
MZUSP 4086-4090, 15643
IBSP 8163, 8164, 8884–
8889
IBSP 26467
MZUSP 6349
Voucher
MNRJ 7854
IBSP 73913
MCT 19086
This study
This study
MCT 10857-1059, 10862,
10864, 10868
MCT 16360
MZUSP 2756-2757, 4098
IBSP 68127
?
MNRJ 383, 384
Freire et al. (2007)
Bernarde & Machado
(2002)
Haad et al. (2008); Centeno
et al. (2010)
This study
MCT 16362
This study
Centeno et al. (2010); This
study
Haad et al. (2008); Centeno IBSP 74097
et al. (2010)
This study
MCT 16363
Haad et al. (2008); Centeno
et al. (2010)
Kofron (1983); Haad et
al. (2008); Centeno et al.
(2010)
This study
Longitude Source
-57.1808 Freire et al. (2007)
Table 1 (cont.)
246
State/Province
RS
RS
RS
SC
SC
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
Country
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
-24.1000
-23.5228
-23.5675
Capão Bonito, Parque Estadual Carlos
Botelho
Carapicuíba
Carapicuíba, Vila Cristina
Ibiúna1
Guararapes1
Florínia1
Embu das Artes1
-23.6565
-21.2615
-22.9035
-46.8524
-23.6039
-22.8167
Campinas, Mata de Santa Genebra
Cotia
-22.9058
-23.5108
-23.3856
Campinas
Barueri
Bacaetava
-47.2234
-50.6434
-50.7384
-46.8524
-46.9189
-46.8410
-46.8358
-48.0333
-47.1167
-47.0608
-46.8758
-47.6544
-50.3500
IBSP 23210
IBSP 62761, 75379; MNRJ
10578; MCT 16361
IBSP 76279
IBSP 62751–62752
IBSP 70988, 71358
IBSP 27588
?
IBSP 44200, 61986–61988
Freire et al. (2007); Haad
et al. (2008); Centeno et al.
(2010); This study
Haad et al. (2008)
?
Forlani et al. (2010)
Freire et al. (2007);
Sazima & Manzani (1995)
CM 39570, 39571; IBSP
16036, 75391; MCZ
142557
IBSP 61758, MNRJ 8143
IBSP 7640
?
IBSP 67915
-22.5500
Araújo & Almeida-Santos
(2011)
Kofron (1983)
Dixon & Kofron (1983)
?
Assis, Estação Ecológica de Assis
-52.5332
IBSP 55743
Angatuba
1
-26.6618
Ipuaçu / São Domingos, UHE Quebra Queixo
?
MCT 11676
-49.2201
Bérnils et al. (2001)
This study
Araçariguama1
-27.1170
Áreas altas da Bacia do Rio Itajaí 2
MCT 9494
This study
-54.9008
-53.4307
Voucher
MCT 4345
Longitude Source
-53.3939 This study
Hartmann & Giasson
(2008)
-27.7358
-27.3916
Frederico Westphalen, Colegio Agricola
Porto Vera Cruz
Latitude
-27.3589
Frederico Westphalen
Table 1 (cont.)
247
State/Province
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
Country
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Porto Feliz
Piraju 1
Paranapanema 1
-23.2150
-49.3844
-48.7234
-22.9678
-23.5250
Osasco, Vila Quitaúna
Ourinhos
-23.5328
-23.6678
-49.9464
-23.5458
-23.1858
-23.5278
-23.2639
-23.5489
Osasco
Mauá
Marília 1
Mairinque
Jundiaí
Jandira
Itú
Itapevi
-24.5333
-23.7169
-20.4733
Iporanga, Parque Estadual Turístico do Alto
Ribeira
Itapecerica da Serra
Latitude
-47.5554
Iporanga
Iguape1
-47.5239
-49.3844
-48.7234
-49.8708
-46.8083
-46.7919
-46.4608
-49.9464
-47.1828
-46.8839
-46.9028
-47.2989
-46.9339
-46.8489
-48.7500
-49.5822
IBSP 62642
MNRJ 8144–8146
IBSP 26544-26545, 64196,
71725
IBSP 44295
IBSP 30559, 42554
IBSP 69126
IBSP 68909
Freire et al. (2007)
IBSP 73549
IBSP 72489
IBSP 67692, 67693
IBSP 55927
Kofron (1983)
DU R 3974, 3975, 3977;
IBSP6403–6404, 2528825289, 31879, 32677,
44235, 58709, 59055,
59187, 59964, 60481,
62141, 62802, 71915,
71929–71930; MZUSP
10661, 12092; MCZ
142576
IBSP 6403– 6405
IBSP 75958
?
MZUSP 7517
Voucher
?
Araújo et al. (2010)
(Dixon & Kofron, 1983)
Longitude Source
-47.5554 Centeno et al. (2010)
Table 1 (cont.)
248
State/Province
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
Country
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
São Paulo 3
-23.5478
-46.6358
-46.5508
-46.9229
-23.6228
-46.9229
São Caetano do Sul
Santana do Parnaíba
1
-52.9556
-22.4672
Rosana, Porto Primavera
-50.7224
-46.5275
-47.8417
BM 1946.1.11.12; DU R
3978, 3979; IBSP 13634,
17345, 17842, 18745,
19577, 20871, 22446,
23748, 26629, 27867,
30403, 32428, 32732,
34494, 42271,42422,
42709, 42886, 43817,
43881, 44091, 44348,
45317, 46102, 50044,
53395, 53639, 58948,
60557, 60929, 60940,
61935, 62010, 62027,
62099, 62662, 62676,
62705, 2859, 62944,
63017, 68356, 68682,
70206, 72649, 72797,
72924, 73342, 74105,
74185, 74477, 75354,
75355; MNRJ 10577;
MZUSP 2083, 2359, 6451,
6613, 12393
MCT 16365
This study
Kofron (1983); Freire et al.
(2007); Haad et al. (2008);
Centeno et al. (2010);
Barbo et al. (2011)
IBSP 43658
IBSP 41532
IBSP 63077
IBSP 42736
IBSP 55978
Voucher
IBSP 17756
Longitude Source
-51.3889 (Dixon & Kofron, 1983)
-21.7265
-23.7808
-24.4962
Latitude
-22.1258
Rinópolis 1
Riacho Grande
Registro 1
Presidente Prudente
Table 1 (cont.)
249
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
SP
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Brasil
Paraguai
-23.5785
São Paulo, Vila Gomes
-23.6019
-25.5099
Ciudad del Este, Puente Stroessner
-23.5019
Taboão da Serra
Sorocaba
-23.5778
-23.6007
São Paulo, Morumbi
São Roque, Vargem Grande, Fazenda Caitê 4
-23.5533
São Paulo, Jardim Providência
-23.5374
-23.5750
São Paulo, Jardim Paulistano
São Roque, São João Novo 1
-23.5442
São Paulo, Jaguaré
-23.5289
-23.5840
São Paulo, Caxingui
São Roque
Latitude
-23.5678
São Paulo, Butantã
-54.6035
-46.7528
-47.4578
-47.0604
-47.0399
-47.1350
-46.7327
-46.7192
-46.6404
-46.6869
-46.7506
-46.7168
MCT 16368
MCT 16367
IBSP 42515, 43618, 61946
This study
This study
ISBP 42318
IBSP 22416, 27646-27648,
42757, 44129, 44131,
44133, 44139, 44143
Haad et al. (2008); Centeno IBSP 22377, 22712, 43664,
55334, 59335, 62943,
et al. (2010)
63599, 64468, 72517
MNHG (PE) 736
IBSP 43618
MCT 16366
IBSP 17000
This study
IBSP 4790
ISBP 17305
Voucher
IBSP 282, 652, 1032, 1041,
1806, 3018–3020, 3024,
3025, 3289, 3799, 5120,
7533, 7568
Kofron (1983)
Longitude Source
-46.7192 Amaral (1924); Amaral
(1954); Haad et al. (2008);
Notes: 1 Record mapped by Centeno et al. (2010) but not cited in their appendix. Specific informarion was given to us by F. C. Centeno and G. Puorto (Instituto Butantan).
2
Since no specific localities were given by Bérnils et al. (2001), we used general coordinates for high elevation areas of the Itajaí river basin. 3 Barbo et al. (2011) present
a map with records of L. beui from several districts of the city of São Paulo, but no locality names were given. 4 Proximate coordinates were used because the toponym
Vargem Grande, Fazenda Caitê was not found.
State/Province
SP
Country
Brasil
Table 1 (cont.)
250
251
Acknowledgements
To Fernanda C. Centeno for information about her data of Liotyphlops
beui, and Giuseppe Puorto for collection numbers of some of Instituto Butantan’s
specimens. To Gláucia M. F. Pontes (MCT) for access to specimens under her
care. To Leonardo E. Lopes (Universidade Federal de Viçosa, Campus Florestal)
for sending the specimens from Pará de Minas to HCC, and to Paulo C. A. Garcia
(UFMG) for agreeing to deposit those snakes in the UFMG collection. We are
also grateful to Roberta R. Pinto and one anonymous reviewer for comments
on the manuscript.
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255
Dieta e morfologia da cabeça, boca e dentição de
duas raias simpátricas, Myliobatis goodei e M. ridens
(Batoidea: Myliobatiformes)
Gabriela Amaral de Rezende1,*, Ricardo Roberto Capitoli2
& Carolus Maria Vooren1
RESUMO: Comparamos as dietas e morfologias relacionadas à alimentação
de duas espécies de raias simpátricas do gênero Myliobatis. As raias foram
coletadas na plataforma do Rio Grande do Sul, litoral sul do Brasil, entre os anos
de 1981-2005, nas profundidades de 11-100 m. A alimentação de Myliobatis
goodei foi composta principalmente por poliquetas e crustáceos. Outros itens
como ofiuróides, peixes e moluscos foram encontrados, mas com pouca
representação. Para M. ridens, os moluscos foram os itens mais representativos,
seguido pelos crustáceos pagurídeos. Os itens alimentares apareceram em sua
maioria inteiros nos estômagos de M. goodei, e fragmentados e sem presença
de carapaças duras em M. ridens. Myliobatis ridens possui cabeça mais estreita,
placas dentárias mais robustas e maiores, e medidas da boca também maiores
do que M. goodei. Tipicamente, as espécies de Myliobatis alimentam-se de
moluscos e crustáceos, esmagando as carapaças duras de suas presas com
suas fortes placas dentárias. Myliobatis goodei pode ser considerada uma das
exceções dentro do gênero, por ter sua dieta baseada em poliquetas. A diferença
na dieta entre estas duas espécies parece estar relacionada com as diferenças
na morfologia da cabeça, boca e placas dentárias observadas, que minimizam
a competição e permitem a partilha alimentar.
Palavras-chave: partilha de recursos, divergência evolutiva, placas dentárias,
elasmobrânquios.
ABSTRACT: Diet and morphology of the head, mouth and teeth
of two sympatric rays, Myliobatis goodei and M. ridens (Batoidea:
Myliobatiformes). We compared the differences between diet and morphologies
Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Biológica – IO, FURG (Caixa Postal 474, 96201-900 Rio
Grande, RS, Brasil)
2
In memoriam
*autor para correspondência: [email protected]
Recebido: 5 ago 2014 – Aceito: 6 fev 2015
1
256
Rezende et al.: Dieta e morfologia da cabeça, boca e dentição de duas raias Myliobatis
related to feeding of two species of sympatric rays of Myliobatis genus. Rays
were collected at the Rio Grande do Sul platform, South Brazil littoral, between
1981-2005, at depths from 11-100 m. The diet of Myliobatis goodei was mainly
composed of polychaetes and crustaceans. Other items such as ophiuroids, fish
and mollusks were found, but with low representation. For M. ridens, mollusks
were the main item, followed by paguridean crustaceans. Most food items
appeared complete in Myliobatis goodei stomachs, and fragmented without the
presence of hard carapaces in M. ridens. Myliobatis ridens, has narrowest head
width, more robust and larger dental plates and mouth measurements larger
than M. ridens. Typically, Myliobatis rays feed on mollusks and crustaceans,
crushing their hard shells with their strong dental plates. Myliobatis goodei can
be considered as one exception on the genus, by their polychaete-based diet.
The differences between these two species diets seem to be related with the
differences on the head, mouth, and dental plates morphology that minimize
competition and allow resource partitioning.
Key words: Resource partitioning, evolutionary divergence, tooth plates,
elasmobranchs.
Introdução
As raias do gênero Myliobatis são comuns na costa brasileira, sendo que
Figueiredo (1977) descreve duas espécies para o Brasil: Myliobatis freminvillei
Leseur, 1824 e Myliobatis goodei Garman, 1885. Mas, no Sul do Brasil, nos
anos 90, Vooren (1997) verificou que a raia descrita como M. goodei possuía
dois morfotipos, que diferiam principalmente no tamanho proporcional da boca
e das placas dentárias. Na época, esses morfotipos foram nomeados Myliobatis
DL e Myliobatis DE, em que “DE” e “DL” são abreviações do português
para dentes estreitos e dentes largos, respectivamente (Figura 1). Atualmente,
Myliobatis DL é reconhecida como uma nova espécie chamada M. ridens
Ruocco, Lucifora, Astarloa, Mabragaña & Delpiani, 2012 e Myliobatis DE
corresponde às descrições de M. goodei que constam em Bigelow & Schroeder
(1953) e em Figueiredo (1977).
Myliobatis goodei, para ambos os sexos, apresenta rebordos laterais
na cabeça que em vista dorsal ultrapassam o perfil dos olhos (Figura 1A).
Já Myliobatis ridens, para ambos os sexos, apresenta a cabeça claramente
saliente em relação ao disco, em que a borda lateral não ultrapassa o perfil dos
olhos em vista dorsal (Figura 1B). Em ambas as arcadas dentárias das raias
do gênero Myliobatis a dentição é constituída por elementos hexagonais em
forma de dentes pavimentosos dispostos de maneira a formar uma única placa
257
dentária com superfície lisa (Bigelow & Schroeder, 1953). Esse tipo de dentição
é do tipo triturador, e é encontrada em elasmobrânquios que se alimentam
de invertebrados com partes duras (Cappetta, 1986). Gastrópodes, bivalves,
caranguejos e lagostas predominam nas dietas de M. freminvillei, M. aquila e
M. californica, mas M. aquila, M. californica e M. goodei também se alimentam
de poliquetas (Bigelow & Schoroeder, 1953; Revi, 1975; Capapé, 1976; Gray
et al., 1997; Jardas et al., 2004; Sommerville et al., 2011).
Figura 1. Vista dorsal de dois exemplares mostrando as diferenças nas larguras das
cabeças entre Myliobatis goodei (♀ 478 mm de largura do disco LD) (A, C) e M. ridens
(♀ 455 mm LD) (B, D). Detalhes das cabeças destas duas raias em vista ventral, em
que se observam diferenças nas larguras das bocas (M. goodei = E; M. ridens = F).
Placas dentárias em que se observam diferenças nos tamanhos das placas e dos dentes
médios das placas dentárias entre M. goodei (♀ 586 mm LD) (G, H) e M. ridens (♀
590 mm LD) (I, J) (na esquerda estão as placas superiores de cada espécie, e na direita
as placas inferiores).
No Sul do Brasil, M. goodei e M. ridens são simpátricas e suas
distribuições batimétricas se sobrepõem nas profundidades de 10 a 85 m, com
ocorrência de M. goodei entre 10 e 175 m e M. ridens entre 10 e 85 m (Vooren,
1997). Espécies filogeneticamente próximas e simpátricas podem apresentar
partilha de recursos e especializações alimentares, minimizando a competição
por alimento (Nilsson, 1967). Dessa forma, as raias podem apresentar diferenças
na alimentação que devem estar associadas às diferenças morfológicas da
cabeça, boca e arcadas dentárias, proporcionando habilidades funcionais
258
diferentes na captura, processamento e ingestão das presas. O objetivo deste
trabalho é prover informações sobre as dietas, discutindo suas relações com a
morfologia das bocas, placas dentárias e cabeças destas duas raias.
Material e Métodos
Dieta. As raias cujos estômagos foram analisados foram capturadas através de
arrasto de fundo realizados por cruzeiros científicos na região que compreende
a Plataforma Continental Sul do Brasil, entre o Cabo de Santa Marta Grande
(28°36’S; 48º48’O) e o estreito do Chuí (35°45’S; 52º59’O), no período de
1981 a 2005, nas profundidades entre 11 e 101 m.
Os estômagos foram retirados de 47 indivíduos de M. goodei (25
fêmeas e 22 machos) e de 48 indivíduos de M. ridens (32 fêmeas e 16 machos)
capturados em 19 estações de pesca. Myliobatis goodei ocorreu em 15 estações
de pesca, enquanto M. ridens ocorreu em nove estações, sendo que as duas
espécies ocorreram juntas em cinco estações. Os indivíduos das duas espécies,
cujos conteúdos estomacais foram analisados, possuíam tamanhos semelhantes.
A largura do disco (LD) de M. goodei variou de 243-590 mm para machos e
249-880 mm para fêmeas. Em M. ridens a largura do disco variou entre 200565 mm para machos e 254-750 mm para fêmeas.
Os estômagos foram fixados em solução de formalina a 10 %, depois
preservados em álcool 70%. Os itens alimentares foram identificados até o
menor nível taxonômico possível, com auxílio de bibliografia e especialistas. A
importância de cada item na dieta foi obtida pelo Índice de Importância Relativa
Percentual (IRI%) (Cortés, 1997), modificado para peso, como segue: IRIi =
%FOi x (%Ni x %Pi), em que: %FOi é a frequência de ocorrência relativa de
cada item alimentar; %Ni é a porcentagem em número de presas ingeridas do
item alimentar i no total de itens presentes em todos os estômagos analisados;
%Pi é a porcentagem em peso de presas ingeridas do item alimentar i pelo peso
total das presas ingeridas em todos os estômagos analisados.
Para verificar a diferença na dieta entre as duas espécies, e entre a mesma
espécie por sexo e classes de largura do disco (200-399 mm, 400-699 mm,
700-899 mm) a frequência de ocorrência dos itens alimentares foi comparada
através do teste-G, com correção de Williams, com nível de significância α =
0,05, disponível no pacote estatístico BioStat 5.0 (Ayres et al., 2000).
A sobreposição de nichos entre as espécies foi determinada pelo Índice
de Schoener (T), (Schoener, 1970): T=1 – 0,5 Σ |Pxi - Pyi |, em que: T = Índice
de similaridade; Pxi = proporção em frequência de ocorrência do item alimentar
i ingerido pela espécie x; Pyi = proporção em frequência de ocorrência do
259
item alimentar i ingerido pela espécie y. Um valor T ≥ 0,6 é considerado como
evidência de alta similaridade entre as dietas das duas espécies (Scrimgeour
& Winterbourn, 1987).
Morfologia. Para descrever quantitativamente a conformação da boca e da
cabeça entre as duas espécies foram considerados 24 indivíduos de M. goodei
(sete machos e 17 fêmeas) e 17 indivíduos de M. ridens (seis machos e 17
fêmeas) capturados em outubro de 2000, através de arrasto de parelha comercial
na Plataforma Sul do Brasil. As raias das duas espécies, em que foi estudada
a morfometria, apresentaram amplitude de largura de disco semelhante. A
largura de disco variou entre 462-990 mm para M. goodei, e entre 372-772
mm para M. ridens.
Foram aferidas medidas da cabeça, boca, peso das placas dentárias
e distâncias entre as fendas branquiais, detalhadas na Tabela 1. As medidas
foram realizadas nos indivíduos descongelados. As medidas lineares de cada
exemplar, com exceção da espessura da placa dentária, foram transformadas
em proporções corporais expressas como porcentagem da largura do disco
(Bass, 1973).
Tabela 1. Medidas lineares da cabeça, boca, placas dentárias, distâncias entre as fendas
branquiais pares e peso das placas dentárias registradas no estudo morfométrico de
Myliobatis goodei e Myliobatis ridens.
Largura da cabeça na altura da lente dos olhos
Largura da boca entre as comissuras laterais
Largura máxima da placa dentária superior
Largura máxima da placa dentária inferior
Espessura da placa dentária superior
Espessura da placa dentária inferior
Distância entre as primeiras fendas branquiais
Distância entre as quintas fendas branquiais
Peso da placa dentária superior
Peso da placa dentária inferior
(LC)
(LB)
(LPS)
(LPI)
(EPS)
(EPI)
(D1F)
(D5F)
(PPS)
(PPI)
Unidades: milímetros e grama.
As diferenças morfométricas entre as duas espécies foram analisadas
através de análises de regressão para cada proporção corporal e peso das placas
dentárias relativo à largura do disco. Foram ajustadas equações lineares para
as relações largura do disco/largura da cabeça e boca, e equações potenciais
para as relações largura do disco/peso das placas dentárias. Para verificar se
260
o crescimento das mesmas estruturas entre as diferentes espécies apresentou
padrão semelhante ou diferente foi usado o teste-t para os coeficientes
angulares e interceptos através do programa BioStat 5.0, com α = 0,05 (Ayres
et al., 2000).
Resultados
A dieta de M. goodei foi composta principalmente por poliquetas,
importantes na dieta tanto em frequência de ocorrência (77,5%), como
em número (13,7%) e peso (66%) e, consequentemente, em IRI (86,2%).
Entre os poliquetas, Ophellidae e Flabelligeridae apresentaram os maiores
índices de importância. Os crustáceos representaram o segundo grupo mais
importante em frequência (62,5%), número (13,7%) e IRI (10%). Destes, os
carídeos foram os mais importantes em frequência (20%) e número (7,7%).
Os peixes, representados pela Anchoa marinii (Clupeiformes), apresentaram
maior importância em peso (13,6%) do que em número (1,2%), com pouca
importância relativa na dieta (IRI = 2,3%). Outros grupos que ocorreram com
menor importância foram os moluscos e os equinodermos (Tabela 2, Fig. 2).
Ainda, foi verificada a presença de sedimento nos conteúdos estomacais de
Myliobatis goodei.
A dieta de M. ridens foi composta quase que exclusivamente por
moluscos (FO=100%; IRI%=98,7%), sendo que os bivalves apresentaram maior
importância tanto em peso (96,4%) quanto em número (90,1%), apresentando
o maior valor de IRI (34,5%). Os crustáceos pagurídeos seguiram os moluscos
em ocorrência (78%) e número (7,6%) (Tabela 2, Fig. 2). Foi observado que os
moluscos presentes no conteúdo estomacal destas raias apresentavam apenas as
partes moles, principalmente os pés no caso dos bivalves, e que não apareceram
conchas ou sedimentos.
Entre as classes de largura do disco estudadas não houve diferença nas
dietas para M. goodei (Test-G Williams = 0,7323, gl = 40, p < 0,0001) nem para
Myliobatis ridens (Test - G Williams = 0,0687, gl = 8, p < 0,0001). Contudo, entre
as duas espécies de raias a dieta foi diferente (test - G Williams < 0,0001, gl = 21
α = 0,05). Ainda, de acordo com o índice de similaridade de Schoener (T), as
espécies não apresentam o mesmo espectro alimentar, com o valor de T = 0,03
(para os itens classificados pelo menor nível taxonômico) e T = 0,22 (para os
itens classificados por grandes grupos).
O coeficiente angular das retas de regressões das relações morfométricas
(Figs. 3 e 4) foi estatisticamente diferente entre as duas espécies de raias para
as medidas da boca e das placas dentárias (%LB, %LPS, % LPI) (Tabelas 3, 4
261
Figura 2. Representação tridimensional da importância em frequência de ocorrência
(%FO) peso (%P) e número (%N) dos itens alimentares encontrados na dieta de
Myliobatis goodei (A) e M. ridens (B).
1,0
1,0
Paguridae
Peneidae
9,0
1,0
Majiidae
9,0
1,0
Macrochiridotea
Ophiuroidea
1,0
Lepidopa richmondi
ECHINODERMATA
1,0
Idoteidae
3,0
2,0
Goneplacidae
Stomatopoda
23,0
Cumacea
1,0
2,0
Cirolonidae
10,0
8,0
Caridea
Crustacea n.i
5,0
Amphipoda
Pinnixa patagoniensis
FO
25,0
CRUSTACEA
Itens
22,5
22,5
7,5
25,0
2,5
2,5
2,5
2,5
2,5
2,5
2,5
5,0
7,5
5,0
20,0
12,5
62,5
%FO
48,0
48,0
14,0
-
1,0
1,0
1,0
1,0
4,0
4,0
2,0
6,0
3,0
3,0
69,0
14,0
123,0
N
5,3
5,3
1,6
-
0,1
0,1
0,1
0,1
0,4
0,4
0,2
0,7
0,3
0,3
7,7
1,6
13,7
%N
Estômagos vazios: 7
Estômagos cheios: 40
6,1
6,1
0,7
0,9
0,1
2,2
-
0,4
0,1
3,3
-
3,2
-
0,3
2,5
0,2
13,9
P
Myliobatis goodei
3,2
3,2
0,4
0,5
0,0
1,1
-
0,2
0,0
1,7
-
1,7
-
0,2
1,3
0,1
7,3
%P
IRI
191,7
190,8
14,6
-
0,4
3,1
-
0,8
1,2
5,4
-
17,8
-
2,5
179,6
20,8
1307,9
3,9
1,5
0,3
-
0,0
0,1
-
0,0
0,0
0,1
-
0,4
-
0,1
3,6
0,4
10,0
%IRI
FO
-
-
-
2,0
-
1,0
11,0
-
-
-
-
-
-
-
-
-
12,0
-
-
-
4,3
-
2,1
23,4
-
-
-
-
-
-
-
-
-
25,5
%FO
-
-
-
-
-
1,0
78,0
-
-
-
-
-
-
-
-
-
79,0
N
-
-
-
-
-
0,1
7,6
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7,7
%N
Estômagos vazios:1
P
-
-
-
0,2
-
0,1
6,8
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7,0
-
-
-
0,1
-
0,0
2,2
-
-
-
-
-
-
-
-
-
2,3
%P
Myliobatis ridens
IRI
-
-
-
-
-
0,3
228,6
-
-
-
-
-
-
-
-
-
253,9
-
-
-
-
-
0,0
1,8
-
-
-
-
-
-
-
-
-
1,3
%IRI
Tabela 2. Conteúdos estomacais de Myliobatis goodei (n=40) e M. ridens (n=48). Valores de frequência de ocorrência (FO), número
(N), peso (P) e índice de importância relativa (IRI) e suas porcentagens. n.i. = não identificado.
262
19,0
13,0
Matéria orgânica n.i.
10,0
Fabelligeridae
Polychaeta n.i
31,0
POLYCHAETA
16,0
3,0
Teleostei n.i
Ophellidae
6,0
Anchoa marinii
5,0
8,0
ACTINOPTERYGII
10,0
-
Mollusca n.i
Onuphidae
1,0
Pelecypoda
Maldanidae
-
1,0
Loligo sanpaulensis
2,0
MOLLUSCA
Gastropoda
-
ECHIURA
32,5
47,5
40,0
25,0
12,5
25,0
77,5
7,5
15,0
20,0
-
2,5
2,5
-
5,0
-
-
-
416,0
98,0
16,0
184,0
714,0
-
11,0
11,0
-
3,0
2,0
-
5,0
-
16,2
26,3
46,1
10,9
1,8
20,4
79,2
-
1,2
1,2
-
0,3
0,2
-
0,6
-
Estômagos vazios: 7
0,3
25,5
25,7
-
0,8
1,6
-
2,5
-
16,2
26,3
46,1
14,7
1,3
36,8
125,2
Myliobatis goodei
-
0,4
0,9
-
1,3
-
8,4
13,9
24,3
7,8
0,7
19,4
66,0
0,1
13,4
13,6
-
219,9
296,4
-
1,9
2,7
-
9,2
-
-
-
2820,6
465,7
30,7
995,5
11256,5
-
-
56,7
9,4
0,6
20,0
86,2
-
4,4
2,3
-
0,0
0,1
-
0,1
2,0
2,0
-
-
-
-
-
-
-
-
-
16,0
36,0
-
29,0
47,0
4,3
-
-
-
-
-
-
-
-
-
34,0
76,6
-
61,7
100,0
4,3
2,0
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
586,0
-
344,0
930,0
21,0
0,2
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
56,8
-
33,3
90,1
2,0
Estômagos vazios:1
3,9
0,2
-
-
-
-
-
-
-
-
-
35,6
145,9
-
113,6
295,0
1,3
0,1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
11,6
47,7
-
37,1
96,4
Myliobatis ridens
14,1
1,1
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
7999,3
-
4345,0
18646,6
0,0
-
-
-
-
-
-
-
-
-
-
63,5
-
34,5
98,7
0,1
Table 1 (cont.)
263
264
e 5). Os interceptos foram estatisticamente diferentes em relação à largura da
cabeça (%LC), à distância das fendas branquiais (%D1F, %D5F), à espessura
das placas dentárias inferiores (EPI) e ao peso das placas dentárias (PPS, PPI)
com a largura do disco, que foi significativamente maior em M. goodei do que
em M. ridens (Tabelas 3, 4 e 5, Figs. 3 e 4).
Tabela 3. Estatística descritiva da morfologia da cabeça e boca de Myliobatis goodei e
M ridens, com número de indivíduos (n), média, amplitude e desvio padrão (DP). Para
as unidades de medição e significados dos demais símbolos, ver Tabela 1.
Myliobatis goodei
Myliobatis ridens
n
média
amplitude
DP
n
média
amplitude
DP
%LC
19
20,36
16,58 - 22,91
1,46
17
15,98
14,73 - 17,48
0,84
%LB
19
7,30
6,32 - 8,70
0,76
17
9,83
8,33 - 10,31
0,62
%LPS
24
3,77
3,16 - 4,53
0,33
17
5,12
4,17 - 5,71
0,35
%LPI
24
3,52
3,16 - 4,26
0,28
17
4,72
4,17 - 5,43
0,35
%D1F
19
16,06
14,61 -17,39
0,71
15
17,71
17,00 - 18,26
0,39
%D5F
19
10,28
9,37 - 11,14
0,47
15
10,58
9,91 - 11,40
0,44
EPS
15
0,22
0,16 - 0,30
0,03
7
0,50
0,39 - 0,63
0,09
EPI
15
0,25
0,15 - 0,33
0,04
7
0,41
0,32 - 0,49
0,06
PPS
20
1,68
0,37 - 3,96
0,90
11
5,78
2,60 -14,88
3,39
PPI
20
2,53
0,51 - 5,71
1,39
11
7,19
3,47 - 16,01
3,49
Tabela 4. Equações de regressão comparando os valores das dimensões relativos (%)
ou absolutos com relação à largura do disco para Myliobatis goodei e M. ridens, e os
coeficientes de correlação (r2). Para as unidades de medição e significados dos demais
símbolos, ver Tabela 1.
Myliobatis goodei
Myliobatis ridens
Equação de regressão
r2
Equação de regressão
r2
HWE%
y = - 0,0037x + 22,947
0,16
y = - 0,0002x + 16,102
0,00
MOW%
y = - 0,0027x + 9,135
0,30
y = 0,0021x + 8,6437
0,11
WPU%
y = - 0,001x + 4,4882
0,20
y = 0,0013x + 4,3514
0,14
WPL%
y = - 0,0011x + 4,2915
0,31
y = 0,0011x + 4,0777
0,10
G1W%
y = - 0,0012x + 16,8724
0,07
y = 0,0031x + 15,899
0,18
G5W%
y = 0,0019x + 8,9839
0,38
y = 0,001x + 9,816
0,06
TPU
y = 8E - 05x + 0,1665
0,01
y = 0,0007x + 0,1348
0,02
TPL
y = 0,0002x + 0,1388
0,24
y = 0,003x + 0,2342
0,16
UPM
y = 7E - 08x2,5714
0,84
y = 4E - 12x4,3918
0,74
LPM
y = 8E - 08x2,6116
0,78
y = 4E - 11x4,1021
0,81
265
Tabela 5. Teste-t entre os coeficientes angulares e interceptos das retas de regressão de
Myliobatis goodei e M ridens em relação às dimensões morfométricas relativas com a
largura do disco. Valores de t-student, graus de liberdade (gl), e probabilidade (p). Para
as unidades de medição e significados dos demais símbolos, ver Tabela 1.
coeficiente angular
intercepto
t-student
gl
p
t-student
gl
p
%LC
%LB
%LPS
%LPI
%D1F
%D5F
EPS
EPI
PPS
PPI
-0,9320
-2,7429
-2,6959
-3,2171
-1,325
0,1412
1,5948
1,5802
8,0029
6,3579
32
32
37
37
33
32
18
18
27
27
0,3583
0,0098
0,0105
0,0027
0,1942
0,8886
0,1281
0,1314
< 0,0001
< 0,0001
2,9656
-0,1532
0,4579
0,2206
3,2436
5,7899
1,8014
2,9877
5,2074
6,1507
33
33
38
38
34
33
19
19
28
28
0,0055
0,8791
0,6496
0,8266
0,0026
< 0,0001
0,0875
0,0075
< 0,0001
< 0,0001
Figura 3. Peso e espessura das placas dentárias das raias Myliobatis goodei e M. ridens
em relação às larguras dos discos, com as respectivas retas de tendência dos pontos.
Espessura da placa dentária superior – EPS; espessura da placa dentária inferior – EPI,
peso da placa dentária superior – PPS; peso da placa dentária inferior – PPI.
266
Devido ao pequeno número de indivíduos em que foi medida a espessura
das placas dentárias de M. ridens (n= 7) não foi possível verificar a relação
existente entre a espessura da placa dentária com a largura do disco (Tabela
3, Fig. 4). Contudo, entre a amplitude de largura do disco de 460-690 mm
não houve sobreposição entre os valores da espessura de placa dentária para
as duas espécies. A média da espessura da placa dentária superior foi de 0,22
mm e de 0,50 mm, e a média da espessura da placa dentária superior foi de
0,25 mm e 0,41 mm, respectivamente para M. ridens e M. goodei. Portanto,
para a mesma amplitude de largura de disco as espessuras das placas dentárias
superior e inferior de M. ridens foram, respectivamente, 44% e 60% maiores
que as de M. goodei (Tabela 6).
Todas as medidas morfométricas analisadas foram maiores para M.
ridens, com exceção da largura da cabeça que foi 21,5% menor que M. goodei
e a distância entre as quintas fendas branquiais, que foi aproximadamente igual
para as duas espécies (Tabela 6).
Figura 4. Larguras relativas das cabeças e bocas das raias Myliobatis goodei e M. ridens
em relação às larguras dos discos, com as respectivas retas de tendência dos pontos.
Largura da boca entre as comissuras laterais – LB; largura máxima da placa dentária
inferior – LPI; largura máxima da placa dentária superior – LPS; distância entre as
primeiras fendas branquiais – D1F; distância entre as quintas fendas branquiais – D5F.
267
Tabela 6. Razão entre valores médios das estruturas morfométricas das duas espécies.
Valores médios de Myliobatis ridens sobre valores médios de M. goodei. Para as
unidades de medição e significados dos demais símbolos, ver Tabela 1.
medidas
%LC
%LB
%LPS
%LPI
%D1F
%D5F
EPS
EPI
PPS
PPI
razão
0,78
1,35
1,36
1,34
1,10
1,03
2,27
1,64
3,44
2,84
Discussão
As dietas de M. goodei e M. ridens não apresentaram sobreposição.
Myliobatis goodei ingere principalmente poliquetas, enquanto M. ridens se
alimenta mais de moluscos. Para M. goodei, os resultados são semelhantes aos
encontrados por Revi (1975), que descreve para esta espécie uma dieta composta
por pequenos crustáceos, poliquetas e peixes. Este é o primeiro registro sobre
a alimentação de M. ridens; uma espécie recém-descrita (Ruocco et al, 2012),
que havia sido considerada como morfotipo de M. goodei.
A conformação dentária das raias do gênero Myliobatis é descrita como
dentes em forma de blocos, dispostos em forma de um pavimento horizontal sem
espaços entre os dentes e com superfície levemente curvada. Esta dentição foi
denominada de trituradora, e é considerada como indício de uma alimentação
baseada em invertebrados bentônicos com tegumento duros, principalmente
crustáceos, moluscos e bivalves, cujo aproveitamento ocorre após a raia triturar
a presa separando a carne do tegumento (Cappeta, 1986). De acordo com os
resultados da dieta e morfologia, a alimentação de M. ridens se enquadra
na classificação geral para raias Myliobatis, consideradas como predadoras
de moluscos com conchas e outros organismos duros, por possuírem placas
dentárias capazes de esmagar e triturar presas (Capetta, 1986).
A ausência de vestígios de conchas ou sedimento nos conteúdos
estomacais de M. ridens, com registros de apenas as partes moles dos moluscos
ingeridos, principalmente pés, nos levam a supor que esta raia é capaz de
processar o alimento no interior da boca. Provavelmente, quebra as válvulas
dos bivalves em seus dentes e separa os pedaços de carne dos fragmentos de
268
válvulas, selecionando o que será ingerido (carne) do que será desprezado
(válvulas). Algumas raias são capazes de usar os músculos associados à arcada
dentária inferior para se alimentar de presas com tegumento duro, separando a
parte rígida da carne que será ingerida (Summers, 2000). A raia myliobatiforme
Rhinoptera bonasus consegue, através de movimentos da boca e das fendas
branquiais, controlar a entrada de água para que esta seja somente pela boca,
selecionando partes dos itens alimentares como um tipo de peneiração hidráulica
em que as partes indesejáveis são expelidas (Sasko et al., 2006). É possível
que M. ridens também possua esta capacidade de controlar o fluxo de água de
maneira a separar as conchas dos moluscos de suas partes moles.
Estudos confirmam a preferência de moluscos e crustáceos pelas
raias Myliobatis, contudo estas raias também se alimentam de poliquetas em
quantidades menores (Gray et al., 1997; Jardas et al., 2004; Sommerville et
al., 2011). Myliobatis goodei parece ser uma exceção dentro do gênero, por sua
preferência por poliquetas. Diferentemente de M. riddens, itens mais delicados,
como poliquetas e pequenos crustáceos, foram encontrados relativamente
inteiros nos estômagos de M. goodei, sem terem sido triturados e acompanhados
da presença de sedimentos. Assim, cria-se a hipótese de que a maneira com
que M. riddens e M. goodei processam o alimento antes da ingestão não é a
mesma. M. goodei não tritura os alimentos, e a reduzida espessura de suas
placas dentárias correspondem a isto, enquanto M. ridens possui boca maior
com placas dentárias mais robustas, com aparato mandibular mais adequado à
captura e ao processamento de presas duras.
No sul do Brasil, M. goodei e M. ridens são simpátricas e suas
distribuições se sobrepõem nas profundidades de 10-85 m (Vooren, 1997).
McEachran et al. (1976) afirmam que a preferência alimentar pode estar
correlacionada com diferenças na boca, número de dentes e forma da arcada
dentária, o que levariam à redução na competição entre elas e permitiria a
coocorrência. A dentição com placas grossas e fortes, que possibilitam a
alimentação de presas com tegumentos duros parece ser a condição ancestral
no gênero Myliobatis. Portanto, M. goodei representa uma linhagem evolutiva
que teria surgido a partir dos Myliobatis durofágicos. Apesar da sobreposição
espacial, a exploração dos recursos alimentares pelas duas espécies de raias
estudadas é diferente. Não existe informação sobre a data de origem do táxon M.
goodei; sabe-se, contudo, que Myliobatidae é um táxon relativamente recente,
surgido nos meados do Cretáceo (Cappetta, 1987). Futuros estudos de fósseis de
Myliobatis, com enfoque na altura dos dentes, levando-se em consideração que
a especiação possa ter ocorrido através da modificação da espessura das placas
dentárias, poderão esclarecer quando M. goodei surgiu a partir da conformação
dentária original do gênero.
269
Literatura Citada
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271
Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
(Amphibia, Anura, Hylidae)
Ana Paula Barbosa Nascimento1*, Arhetta Almeida1,
Amanda Santiago Ferreira Lantyer-Silva2 e Juliana Zina1
RESUMO: Objetivamos no presente estudo descrever os padrões reprodutivos
adotados por Hypsiboas crepitans e caracterizar os comportamentos associados
à reprodução empregados pela espécie. Entre agosto de 2010 e abril de 2011
e de agosto de 2011 a junho de 2012 realizamos coletas noturnas em uma
área transicional de Caatinga e Mata Atlântica localizada no município de
Jequié, estado da Bahia, Brasil. Durante esse período registramos o número de
indivíduos em atividade de vocalização, os sítios utilizados para reprodução,
presença de fêmeas e desovas e os valores da temperatura do ar e pluviosidade.
Hypsiboas crepitans foi registrada em atividade de vocalização durante todo o
período de estudo, utilizando corpos d’água permanentes e semipermanentes. As
desovas de H. crepitans foram registradas em pequenas depressões às margens
de corpos de água permanentes, sendo estes os mesmos sítios utilizados pelos
machos para atividade de vocalização. Estas características comportamentais, em
consonância com a baixa razão sexual operacional, determinam características
típicas de espécies de estação reprodutiva prolongada.
Palavras-chave: História Natural, Autoecologia, Uso do ambiente, Grupo de
Hypsiboas faber.
ABSTRACT: Reproductive biology of Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae).
In the present study we aimed to describe the reproductive patterns exhibited
by Hypsiboas crepitans as well as to characterize the behaviors associated to
reproduction adopted by the species. From August 2010 to April 2011 and from
August 2011 to June 2012, we conducted nocturnal surveys in a transitional
area of Caatinga and Atlantic Forest located in the municipality of Jequié, State
of Bahia, Brazil. During this period we registered the number of individuals
Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Departamento de Ciências Biológicas, Rua José Moreira
Sobrinho, s/n, Jequiezinho, Jequié, BA, Brasil.
2
Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Instituto de Biociências, Departamento de
Zoologia, Av. 24A, nº 1515, Rio Claro-SP, Brasil.
*autor para correspondência: [email protected]
Recebido: 18 jul 2014 – Aceito: 9 fev 2015
1
272
Nascimento et al.: Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans
in calling activity, the sites used for reproduction, presence of females and
clutches as well as the air temperature and rainfall. Hypsiboas crepitans was
registered in calling activity during the whole study period, using permanent
and semi-permanent water bodies. The clutches of Hypsiboas crepitans were
registered in small burrows at the margins of the permanent water body, being
this site the same used by the males during calling activity. These behavioral
traits together with the low operational sex ratio establish typical features of
prolonged breeder anuran species.
Keywords: Natural history, Autoecology, Habitat use, Hypsiboas faber species
group.
Introdução
A reprodução é um dos aspectos mais estudados em populações de
anuros (Prado et al., 2000; Toledo & Haddad, 2005; Zina & Haddad, 2005),
devido à sua forte influência na maneira pela qual as espécies exploram os
recursos disponíveis em seu meio e quando o fazem (ver Wells, 1977; Haddad
& Prado, 2005). Há, por exemplo, uma estreita correlação entre os modos
reprodutivos e os padrões de distribuição temporal e espacial das espécies de
anuros, e entre estes dois últimos e o tipo de estratégia reprodutiva adotada
(Wells, 1977).
Modo reprodutivo pode ser definido como a combinação de
características ecológicas e comportamentais e anatomofisiológicas que
incluem: sítio de oviposição, características dos ovos e desova, taxa e duração
do desenvolvimento larval, estágio e tamanho dos girinos e tipo de cuidado
parental, quando presente (Salthe & Duellman, 1973). Visto que características
do sítio de oviposição fazem parte do conjunto de dados utilizados para
classificar os modos reprodutivos, a maneira como as espécies de anuros
utilizam o ambiente e o tipo de sítio ocupado por elas está intimamente
relacionado à reprodução [e.g. Aplastodiscus spp. (Zina & Haddad, 2006, 2007),
Crossodactylus spp. (Weygoldt & Carvalho-e-Silva, 1992), Aparasphenodon
arapapa (Lantyer-Silva et al., 2014)]. Da mesma maneira, o hidroperíodo dos
ambientes aquáticos também podem direcionar a escolha de um determinado
sítio para atividade reprodutiva, de acordo com a taxa de desenvolvimento e
duração dos estágios larvais das espécies [e.g. Scinax trapicheiroi (Rico et al.,
2004), Pseudis paradoxa (Downie et al., 2009)].
Embora para maioria dos anuros o modo reprodutivo seja estereotipado,
algumas espécies exibem certa plasticidade, principalmente relacionada ao local
de oviposição [e.g. Dendropsophus minusculus, Zina et al. (2014), Physalaemus
273
spiniger (Haddad & Pombal, 1998)]. Esta plasticidade é evidente quando
os sítios de desova típicos de seus modos reprodutivos principais se tornam
escassos ou estão ausentes (Haddad & Prado, 2005). Há também, em alguns
casos, a escolha de um sítio alternativo de desova dada a alta densidade de
competidores (Haddad & Prado, 2005). Em ambos os casos, a exploração de um
novo recurso espacial confere aos indivíduos uma grande vantagem adaptativa.
Estratégia reprodutiva pode ser definida como o conjunto de ações
e características intrínsecas das espécies (morfologia e fisiologia) que
sinergicamente atuam de modo a aumentar o número de descendentes dos
indivíduos sexualmente ativos (Duellman & Trueb, 1986). As estratégias mais
comuns adotadas por machos de espécies de anuros são: “macho vocalizador”
(Pombal & Haddad, 2005), “macho satélite” (Haddad, 1991) e “procura ativa
por fêmeas” (Haddad & Bastos, 1997). Estratégias menos comuns incluem:
“pirataria de ovos”, “competição de esperma” e “desova comunal” (Newcomer
et al., 1999; Vieites et al., 2004; Zina, 2006). De modo geral, as estratégias
reprodutivas em anuros são adotadas de acordo com a densidade de machos
e presença de fêmeas (Haddad, 1991). Ao mesmo tempo, o uso de uma
determinada estratégia também está vinculado ao padrão temporal apresentado
pelas espécies.
Segundo Wells (1977), dois padrões temporais reprodutivos podem ser
considerados em anuros: o explosivo e o prolongado. As espécies de reprodução
explosiva apresentam atividade reprodutiva ao longo de poucos dias no ano,
quando certas condições abióticas específicas estão presentes. As espécies
de reprodução prolongada, por sua vez, apresentam atividade reprodutiva ao
longo de várias semanas no ano. Crump (1974) também considerou espécies
que apresentam atividade reprodutiva ao longo de todo o ano e as denominou
“espécies de padrão reprodutivo contínuo”. Fatores abióticos como presença
de chuvas, temperatura do ar e umidade relativa podem modular a intensidade
e duração da atividade reprodutiva de muitas espécies de anuros (Rossa-Feres
& Jim, 2001; Zina et al., 2007).
Embora em diversas regiões do Brasil espécies de estação reprodutiva
prolongada e/ou contínua representem uma significativa parcela da comunidade
de anuros (ver Bertoluci, 1997; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005), poucos
estudos são conduzidos a respeito da biologia reprodutiva destas espécies. Essa
realidade é tão impactante que até mesmo espécies de ampla ocorrência ainda
não tiveram sua história natural estudada.
Este é o caso de Hypsiboas crepitans (Wied-Neuwied, 1824), um hilídeo
que, embora comum em diversos domínios morfoclimáticos e áreas antropizadas
(La Marca et al., 2010), apresenta biologia reprodutiva ainda pouco estudada
(Donoso-Barros & Ochoa, 1972; Casal & Juncá, 2008).
274
Os objetivos do presente estudo foram: (1) descrever os padrões
temporais e o uso do ambiente por indivíduos de H. crepitans e (2) descrever
as estratégias e comportamentos empregados durante a reprodução da espécie.
Material e Métodos
O presente estudo foi desenvolvido em uma propriedade particular
(Fazenda Brejo Novo) (13º56’34,5”S; 40º06’31,6”W) sob forte influência
de atividade humana (pecuária, fragmentação florestal e caça) localizada
no município de Jequié, estado da Bahia, Brasil. Originalmente, a área era
caracterizada como ambiente transicional entre Caatinga e Mata Atlântica
(Mata de Cipó) (SEMA, 2007).
Normalmente o período de chuvas na região ocorre nos meses de
outubro a novembro e de março a abril e o período de seca nos meses de agosto
a setembro. No entanto, o clima da região é extremamente variável, de modo
que o período de seca ou escassez de chuvas, por exemplo, pode durar por
vários meses ou até um ano (UESB, 2012).
Realizamos as coletas de dados em campo nos meses de agosto de 2010
a abril de 2011 e de agosto de 2011 a junho de 2012. As excursões noturnas
ocorreram num intervalo de aproximadamente 15 dias (de agosto a novembro)
e sete dias (de dezembro a junho). Monitoramos uma lagoa permanente de
20 m de largura máxima e 1 m de profundidade máxima e um corpo d’água
semipermanente de 10 m de largura máxima e 50 cm de profundidade máxima.
Ambos caracterizam-se pela presença de vegetação marginal rasteira composta
por gramíneas. O corpo d’água permanente também conta com pequenos
arbustos e macrófitas (taboa, Typha sp.) em uma de suas margens. Durante o
período de seca o corpo d’água semipermanente desapareceu, enquanto que o
corpo d’água permanente diminui seu volume em cerca de 70%.
As coletas de dados em campo tinham início logo após o ocaso, sendo
finalizadas quando nenhum ou apenas um indivíduo de H. crepitans ainda
estava em atividade de vocalização. Para a observação de comportamentos
adotamos a metodologia de animal focal (Lehner, 1996). Registramos o
número de indivíduos em atividade de vocalização, presença de fêmea e
desovas. Observamos também os locais utilizados como sítios de vocalização
e oviposição.
O comprimento rostro-cloacal (CRC) das fêmeas e machos adultos foi
medido em campo com o auxílio de um paquímetro de 0,01 mm de precisão.
Utilizamos o teste t-Student a fim de verificar a presença de dimorfismo
sexual em relação ao tamanho corpóreo. Este mesmo teste foi aplicado para
275
verificarmos diferenças entre as médias dos CRCs dos machos que utilizaram
poleiros como sítios de vocalização e a média dos CRCs dos machos registrados
vocalizando no solo. A normalidade dos dados e homogeneidade da variância
foi testada em ambos os casos para atender as premissas do teste adotado.
Os machos encontrados em atividade de vocalização, além de medidos,
foram marcados, de acordo com a técnica de amputação de dedos e artelhos
(Martof, 1953), e soltos no mesmo local de captura.
Para verificarmos se há correlação entre o número máximo de machos
em atividade de vocalização e dados abióticos (pluviosidade e temperatura
do ar), utilizamos uma análise de regressão múltipla incluindo as seguintes
variáveis registradas por dia de coleta: abundância (variável dependente) e
pluviosidade e temperatura do ar (variáveis independentes). A temperatura do
ar foi registrada no momento das coletas em campo enquanto que os dados de
pluviosidade foram obtidos através da base de dados do Proclima (CPTEC/
INPE, 2012). A colinearidade, a homogeneidade da variância e os resíduos
foram previamente analisados a fim de atender as premissas do teste. Para
todos os testes estatísticos foram considerados significativos valores de P <
0,05 (Zar, 1996).
A razão sexual operacional da população estudada foi calculada à partir
da razão número de fêmeas registradas em campo pelo número de machos
presentes nas agregações reprodutivas (Emlen & Oring, 1977).
Observamos e descrevemos dois comportamentos para Hypsiboas
crepitans; comportamento de briga (observado em campo na data de 23 de
março de 2011) e comportamento de desova (observado em laboratório em
duas ocasiões distintas nas datas de 27 de agosto de 2010 e 25 de janeiro de
2011). Para este último, dois casais, observados em campo, foram coletados,
acondicionados em sacos plásticos com água e levados ao laboratório onde
foram mantidos em terrários até que desovassem. Observamos o comportamento
de desova sob meia luz e anotamos todos os movimentos dos machos e das
fêmeas.
Em laboratório, acompanhamos o desenvolvimento de girinos que
eclodiram de uma desova coletada em campo na data de 24 de setembro de
2010. Durante o desenvolvimento os girinos foram mantidos em caixas plásticas
em laboratório climatizado à temperatura constante de 24°C.
Casais em amplexo, quando encontrados, foram acondicionados em
sacos plásticos com água para obtenção de desovas. Também coletamos
desovas em campo. Os ovos provenientes destas desovas foram contados
sob estereomicroscópio. Aplicamos o teste de correlação de Pearson para
verificarmos se há correlação entre o tamanho corpóreo das fêmeas e o número
de ovos nas suas desovas. A normalidade dos dados e homogeneidade da
276
variância foram testadas em ambos os casos a fim de atender as premissas do
teste adotado.
Os exemplares adultos coletados foram levados ao laboratório, onde
foram fixados em formalina 10% e preservados em álcool 70%. As desovas e os
girinos foram fixados e preservados em formalina 5%. Todo o material biológico
encontra-se depositado na Coleção Zoológica da Universidade Estadual do
Sudoeste da Bahia (UESB), campus de Jequié.
Resultados
Machos de Hypsiboas crepitans foram registrados em atividade de
vocalização dentro d’água (n= 3), no solo junto às gramíneas (n= 17) ou
empoleirados em galhos às margens dos corpos d’água estudados (n= 8), sendo
mais frequentemente encontrados (59,25%) em atividade de vocalização no solo
às margens dos corpos d’água. Por outro lado, verificamos também que o uso de
poleiros por machos em atividade de vocalização foi mais frequente (87% dos
casos) durante os períodos mais frios e secos (março, julho e agosto), quando
a densidade de machos era menor. Independente do sítio de vocalização, todos
os machos mantiveram o corpo e a cabeça direcionados para a água quando
em atividade. A distância média dos machos até a água foi de 114,50 cm (DP=
207,96, 10-700 cm; N= 10). Machos de H. crepitans que utilizaram poleiros
foram registrados a uma altura média de 58 cm (DP= 11,50; 45-75 cm; N= 5)
em relação ao nível da água. A média do CRC dos machos registrados utilizando
poleiros como sítios de vocalização foi de 53,4 mm (DP= 2,68; 50,70-57,10
mm; N= 6), valor significativamente menor (t= -3,64; GL= 7; P< 0,01) que os
CRCs exibidos por machos que foram registrados em atividade de vocalização
no solo (= 59,09 mm; DP= 3,19; 53,7-63,3 mm; N= 10).
Machos de Hypsiboas crepitans começavam a vocalizar pouco antes do
ocaso e, por volta de 24:00 h, poucos ainda estavam em atividade de vocalização.
Registramos a espécie em atividade reprodutiva durante todos os meses de
estudo, exceto em janeiro de 2012, período coincidente com um dos menores
índices pluviométricos na região (Figura 1).
Ao longo de todo o período de estudo o maior número de indivíduos
foi registrado em atividade no corpo de d’agua permanente. Durante a estiagem
(janeiro/2012), o corpo d’água semipermanente secou por completo e o corpo de
água permanente reduziu sua extensão para o equivalente a 30% de seu tamanho
inicial. Durante este período, todos os indivíduos de H. crepitans registrados
em campo foram observados em atividade de vocalização no corpo de água
permanente. Em apenas um mês (dezembro/2011) houve uma maior ocupação
277
do corpo d’água semipermanente (N= 22 machos).
Quarenta e seis indivíduos de H. crepitans foram marcados sendo que
apenas quatro foram recapturados, um no dia seguinte, dois em até seis dias após
a marcação e um 21 dias após sua captura. Os indivíduos recapturados foram
reencontrados em atividade de vocalização, ora no mesmo sítio de vocalização
(N= 3) ora a apenas alguns centímetros de seu sítio original (N=1).
Ao longo do período de estudo, as maiores abundâncias de machos
em atividade de vocalização foram registradas tanto nos meses mais chuvosos
(Figura 1) quanto nos dias que se sucediam a eventos de chuva. O número
máximo de machos em atividade de vocalização por mês de coleta não se
correlacionou com a quantidade de chuvas mensal na região (R2= 0,058; GL=
95; P< 0,31) nem com a temperatura média mensal do ar (R2= 0,002; GL= 95;
P= 0,84).
A única interação agonística observada em campo teve duração
aproximada de 15 minutos e pode ser resumida como se segue: inicialmente
o macho residente estava emitindo seu canto de anúncio. Após perceber a
presença de um invasor, ele passou a emitir cantos territoriais intercalados por
cantos de anúncio. Na sequência, o macho invasor também vocalizou (canto de
Figura 1. Número máximo de machos de Hypsiboas crepitans em atividade de
vocalização e índices pluviométricos na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié,
estado da Bahia, Brasil.
278
anúncio) e o macho residente saltou sobre ele. Durante a interação os machos
foram observados utilizando os espinhos do pré-polex para agredir o adversário.
Ao fim da briga o macho residente (CRC= 62,5 mm) apresentou escoriações
nos membros e o macho invasor (CRC= 52,7mm) se retirou do território
com arranhões em seu dorso. Durante este evento, além dos dois indivíduos
envolvidos na interação, havia três machos em atividade de vocalização no
mesmo corpo d’água, diferente de outras agregações em que foi possível
visualizar mais de dez machos em atividade.
Registramos fêmeas e desovas em apenas alguns meses ao longo do
período de estudo (Figura 2). O número de fêmeas em campo sempre esteve
abaixo do número de machos em atividade de vocalização, o que resultou em
um baixo valor médio da razão sexual operacional da população estudada (=
0,02; DP= 0,06; 0-0,16; N= 22).
Girinos de H. crepitans foram observados apenas no corpo d’água
permanente. Em laboratório, os girinos resultantes da desova coletada em
campo e cujo desenvolvimento foi acompanhado, levaram cerca de três meses
para que o processo de metamorfose fosse completado.
Os machos de H. crepitans apresentaram CRC médio de 59,86 mm
(DP= 4,04; 67,55-55,66; N= 12), sendo este valor significativamente menor (t=
Figura 2. Número máximo de fêmeas e desovas de Hypsiboas crepitans na Fazenda
Brejo Novo, município de Jequié, estado da Bahia, Brasil.
279
2,62; GL= 11 P< 0,05) da média apresentada pelas fêmeas 63,68mm (DP= 2,19;
67,3-55.96; N= 8). Machos e fêmeas em amplexo não apresentaram correlação
entre seus CRCs (r= 0,21; N= 5). Os amplexos observados em campo ocorreram
após o ocaso, sendo que os casais permaneceram amplectados de quatro a seis
horas até desovarem.
A sequência de comportamentos observados durante o processo de
desova baseado na observação de dois casais de H. crepitans, pode ser resumida
como se segue. Por cerca de quatro horas, o macho permaneceu em amplexo
axilar com a fêmea. Momentos antes do início da deposição de ovos, o macho
alterou a posição dos braços e permaneceu em amplexo cefálico com a fêmea.
Logo na sequência, a deposição de ovos foi iniciada. Não observamos a emissão
de sinais emitidos pelas fêmeas ou machos que pudessem indicar o início da
oviposição. Desde a primeira massa de ovos liberada até a separação do casal
transcorreu-se aproximadamente 1 minuto e 30 segundos. Conforme a fêmea
liberava seus ovos, o macho permaneceu apoiado com seus pés acima da parte
interna da coxa da fêmea (Figura3), realizando movimento de extensão das
Figura 3. Comportamento de oviposição de Hypsiboas crepitans registrado em
laboratório. Casal coletado na Fazenda Brejo Novo, Município de Jequié, estado
de Bahia.
280
pernas conforme ocorria a liberação da massa de ovos. O processo de extensão
e liberação de ovos foi realizado 27 vezes. Essa sequência de movimentos se
manteve até que a desova fosse completamente liberada. A maneira como o
casal se posicionou permitiu que, durante a sincronia dos movimentos, a cabeça
da fêmea tocasse a região gular do macho. Ao final do último movimento de
liberação de ovos, a fêmea movimentou lateralmente e de maneira bem rápida
a sua região cloacal e o macho soltou-se do amplexo.
As desovas de H. crepitans foram registradas às margens de corpos
d’água permanente em pequenas depressões ancorados na vegetação marginal
(gramíneas) (Figura 4), sendo estes os mesmos sítios onde os casais foram
encontrados. Algumas destas depressões eram naturais e outras resultantes de
pegadas de gado. Não verificamos indícios de que estas depressões haviam sido
construídas por machos da espécie estudada.
Os ovos de H. crepitans são pigmentados em um de seus pólos e são
envoltos por uma cápsula gelatinosa. O número médio de ovos por desovas foi
de 2053,5 (DP= 388,21; 1522-2561, N= 5) sendo este valor não correlacionado
ao tamanho corpóreo das fêmeas (r=-0,28; P= 0,71; N= 4). Fêmeas desovadas
apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários.
Figura 4. Desova de Hypsiboas crepitans depositada em depressão às margens de
corpos de água permanente na Fazenda Brejo Novo, município de Jequié, estado
da Bahia.
281
Discussão
Hypsiboas crepitans foi observada vocalizando dentro da água, junto
a gramíneas próximas aos corpos d’água, em depressões no solo causadas
pelo gado e empoleirada em galhos, tal como observado por Alves (2011)
e Ferreira et al. (2012) para populações do estado da Paraíba e do Espírito
Santo, respectivamente. Machos foram registrados utilizando tanto o ambiente
permanente como o semipermanente (quando este esteve disponível). A
preferência pela utilização do corpo d’água permanente em detrimento de corpos
de água temporários pode estar relacionada a uma série de fatores, incluindo
o tempo de desenvolvimento de girinos e características da desova e sítios de
oviposição (Haddad & Prado, 2005). De fato, o tempo de desenvolvimento das
larvas de H. crepitans, em laboratório, foi superior ao conhecido para a maioria
das espécies que ocorrem no ambiente de Caatinga (Zina, obs.pessoal).
De acordo com Skelly (1997), espécies que apresentam longo
tempo de desenvolvimento larval ovipõem preferencialmente em ambientes
permanentes, possivelmente devido à seca a qual corpos de água temporários
e semipermanentes estariam sujeitos em um dado período do ano, o que
inviabilizaria a sobrevivência das larvas. Se por um lado os corpos de água
temporários e semipermanentes não apresentam uma abundância ou grande
riqueza dos predadores de girinos, por outro estão sujeitos a um hidroperíodo
menor.
O uso de ambientes permanentes para a atividade reprodutiva por
H. crepitans, portanto, pode ser o fator chave responsável pela presença da
espécie em atividade mesmo nos períodos de maior seca. De fato, na região
da Fazenda Brejo Novo, espécies de estação reprodutiva prolongada utilizam
preferencialmente ambientes permanentes para atividade reprodutiva (Lantyer
Silva et al., 2013). Estudos realizados com algumas espécies de anuros por
Bowker & Bowker (1979) e Kluge (1981), demonstraram que a atividade
de algumas espécies tem início apenas quando corpos de d’água atingem
um volume ideal. Blair (1961), analisando espécies de regiões temperadas,
notou que a atividade se mantinha mesmo após o término das chuvas, desde
que algum volume de água ainda restasse na poça. Nós também observamos
esse mesmo padrão para H. crepitans. A atividade ao longo do ano todo pode
explicar a ausência de correlação significativa entre os dados abióticos e o
número de machos em atividade reprodutiva. Além disso, em áreas de Caatinga
ou de transição entre Caatinga e Mata Atlântica, onde secas pronunciadas
são registradas, a presença de chuvas não garante a formação e manutenção
de corpos d’água. A água das primeiras chuvas pode apenas percolar o solo
enquanto que, após a formação de corpos d’água temporários, a ausência de
282
chuvas não implica na extinção imediata dos corpos d’água.
Embora a maior parte dos machos das espécies da família Hylidae
vocalize em poleiros altos (Greer & Wells, 1980; Mitchell & Miller, 1991;
Bastos & Haddad, 1999), o uso mais frequente do solo como sítio de vocalização
por H. crepitans, bem como o registro de machos de maior tamanho utilizando
este ambiente, já foi observado e explicado para outras espécies de anuros
por outros autores. Estudos realizados por Crump (1971), Hӧdl (1977) e
Pombal (1997), demonstraram que espécies de tamanho corpóreo grande e/ou
mais pesadas tendem a vocalizar no chão. Este fato pode estar relacionado à
sustentação do macho no seu sitio de vocalização e/ou sua maior exposição a
predadores em sítios acima do nível da água. Röhr & Juncá (2013) encontraram
diferença significativa em parâmetros do canto de H. crepitans alocados em
poleiros e no solo (às margens de corpos d’águas), porém não houve diferença
quanto a propagação do canto em ambos micro-habitats. Contudo, ainda que a
propagação não difira entre os micro-hábitats, é possível que no presente estudo,
a estrutura da vegetação (ao nível do solo) interfira na transmissão do sinal
acústico como já observado em outros estudos (Ryan et al., 1990; Sorjonen,
1986). Assim, com a diminuição dos coros reprodutivos, os machos escolheriam
poleiros mais altos para aproveitar melhor a distribuição do som no ambiente,
tornando-se mais atrativos para as fêmeas durante o período mais seco e frio.
Porém, novas análises devem ser realizadas a fim de validar a eletividade dos
sítios durante os períodos de escassez de chuva e frio.
Pluviosidade, umidade relativa do ar e temperatura desempenham
importante influência na atividade reprodutiva dos anuros (Bernarde & Anjos,
1999; Prado & Pombal, 2005; Campos & Vaz-Silva, 2010). Em ambientes
sazonais, a reprodução tende a ocorrer nos períodos mais quentes e úmidos
(Donnelly & Guyer, 1994; Rossa-Feres & Jim, 1994), já em regiões em que
não ocorre sazonalidade climática, as espécies tendem a se reproduzir ao longo
do ano (Crump, 1974). Embora a intensidade da atividade reprodutiva de H.
crepitans não tenha sido influenciada pela pluviosidade e a região apresente
sazonalidade climática pronunciada, a espécie pode ser classificada como de
estação reprodutiva prolongada. A ausência de registro da espécie no mês de
janeiro de 2012, possivelmente esteve relacionada à estiagem registrada no
mês. Embora a lagoa permanente não tenha secado, seu volume diminuiu
consideravelmente durante o período sem chuva na região.
Ainda que os machos de H. crepitans tenham permanecido ao longo de
praticamente todo o período de estudo no ambiente reprodutivo, o período de
desova e a chegada de fêmeas ocorreu em apenas alguns meses, gerando razões
operacionais baixas. É possível que as fêmeas tenham optado por participar de
maiores agregações, presentes nos meses mais chuvosos e quentes, aumentando
283
assim o seu leque de escolhas de machos, ao passo que também facilitaria o
encontro de parceiros (Bradbury, 1981; Dyson et al., 1992; Pombal et al., 1994).
Inclusive, o fato de fêmeas desovadas apresentarem folículos imaturos indica
um investimento reprodutivo contínuo.
Espécies de estação reprodutiva prolongada (sensu Wells, 1977)
exibem uma série de características únicas, relacionadas não apenas ao uso
de ambientes específicos, mas também relacionadas à dinâmica populacional
e comportamentos (Wells, 2007). De acordo com Wells (2007), espécies
cujo período reprodutivo se estende por mais três meses, apresentam razões
operacionais baixas, chegada assincrônica de fêmeas, defesas de território
e estratégias reprodutivas como “macho vocalizador” e “macho satélite”.
Exceto pela estratégia de macho satélite, todas as outras características típicas
de espécies de estação reprodutiva prolongada foram observadas para H.
crepitans.
A baixa taxa de recaptura de machos marcados pode ter ocorrido em
virtude de um grande recrutamento de novos machos para compor o coro
reprodutivo. O recrutamento constante de novos indivíduos também pode
estar relacionado com a temporada reprodutiva prolongada de H. crepitans.
Fato semelhante foi observado por De Sá & Zina (2014) para uma espécie de
estação reprodutiva prolongada pertencente ao mesmo grupo de H. crepitans
(H. albopunctatus).
O curto deslocamento de alguns machos marcados indica a possibilidade
de um comportamento territorial para a espécie (Martof, 1953; Wells, 1977),
fato este reforçado pela observação de comportamento agonístico entre machos
de H. crepitans (ver abaixo). Ademais, segundo Woodward (1982), permanecer
no coro o maior número possível de noites pode aumentar a probabilidade de
encontros com fêmeas, independentemente do tipo de seleção sexual que esteja
ocorrendo.
O dimorfismo sexual em tamanho registrado no presente estudo era
esperado para a espécie, pois em cerca de 90% das espécies de anuros as
fêmeas são maiores que os machos (Shine, 1979; Duellman &Trueb, 1986).
Os maiores tamanhos corpóreos das fêmeas de H. crepitans em relação aos
machos aparentemente não está correlacionado a pressão seletiva envolvida
na fertilidade das fêmeas (Ritke et al.,1990), visto que o número de ovos por
desova não se mostrou correlacionado com o tamanho das fêmeas. Assim,
espécies em que fêmeas são maiores do que machos, tal como H. crepitans,
outros fatores podem ser responsáveis pela determinação do tamanho, tal
como idade (Halliday & Tejedo,1995). Contudo, nossos dados podem ter sido
subestimados comprometendo o resultado dos testes estatísticos e resultando
em conclusões errôneas.
284
As fêmeas desovadas apresentaram ovócitos imaturos em seus ovários,
característica que nos leva a considerar que a espécie se reproduz mais de uma
vez ao longo de uma temporada reprodutiva, já que este fato é muito comum
em espécies que apresentam estação reprodutiva prolongada (Duellman &
Trueb, 1986).
As atividades de deposição de ovos de H. crepitans, tal como observado
para H. albomarginatus por Giasson (2003), iniciaram no final da noite. A desova
tardia observada em espécies de anuros, segundo Bastos & Haddad (1996),
evitaria que possíveis machos oportunistas tentassem interceptar casais. No
entanto, não observamos tentativas de deslocamento de machos em casais de H.
crepitans. Por outro lado, Kluge (1981) sugeriu que os ovos têm mais chances
de sobreviver quando são postos no início da manhã, uma vez que a maioria
dos machos já não mais ocupa os sítios de reprodução, e isso pode evitar que
as desovas sejam desfeitas pelo pisoteio dos mesmos.
A agressão animal, empregada na defesa de um recurso, pode ser
favorecida pela seleção quando a quantidade de recursos for menor que
a de competidores. Assim, o indivíduo que conseguir expulsar vizinhos
coespecíficos, obtém ganhos imediatos em sua aptidão (Parker, 1974). No
entanto, no caso dos anuros, a maioria destas interações são resolvidas por
meio da emissão de vocalização e raramente os indivíduos envolvidos nas
interações envolvem-se em combates físicos, evitando dessa forma injúrias ou
o aumento na vulnerabilidade a predadores (Robertson, 1986; Martins et al.,
1998). No entanto, quando combates físicos ocorrem, o tempo de residência e
o tamanho dos machos, ou ambos, são os fatores responsáveis pelo resultado
da interação (Howard, 1978; Wells, 1978; Fellers, 1979; Krebs, 1982),
fato corroborado pela interação agonística observada no presente estudo;
observamos que o macho residente e de maior tamanho corpóreo venceu a
disputa por território.
Alguns autores observaram que interações agressivas entre machos
são muito comuns em densas agregações reprodutivas (Wells, 1978; Bastos &
Haddad, 1995; Martins et al., 1998), estando relacionada a disputa por sítios de
vocalização mais atrativos para fêmeas (Wells, 1977; Ryan, 1985; Robertson,
1986). No presente estudo não observamos densas agregações, embora tenhamos
observado um comportamento agonístico bem marcado. A razão para este
aparente paradoxo talvez esteja relacionada à baixa disponibilidade de sítios
de vocalização no ambiente e não a competição por melhores sítios. Estudos
experimentais serão necessários para fundamentar essa hipótese.
Machos de H. crepitans apresentam um espinho do pré-polex bem
desenvolvido (Kluge, 1979). Aparentemente, o macho invasor envolvido na
disputa observada apresentou injúrias provocadas pelo espinho do pré-polex do
285
macho residente. A presença do espinho do pré-polex foi utilizada por Kluge
(1979) para alocar H. crepitans no grupo de H. boans (rãs gladiadoras). Anos
mais tarde, Faivovich et al. (2005) propôs a alocação de H. crepitans no grupo
de H. faber argumentando que a construção de piscinas pelos machos seria
uma sinapomorfia para o grupo.
Há quatro registos na literatura de construção de ninhos de H. crepitans;
na Venezuela por Caldwell (1992), na Colômbia por Lynch & Vargas Ramirez
(2000), no Brasil, na Serra São José, Estado da Bahia por Casal & Juncá (2008)
e em Tobago por Lehtinen (2014). O ninho é construído por machos que moldam
o terreno arenoso, às margens de corpos de água, no formato de uma panela
dentro da qual os girinos se desenvolvem. Além da construção deste ninho, a
presença do pré-polex, foi utilizada por diversos autores como sinapomorfia
dos grupos de H. boans e de H. faber, sendo este último o grupo no qual H.
crepitans está atualmente alocada (ver Faivovich et al., 2005). No entanto, tal
como ressaltado por Caldwell (1992) e Faivovich et al. (2005), a construção
de ninhos em H. crepitans é facultativa. No presente estudo não observamos
ninhos construídos, apenas a utilização de pequenas depressões às margens
dos corpos de água. Este fato não altera o modo reprodutivo da espécie, que
permanece como o de número 4 (sensu Haddad & Prado, 2005), mas demonstra
que a espécie apresenta plasticidade associada ao sítio de oviposição, tal como
outras espécies da família Hylidae [e.g. Hypsiboas prasinus, Haddad& Prado
(2005); Dendropsophus spp. (ver Zina et al., 2014)]. É interessante ressaltar
que apesar das novas condições de arquitetura de ninho, as características
relativas ao local de crescimento e desenvolvimento de girinos aparentemente
permanecem conservadas. Os fatores que modulam a escolha do sítio de
oviposição ou construção de ninho ainda são obscuros para a maior parte das
espécies cuja plasticidade foi relatada, o que evidencia a necessidade de estudos
experimentais bem delineados.
Por fim, o uso de características comportamentais para traçar filogenia
deve levar em consideração a possibilidade de plasticidade associada à presença
de determinados recursos. Ao mesmo tempo, não podemos deixar de mencionar
a importância do uso dessas características como fenótipos típicos de grupos
de espécies.
Agradecimentos
A Vanderlan Souza, Michelly Gally, Gabriel Novaes, Ricardo Alves
pela ajuda nas coletas em campo e ao Instituto Chico Mendes pela concessão
de licença para coleta de material zoológico a JZ (n º35068).
286
Literatura Citada
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293
Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata:
Amphisbaenidae): Distribution extension and map
Jéssica Yara Araujo Galdino1,2, Ubiratan Gonçalves1,
Gesika Matias1 & Selma Torquato1,*
RESUMO: Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata: Amphisbaenidae): extensão de distribuição e mapa. Amphisbaena lumbricalis é
conhecida apenas da localidade tipo, a área da Usina Hidroelétrica de Xingó,
em ambas as margens do rio São Francisco, nos estados de Alagoas e Sergipe. Aqui, registramos uma nova localidade para a espécie – o município de
Traipu, Alagoas, estendendo por 100 km a sudeste a distribuição conhecida.
Palavras-chave: anfisbenas, biogeografia, Nordeste brasileiro, Agreste,
Traipu.
ABSTRACT: To date, Amphisbaena lumbricalis is known only from its type
locality, in the area of Xingó Hydroelectric Power Plant, on both banks of the
São Francisco River, in the states of Alagoas and Sergipe, Brazil. Here we add
a new locality record for this species – the municipality of Traipu, Alagoas,
extending the known distribution by 100 km to the southeast.
Key words: amphisbaenians, biogeography, northeastern Brazil, Agreste,
Traipu.
Amphisbaenia is currently represented by about 190 nominal species
(Uetz & Hosek, 2015) belonging to six families (Vidal & Hedges, 2009), with
reduced or absent limbs (Crook & Parsons, 1980). Amphisbaenidae, the richest
family (ca. 171species), is distributed mainly in South America and Africa
(Gans, 2005; Vidal et al., 2008; Uetz & Hosek, 2015). Several aspects of
amphisbaenian biology remain poorly understood, partly because the fossorial
habit of these animals limits observation in nature (Navega-Gonçalves, 2009).
Universidade Federal de Alagoas, Museu de História Natural, Seção de Herpetologia. Av. Aristeu de
Andrade, 452, Farol. CEP 57021-090. Maceió, AL, Brazil.
2
Mineração Vale Verde Ltda. Fazenda Lagoa da Laje s/n, Serrote da Laje. CEP 57320-000. Craíbas, AL,
Brazil.
* Corresponding author: e-mail: [email protected]
Recebido: 16 jan 2014 – Aceito: 29 mar 2015
1
294
Galdino et al.: Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996… Distribution extension
Consequently, amphisbaenians are usually underrepresented in collections,
and many species have been described based on a single or small number of
specimens from imprecise localities (Gans, 2005; Roberto et al., 2014; Teixeira Jr. et al., 2014; Pinna et al., 2014). In Brazil, which harbors the greatest
diversity of Amphisbaenia worldwide (Mott & Vieites, 2009), 72 species, two
genera (Amphisbaena and Mesobaena) and one family (Amphisbaenidae)
have been reported (Pyron et al., 2013; Costa & Bérnils, 2014).
Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 was described based on 72
specimens from the type locality Xingó Hydroelectric Power Plant, on both
banks of the San Francisco River, in the states of Alagoas and Sergipe, Brazil (09° 25’ 00’’ S - 09°40 00’ S; 37° 45’ 00’’ W - 38° 05’ 00’’ W, Vanzolini,
1996). No other record of specimens was made after the type description.
Climate at the type locality is semi-arid and hot. The maximum altitude is
256 m (Leal et al., 2003).
During a herpetofaunal monitoring at the Xingó Hydroelectric Power
Plant reservoir (1998–2001), we collected 26 specimens of Amphisbaena lumbricalis in the municipality of Canindé do São Francisco, state of Sergipe, one
in Delmiro Gouveia and eight in Piranhas, both in the state of Alagoas. All 35
specimens of Amphisbaena lumbricalis were obtained in sandy soil areas. Those specimens are deposited in the Museu de História Natural da Universidade
Federal de Alagoas (MUFAL) (Appendix, Table 1). Two additional specimens
(MUFAL 9071, 9812) were collected at Serra da Mão, municipality of Traipu,
Alagoas (9° 45′ 33″ S, 36° 56′ 54″ W; elevation 653 m; ICMBio collection
permit #24083-2) (Figures 1 and 2). This site is 23 km from the left bank of the
Rio São Francisco, about 100 km southeast of the type locality of A. lumbricalis. The new locality, an ecotone between Atlantic Forest and Caatinga biome
(sensu IBGE, 2004), has vegetation physiognomies represented by seasonal
forest and steppe savannah, besides rocky fields at higher elevations. The first
specimen (MUFAL 9071) was collected on July 22, 2010, in sandy soil with
pebbles, by digging among the roots of the macambira bromeliad (Encholirium
spectabile Martius ex. Schultes f.). The second specimen (MUFAL 9812) was
obtained occasionally on October 12, 2011, among roots of the bromeliad tank
species Aechmea aquilega (Salisb.) Griseb in a non-sandy area of the Caatinga,
a microhabitat different from that previously reported for the species.
All specimens of Amphisbaena lumbricalis later collected at type
locality and at Serra da Mão had similar characteristics to the type series,
except for the maximum number of body annuli (252 in MUFAL 2819) and
the autotomic site in the tail was evident, occurring at the 9th annulus, different from that reported by Vanzolini (1996), which emphasizes no clearly
visible autotomic site (Table 1).
295
Figure 1. Amphisbaena lumbricalis (MUFAL 9071; 99 mm snout venter lenght),
collected on July 22, 2010 in the community of Santa Cruz, municipality of Traipu ,
Alagoas state. Photograph by Ubiratan Gonçalves.
Figure 2. Distribution map of Amphisbaena lumbricalis. AL = Alagoas; BA = Bahia;
CE = Ceará; MA = Maranhão; MG = Minas Gerais; PB = Paraíba; PE = Pernambuco;
PI = Piauí; RN = Rio Grande do Norte; SE = Sergipe.
PO
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
VO
2777
2789
2800
2782
2779
2778
2781
2780
2783
2784
2796
2797
2798
2808
2807
2809
2806
2815
235
239
244
239
246
237
241
243
239
243
237
249
237
234
239
249
247
237
BA
22
23
22
23
24
22
22
22
22
22
22
24
23
24
23
25
24
22
CA
12
13
14
14
13
12
13
12
12
13
14
14
13
12
13
14
14
14
DS
18
20
20
18
20
18
18
18
17
18
17
20
18
19
18
18
20
19
VS
8
8
7
9
7
8
7
8
8
9
7
9
8
9
9
6
8
8
AU
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
PG
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
4
3
3
SL
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
IL
138
136
116
128
138
121
127
86
120
146
136
134
135
122
142
146
138
110
SVL
18
17
15
15
16
15
16
10
15
18
17
15
17
17
19
15
15
TL
2.52
2.92
2.22
3.06
3.36
2.87
3.25
2.15
2.1
2.74
2.76
2.4
2.68
2.48
2.88
2.81
2.36
2.42
HD
2.52
2.8
2.39
2.91
2.27
2.92
2.67
1.97
2.62
2.86
2.73
3.03
2.71
2.64
2.58
3
3.32
2.3
DB
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
Locality
Table 1. Meristic features of specimens of Amphisbaena lumbricalis, based on examined specimens (Appendix) and the literature
(Vanzolini, 1996). VO = vouchers of MUFAL; PO = number of precloacal pores ; BA = number of body annuli; CA = number of
caudal annuli; AU = autotomy sites on caudal annuli; DS = number of dorsal segments per annulus at midbody; VS = number of ventral
segments per annulus at midbody, TL = tail length; DMB = diameter at midbody; DH = diameter of head; SL = supralabial scales; IL
= infralabial scales; PG = first row of postgeniais; CSF = municipality of Canindé do São Francisco, Sergipe; PI = municipality of
Piranhas, Alagoas; DE = municipality of Delmiro Gouveia, Alagoas; TP = municipality of Traipu, Alagoas; ? = unknown.
296
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
4
2817
2818
2819
2786
2787
2785
2802
2803
2804
2805
9423
2790
9071
9812
4(2,5,6)
4
2816
Type_
specimens
4
2814
0
4
2813
Standard_
deviation
4
2812
4
4
2811
Mean
PO
VO
225-247
5.64
240.11
249
228
239
243
242
235
246
238
238
246
238
252
234
242
242
231
228
239
239
BA
20-26
1.023
22.8
?
20
22
24
23
21
23
22
24
24
23
23
22
23
23
?
24
23
23
CA
12-16
1.02
13.3
13
12
13
15
14
14
15
12
15
14
15
14
14
14
12
12
14
12
12
DS
12-20
1.21
18.08
17
16
18
16
19
19
20
18
18
18
17
19
15
18
17
17
17
18
18
VS
6-10
0.79
8.06
8
9
7
9
8
8
7
8
9
9
?
9
8
8
8
7
9
8
8
AU
0
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
2
PG
0.23
3.05
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
4
3
3
3
3
3
3
3
SL
0
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
3
IL
19.28
126.35
124
99
114
145
145
140
135
146
113
123
75
151
66
140
128
129
127
125
131
SVL
2.88
15.97
24
15
18
18
17
16
17
15
20
10
18
10
17
16
9
16
16
17
TL
0.3
2.62
2.6
2.43
2.61
2.88
2.73
2.9
2.65
2.81
2.26
2.41
2.03
2.85
2.63
2.65
2.42
2.84
2.56
2.49
2.38
HD
0.42
2.71
3
2.72
2.8
2.8
3.29
3.34
3.63
3.37
2.32
2.58
1.95
3.09
1.92
1.96
2.52
2.89
2.88
2.26
2.55
DB
UHE_
Xingó
TP
TP
DG
PI
PI
PI
PI
PI
PI
PI
PI
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
CSF
Locality
Table 1 (cont.)
297
298
Acknowledgements
We thank Ingrid Carolline Soares Tiburcio and José Vieira Araújo-Neto
for drawing up the map, Mineração Vale Verde for financing the project, staff
members José Adelson and Cícero Fernando for their invaluable help with
voucher specimen collection, and Tamí Mott and Filipe Augusto Cavalcanti
do Nascimento, for their critical reading of the manuscript.
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Appendix
Specimens of Amphisbaena lumbricalis deposited in the Amphibian and
Reptile Collection of the Museu de História Natural da Universidade Federal
de Alagoas. (MUFAL 2777, 2778, 2779, 2780, 2781, 2782, 2783, 2784, 2789,
2796, 2797, 2798, 2800, 2806, 2807, 2808, 2809, 2811, 2812, 2813, 2814,
2815, 2816, 2817, 2818, and 2819), from the Canindé do São Francisco, Sergipe state, MUFAL 2785, 2786,2787, 2802, 2803, 2804, 2805, and 9423 from
Piranhas, MUFAL 2790 from Delmiro Gouveia , and MUFAL 9071 and 9812
from Traipu all in Alagoas state.
301
Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia,
Rodentia, Sigmodontinae: Distribution extension
Natália L. Boroni¹*, Ulyses F. J. Pardiñas² & Gisele Lessa¹
ABSTRACT: We report the easternmost record for the Fornes’ Colilargo,
Oligoryzomys fornesi in the state of Minas Gerais, Brazil extending more
than 500 km to the southeast the geographic range of the species. The studied
specimens were found in owl pellets collected in caves. This is the first
record of O. fornesi in the municipalities of Lagoa Santa, Sete Lagoas and
Cordisburgo, a karst transition zone between the Atlantic Forest and Cerrado
biomes.
Key-words: Geographic distribution, owl pellets, karst area, Minas Gerais
RESUMO: Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia, Rodentia,
Sigmodontinae: Extensão da distribuição. Relatamos o registro mais
oriental para o rato-do-mato Oligoryzomys fornesi no estado de Minas Gerais,
Brasil ampliando a distribuição da espécie em mais de 500 km para o sudoeste.
Os espécimes foram amostrados por pelotas de coruja coletadas em cavernas.
Este é o primeiro registro de O. fornesi nos municípios de Lagoa Santa, Sete
Lagoas e Cordisburgo, uma área cárstica de transição entre a Mata Atlântica
e o Cerrado.
Palavras-chaves: Distribuição geográfica, pelotas de coruja, área cárstica,
Minas Gerais
Oligoryzomys Bangs, 1900 comprises a group of small sigmodontinae
mice distributed from Central America to southern South America (Musser &
Carleton, 2005). In Brazil, nine species of Oligoryzomys have been reported:
O. chacoensis (Myers & Carleton, 1981), O. flavescens (Waterhouse, 1837),
Museu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa, Vila Gianetti, nº 32, Campus, Viçosa,
Minas Gerais, Brasil.
² Instituto de Diversidad y Evolución Austral (IDEAus-CONICET), CC 128, 9120 Puerto Madryn, Chubut,
Argentina.
* Corresponding author: [email protected]
Recebido: 30 jan 2015 – Aceito: 22 abr 2015
1
302
Boroni et al.: Distribution extension of Oligoryzomys fornesi
O. fornesi (Massoia, 1973), O. fulvescens (Saussure, 1860), O. microtis (J. A.
Allen, 1916), O. moojeni Weksler & Bonvicino, 2005, O. nigripes (Olfers,
1818 ), O. rupestris Weksler & Bonvicino, 2005 and O. stramineus Bonvicino
& Weksler, 1998 (Paglia et al., 2012). Recently another species, Oligoryzomys
utiaritensis J. A. Allen, 1916, was recognized for the country (Agrellos et al.,
2012). These mice can be found in forested and open formations in the Amazon
Forest, Atlantic Forest, Cerrado, Caatinga and Pantanal biomes (Bonvicino et
al., 2008).
In Brazil, Oligoryzomys fornesi primarily inhabits open formations
in the Cerrado (Federal District, Minas Gerais, Goiás, Bahia) and Caatinga
domains (Pernambuco), but it can also be found in forest formations in these
biomes (Weskler & Bonvicino, 2005; Pereira & Geise, 2009). This species have
also been reported in eastern Paraguay and northern Argentina, where the type
locality is situated, in Formosa Province (Weskler & Bonvicino, 2005; Teta
& Pereira, 2009; Teta & Pardiñas, 2010). The aim of this study is to report a
record that extend the current geographic distribution of O. fornesi more than
500 km to the southeast, being the most eastern locality known for the species
in the state of Minas Gerais and in Brazil.
Between 2010 and 2012 we collected owl pellets of Tyto furcata (Aves,
Tytonidae) from three caves in a karst area in the state of Minas Gerais, Brazil.
Samples of pellets were collected in three different areas: Sumidouro State Park
(19º33’30’’ S, 43º57’03’’W), Lagoa Santa; Mata Grande Cave (19º30’02’’S,
44º15’59’’W), Sete Lagoas; Peter Lund Natural Monument (19º07’17”S,
44º28’24”W), Cordisburgo (Fig. 1). According to the Köppen classification, the
climate in the region is the type Aw tropical humid, characterized by hot, rainy
summers and dry winters (IEF, 2008; Travassos, 2010). The annual average
temperature is 22ºC in Cordisburgo and 21,4ºC in the Lagoa Santa region (IEF,
2008; Travassos, 2010). The annual average precipitation varies between 1250
mm to 1500 mm in Cordisburgo (Travassos, 2010) and in Lagoa Santa the annual
pluviometric average is 1206.80 mm (IEF, 2008; Travassos, 2010).The area is
inserted in the Cerrado biome, with some peculiarities related to the presence of
enclaves similar to Caatinga vegetation, with Deciduous Seasonal Forest (“dry
forest”) in the areas of limestone outcrops (Piló, 1998). Currently the sampled
area is disturbed, often the vegetation is restricted to cerrado in regeneration or
in transition and “dry forest” in the limestone outcrops (Berbert-Born, 2002)
along with pastures, crops and eucalyptus plantations (IEF, 2008; Travassos,
2010). Fieldwork was carried out with IEF (Instituto Estadual de Florestas) and
SISBIO (Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade) permits
(Permit # 13045-1). The pellets were disaggregated and accumulated in the
cave floor. The skulls and mandibles were recovered by hand and identified to
303
the lowest taxonomic level based on specific literature (Bonvicino & Weksler,
1998; Paresque, 2010; Weskler & Bonvicino, 2005; Weksler & Percequillo,
2011) and the reference material at the Mastozoology Collection at the João
Moojen Zoology Museum (MZUFV, Universidade Federal de Viçosa, Brasil).
Some of the specimens examined were identified as O. fornesi. Posteriorly were
tumbled in batches according to locality (with the other specimens from the
pellets) and deposited in this collection, under the reference numbers: MZUFV
3814(Lagoa Santa); MZUFV 3843 (Sete Lagoas); MZUFV 3856 (Cordisburgo).
As the studied material is originated by owls pellets, in most cases the
bones are disarticulated and fragmented. Is common to find skulls and mandibles
Figure 1. Collecting localities (white squares) and previous records in the state of Minas
Gerais (black squares) of Oligoryzomys fornesi. Localities 1 and 2 are in the Cerrado
biome (dark gray) and localities 3 to 5 are in the transition zone between Cerrado/
Atlantic Rainforest biome (light gray) (IEF, 2014). Localities in the state of Minas
Gerais: 1) Grande Sertão Veredas National Park, Formoso (Paresque, 2010); 2) Panga
Ecological Station, Uberlândia (Bruna et al., 2010); 3) Peter Lund Natural Monument,
Cordisburgo; 4) Mata Grande Cave, Sete Lagoas; 5) Sumidouro State Park, Lagoa Santa.
304
broken, beyond just maxilla bones with molars. Mandibles, maxillas (left and
right of both) and one fragmented skull of Oligoryzomys fornesi were found in
the owl pellets sampled. For the taxon, was calculated the number of identified
specimens (NISP), being the sum of all fragments (mandibles, maxillae, skull)
of the taxon. Of the total 499 (NISP) of cranial and mandibular remains of
Oligoryzomys, 49 specimens (NISP), were assigned to O. fornesi (Fig. 2)
based on the following combinations of traits: 1) skull with a strong anterior
constriction of the interorbital area and divergent posteriorly; 2) short incisive
foramen not reaching M1; 3) reduction of mesoloph/mesolophid in the molars;
4) mandibular with a slightly dilated capsular process (Weksler & Bonvicino,
2005; Paresque, 2010). The reduced mesoloph and mesolophid in the molars
was an important feature to differentiate O. fornesi from others Oligoryzomys
species that can occur in the studied area. The mesoloph/mesolophid can be
reduced in most specimens of O. fornesi (see Paresque, 2010). See the Table 1
for comparison of the diagnostic cranial characters used to identify O. fornesi
and among other Oligoryzomys species which can be simpatric in the region.
This is the first record of Oligoryzomys fornesi in the central karst of
Minas Gerais, a transition zone between the Cerrado and Atlantic Forest. Few
records of O. fornesi in the state are available in the literature, all in areas of
Cerrado: Grande Sertão Veredas National Park (15°23’S, 45°54’W), in the
municipality of Formoso, about 700 km northwest of Lagoa Santa (Paresque,
2010) and Panga Ecological Station (19°10’S, 48°23’W) (Bruna et al., 2010),
in Uberlândia, approximately 570 km west of Lagoa Santa (Fig. 1). In these
studies the external characteristics were used for identification of specimens,
but Paresque (2010) also examined the cranial features and karyotype.
In addition to O. fornesi, 15 other rodent species were found in the
owl pellets collected in the three localities, including Oligoryzomys nigripes
(NISP = 334) (Table 2). O. fornesi can be sympatric with O. nigripes, O.
flavescens and O. stramineus in Brazil (Bonvicino & Weksler, 1998; Weksler
& Bonvicino, 2005; Pereira & Geise, 2009; Bruna et al., 2010). Despite being
sympatric in some regions of Cerrado, these species are usually found in
different habitats. O. fornesi is generally found in open vegetation formations
in the Cerrado, unlike O. nigripes (Weskler & Bonvicino, 2005). Among the
species of the genus Oligoryzomys, O. nigripes is the most generalist in its
habitat preferences, occurring in primary and secondary vegetation formations,
especially in forested areas such as gallery forests in the Cerrado, Montane
and Sub-Montane Forest in the Atlantic Forest (Weskler & Bonvicino, 2005).
Despite several studies on the taxonomy, morphology, cytogenetics, and
molecular phylogeny (e.g. Weskler & Bonvicino, 2005; Paresque et al., 2007;
Trott et al., 2007; Palma et al., 2010; Paresque, 2010; Machado et al., 2011;
305
Figure 2. Remains of Oligoryzomys fornesi found in the karst central area of Minas
Gerais, Brazil. From top to bottom: anterior fragment of skull in dorsal (A) and ventral
view (B), mandible in labial view (C) and upper and lower molars (D, E). D – Superior
molar 1,50 mm in length. E – Inferior molar 1,46 mm in length. Specimens voucher:
MZUFV 3856, Cordisburgo. Scale bar = 10 mm.
306
Table 1. Cranial and molar comparison among sympatric Oligoryzomys species of
Minas Gerais. Adapted from Weksler & Bonvicino (2005) and Paresque (2010).
Species
Interorbital region
Incisive foramina
Mandible
Mesoloph and
mesolophid
Oligoryzomys
fornesi
Convergent
anteriorly, giving
a triangular
appearance;
supraorbital
margins with sharp
edges
Lenticular shape;
usually reaches the
first molar; vomer
appears dilated
along all their
extension
Capsular process
of lower incisor
alveolus slightly
dilated, not
exceeding the
mandibular notch
line
Frequently
present, but
may be reduced
Oligoryzomys
flavescens
Hourglass-shaped
and rounded,
may presents a
slight posterior
divergence;
supraorbital
margins tenuous
and little curvy
Teardrop shape;
often surpass
the anterior
edge of the first
molar;vomer
appears dilated
only on 2/3
previous
Capsular process
of lower incisor
alveolus poorly
developed;
masseteric crest
unclear
Frequently
present
Oligoryzomys
nigripes
Hourglassshaped with a
long constriction,
following the molar
rows; supraorbital
margins rounded
Lenticular shape;
may reach the
anterior edge of
the first molar;
dilation of the
vomer varies
widely, usually
appears 2/3 dilated
Capsular process
of lower incisor
alveolus slightly
dilated, not
exceeding the
mandibular notch
line
Frequently
present
Oligoryzomys
stramineus
Convergent
anteriorly;
supraorbital
margins slightly
sharp
Lenticular shape;
may reach the
anterior edge of
the first molar;
dilation of the
vomer varies
widely, usually
appears 2/3 dilated
Capsular process
of lower incisor
alveolus slightly
dilated, not
exceeding the
mandibular notch
line
Frequently
present
Table 2. NISP (number of identified specimens) of Oligoryzomys collected in owl
pellets from the Sumidouro State Park, Lagoa Santa; Mata Grande Cave, Sete Lagoas;
Peter Lund Natural Monument, Cordisburgo.
Lagoa Santa
Sete Lagoas
Cordisburgo
Oligoryzomys nigripes
54
219
61
Oligoryzomys fornesi
6
33
10
Oligoryzomys sp.
7
92
17
Total
67
344
88
307
Weksler & Percequillo, 2011), Oligoryzomys is a complex genus with many
morphological similarities between species. This makes the identification of the
species difficult, especially because many are sympatric in different localities.
In some cases, the use of molecular and cytogenetic data is essential for the
identification of Oligoryzomys species.
Oligoryzomys fornesi might have already been collected in other regions
of Cerrado in eastern Minas Gerais, between Uberlandia and Lagoa Santa, and
further north between Formoso and Lagoa Santa, but assigned as another species
of Oligoryzomys or O. nigripes, the most common species of the genus. Minas
Gerais is a large state and many areas of Cerrado have not yet been surveyed,
which also explains the lack of information about the geographic distribution
of this species in the state.
Recently studies with Oligoryzomys molecular phylogeny suggest a
taxonomic revision for populations assigned to O. fornesi in Brazil (GonzálezIttig et al., 2010; González-Ittig et al., 2014). These authors point out the
distinctiveness of specimens from Brazil and the ones from the type locality
(Naineck in Formosa, Argentina), since they are recovered in different
clades, with Brazilian O. fornesi grouped into a basal group (González-Ittig
et al., 2010; González-Ittig et al., 2014). More extensive studies are needed
to clarify the taxonomic status of Oligoryzomys populations from central
Brazil, including the recent proposition to refer to O. mattogrossae the records
previously assigned to O. fornesi from Cerrado and Caatinga (see Weksler
& Bonvicino, 2015).
It should be pointed out that some species of this genus are important
hantavirus reservoirs, such as Oligoryzomys nigripes and O. fornesi. They have
been identified as reservoirs by serological and molecular methods in different
Brazilian regions (Lemos et al., 2004; Suzuki et al., 2004; Oliveira et al., 2013;
Guterres et al., 2014). The hantavirus, subject of studies worldwide, is among
the most important zoonotic pathogens of humans and the role in hantaviruses
cycles reinforce the importance of rodent inventories in poorly sampled regions
and taxonomic studies on this genus. The karst area of Lagoa Santa can be
considered poorly sampled actually because no small mammals survey was
done since Lund and Winge´s work in 1887. Some works were made in nearby
regions such as the Parque Nacional Serra do Cipó (Leal et al., 2008), Parque
Nacional das Sempre-Vivas (Camara et al., 2007) and Conceição do Mato
Dentro (Ávila Pires, 1960)
Our findings also show the importance and effectiveness of owl pellets
to inventory small mammal assemblages in poorly known regions. The analysis
of barn owl pellets is a valuable, quick, and cost-effective tool for surveying
small mammals and it should be extensively used in Brazil.
308
Acknowledgments
We are grateful to Marcelo Weksler for the identification of some
specimens. We thank the staff of Sumidouro State Park, Peter Lund National
Monument and mining company Mata Grande for allowing the use of their
facilities for the collection of samples. We are also grateful to Leonardo Dias
for assistance in the field, Rodolfo Stumpp for doing the map and comments
(Figure 1) and Leonardo Lôbo for taking the picture (Figure 2). The Federal
Forest Institute (IEF) granted permits for the collection of specimens. This
study was supported by FAPEMIG (APQ-02262-12) grant to Gisele Lessa.
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Winge, H. 1887. Jordfundne og nulevende Gnavere (Rodentia) fra Lagoa
Santa, Minas Geraes, Brasilien. E Mus. Lundii,178 + 18 pls.
313
Checklist of the genera of Hymenoptera (Insecta)
from Espírito Santo state, Brazil
Celso O. Azevedo1, Ana Dal Molin2, Angélica Penteado-Dias3, Antonio
C.C. Macedo4, Beatriz Rodriguez-V.5, Bianca Z.K. Dias1, Cecilia Waichert6,
Daniel Aquino7, David R. Smith8, Eduardo M. Shimbori3, Fernando B.
Noll9, Gary Gibson10, Helena C. Onody3, James M. Carpenter11, John E.
Lattke12, Kelli dos S. Ramos13, Kevin Williams14, Lubomir Masner10, Lynn S.
Kimsey15, Marcelo T. Tavares1, Massimo Olmi16, Matthew L. Buffington17,
Michael Ohl18, Michael Sharkey19, Norman F Johnson20, Ricardo Kawada1,
Rodrigo B. Gonçalves21, Rodrigo M. Feitosa22, Steve Heydon15,
Tânia M. Guerra1, Thiago S.R. da Silva21 & Valmir Costa23
RESUMO: Lista de gêneros de Hymenoptera (Insecta) do Espírito Santo,
Brasil. É apresentada uma lista dos gêneros de Hymenoptera do Espírito Santo,
Brasil pela primeira vez. Foram listados 973 gêneros de Hymenoptera, dos quais
Universidade Federal do Espírito Santo, Vitória, Brazil
Texas A&M University, College Station, U.S.A.
3
Universidade Federal de São Carlos, São Carlos, Brazil
4
Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo, São Paulo, Brazil
5
Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Mexico City, Mexico
6
Utah State University, Logan, U.S.A.
7
Museo de La Plata, La Plata, Argentina
8
Smithsonian Institution, Washington, DC, U.S.A.
9
Universidade Estadual Paulista, São José do Rio Preto, Brazil
10
Agriculture and Agri-Food Canada, Ottawa, Canada
11
American Museum of Natural History, New York, U.S.A.
12
Universidad Nacional de Loja, Loja, Ecuador
13
Universidade de São Paulo, São Paulo, Brazil
14
Florida State Collection of Arthropods, Gainesville, U.S.A.
15
University of California, Davis, U.S.A.
16
University of Tuscia, Viterbo, Italy
17
United State Department of Agriculture, Washington, DC, U.S.A.
18
Museum für Naturkunde, Berlin, Germany
19
University of Kentucky, Lexington, U.S.A.
20
The Ohio State University, Columbus, U.S.A.
21
Unversidade Federal do Paraná, Palotina, Brazil
22
Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Brazil
23
Instituto Biológico, Campinas, Brazil
Corresponding author: [email protected]
Recebido: 03 dez 2014 – Aceito: 19 mai 2015
1
2
314
Azevedo et al.: Genera of Hymenoptera from Espírito Santo
555 (57%) são citados pela primeira vez para o estado. As duas superfamílias
com o maior número de gêneros foram Ichneumonoidea e Chalcidoidea com
241 e 203 gêneros respectivamente. Braconidae foram a família mais rica com
141 gêneros.
Palavras-chave. Biodiversidade, entomofauna, Mata Atlântica, primeiras
citações, riqueza de gêneros.
ABSTRACT: The first checklist of genera of Hymenoptera from Espírito Santo
state, Brazil is presented. A total of 973 genera of Hymenoptera is listed, of
which 555 (57%) are recorded for the first time from this state. Ichneumonoidea
and Chalcidoidea are the two superfamilies with the most genera, 241 and 203
respectively. Braconidae, with 141 genera, are the richest family.
Key words. Biodiversity, entomofauna, Atlantic forest, first records, genus
richness.
Introduction
The insect order Hymenoptera is one of the dominant life forms on
Earth, both in terms of number of species and in the diversity of life styles
(Austin & Dowton 2000).
Hymenoptera have traditionally been divided into two suborders,
‘‘Symphyta’’ (sawflies) and Apocrita, with the latter subdivided into ‘‘Parasitica’’
(parasitoids) and Aculeata (stinging wasps, bees, and ants) (Sharkey et al., 2011).
Symphyta and Parasitica have been demonstrated to be paraphyletic, whereas
Aculeata are monophyletic (Heraty et al., 2011; Sharkey et al., 2011).
The Hymenoptera are one of most speciose orders of insects, potentially
surpassing the Coleoptera (Grissell, 1999; New, 2012). There are about 150,000
valid species (Huber, 2009; Aguiar et al., 2013), but there are estimates of
between 600,000 and 1,200,000 extant species (Grimaldi & Engel, 2005;
Sharkey, 2007).
The state of Espírito Santo lies within the Atlantic forest phytogeographic
domain (Lani et al., 2008) and has Atlantic rain forest (hillside and flatland),
Mangrove forest and Restinga coastal vegetation.
The fauna of Hymenoptera from the Brazilian state of Espírito Santo
has been poorly studied. Most previous studies of this order deal with Apidae,
Bethylidae, Chalcididae, and Ichneumonidae, which are focal organisms of
the staff of local institutions, besides a few published surveys of Hymenoptera
families for select localities (e.g. Alencar et al., 2007; Azevedo & Santos
2000; Azevedo et al., 2002; Azevedo et al., 2003). Thus the primary goal of
315
the present study is to provide the first checklist of the genera of Hymenoptera
from Espírito Santo, Brazil.
Materials and methods
This paper is a result of an initiative of the project “N.E.S.H. – Nucleus
of Excellence in Systematic of Hymenoptera: broadening agricultural and
environmental frontiers of Espírito Santo” which was carried out under
coordination of the first author and supported by FAPES (the State Science
Foundation).
Under this initiative about 140,000 specimens of Hymenoptera from
Espírito Santo were mounted between 2011 and 2013 and deposited at UFES
Insect Collection. The great majority of these specimens were collected using
Malaise trap. The minority of the material was collected using other methods
of collection such entomological nets and yellow pan trap. Most of the material
comes from areas of Atlantic rain forests, but few specimens were collected in
Mangrove forests and Restinga coastal vegetation.
A collective effort was made for the authors to visit the UFES insect
collection in Vitória, the capital of the state, during a five-week workshop in
2013 to identify the material under their expertise. To elaborate the checklist
we also included generic citations available from literature.
All images were prepared by Ricardo Kawada. They were taken with
a Leica DFC 495 video camera attached to a Leica Z16 APO with a Planapo
1.0 or 2.0x objective lens. Figs 1-46 were produced from stacks of images that
vertically transected the specimen using Leica LAS (Leica Application Suite
V4.3.0) Microsystems by Leica (Switzerland) Limited. These were combined
automatically into a single image using Helicon Focus (version 6.0.18), based
on Method C (Pyramid) and focus autoadjustments 1% (horizontally).
The sequence of the genera in the list follows the traditional way
presented in several handbooks of Hymenoptera with Symphyta, then Parasitica
and finally Aculeata. An asterisk after the authorship in the checklist indicates
that the genus is recorded for the first time from Espírito Santo.
Results
A total of 973 genera of Hymenoptera, belonging to 48 families, were
identified (Table 1); 555 (57%) of the genera are recorded for the first time
from the Brazilian state of Espírito Santo (Table 1).
316
Table 1. Number of genera of Hymenoptera from Espírito Santo state, Brazil (by family).
Upper group
Superfamily
Family
number of genera
“Symphyta”
Tenthredinoidea
Argidae
12
Cimbicidae
1
Pergidae
12
Tenthredinidae
8
Xiphydrioidea
Xiphydriidae
1
Stephanoidea
Stephanidae
1
Ichneumonoidea
Braconidae
141
Ichneumonidae
100
“Parasitica”
Trigonalioidea
Trigonalidae
1
Cynipoidea
Figitidae
36
Ibaliidae
1
Liopteridae
2
Aulacidae
2
Evaniidae
6
Gasteruptiidae
1
Diapriidae
28
Ismaridae
1
Monomachidae
1
Ceraphronidae
3
Megaspilidae
2
Platygastroidea
Platygastridae
54
Proctotrupoidea
Heloridae
1
Pelecinidae
1
Proctotrupidae
1
Mymarommatoidea
Mymarommatidae
3
Chalcidoidea
Agaonidae
4
Aphelinidae
2
Chalcididae
15
Encyrtidae
38
Evanioidea
Diaprioidea
Ceraphronoidea
317
Table 1 (cont.)
Upper group
Aculeata
Superfamily
Chrysidoidea
Vespoidea
Apoidea
Family
number of genera
Eucharitidae
4
Eulophidae
35
Eupelmidae
16
Eurytomidae
3
Leucospidae
1
Mymaridae
22
Perilampidae
1
Pteromalidae
51
Signiphoridae
2
Tanaostigmatidae
2
Torymidae
5
Trichogrammatidae
2
Bethylidae
17
Chrysididae
10
Dryinidae
9
Embolemidae
1
Sclerogibbidae
1
Scolebythidae
1
Formicidae
66
Mutillidae
19
Pompilidae
28
Rhopalosomatidae
3
Scoliidae
1
Tiphiidae
13
Vespidae
21
Ampulicidae
2
Crabronidae
51
Sphecidae
10
Apidae
97
318
“SYMPHYTA”
Tenthredinoidea, Argidae
Acrogymnia Malaise, 1937*
Atomacera Say, 1836*
Didymia Lepeletier & Serville, 1828
Dieloceros Curtis, 1844
Durgoa Malaise, 1937
Eriglenum Konow, 1901
Hemidianeura Kirby, 1872
Manaos Rohwer, 1912*
Neurogymnia Malaise, 1937* (Figura 1)
Ptilia Lepeletier, 1823
Scobina Lepeletier & Serville, 1828
Sericoceros Konow, 1905
Tenthredinoidea, Cimbicidae
Pachylosticta Malaise, 1937*
Tenthredinoidea, Pergidae
Acordulecera Malaise, 1937*
Acorduloceridea Say, 1836*
Anathulea Lepeletier & Serville,
1828 (Figura 2)
Aulacomerus Curtis, 1844
Camptoprium Malaise, 1937
Decameria Konow, 1901
Figura 1. Argidae, Neurogymnia
Malaise, 1937
Haplostegus Kirby, 1872
Heteroperreyia Rohwer, 1912*
Lagideus Malaise, 1937*
Perreyia Lepeletier, 1823
Perreyiella Lepeletier & Serville, 1828
Quetutus Konow, 1905
Tenthredinoidea, Tenthredinidae
Acidiophora Malaise, 1937*
Adiaclema Say, 1836*
Andeana Lepeletier & Serville, 1828
Dochmioglene Curtis, 1844
Plaumanniana Malaise, 1937
Pristiphora Konow, 1901
Probleta Kirby, 1872
Waldheimia Rohwer, 1912*
Xiphydrioidea, Xiphydriidae
Derecyrta Smith, 1860
“PARASITICA”
Stephanoidea, Stephanidae
Hemistephanus Enderlein, 1905
Ichneumonoidea, Braconidae
Acanthorhogas Szépligeti, 1906*
Figura 2. Pergidae, Anathulea
Lepeletier & Serville, 1828
Exis Mason, 1981*
Lissodoryctes Marsh, 2002*
Alabagrus Enderlein, 1920
Aleiodes Wesmael, 1838
Allobracon Gahan, 1915
Allorhogas Gahan, 1912*
Alphomelon Mason, 1981
Amputoearinus Sharkey, 2006*
Andesipolis Whitfield & Choi, 2004*
Apanteles Förster, 1862*
Aphaereta Förster, 1862
Aphelopsia Marsh, 1993*
Aphidius Nees, 1818*
Araucania Marsh, 1993*
Aridelus Marshall, 1887*
Ascogaster Wesmael, 1835*
Asobara Förster, 1862*
Aspilodemon Fischer, 1966*
Aspilota Förster, 1862*
Austroearinus Sharkey, 2006*
Austrozele Roman, 1910
Barbalhoa Marsh, 2002*
Blacozona van Achterberg, 1988*
Blacus Nees, 1818*
Bracon Fabricus, 1804
Callihormius Ashmead, 1900*
Capitonius Brullé, 1846
Cardiochiles Nees, 1819*
Centistidea Rohwer, 1914*
Chelonus Panzer, 1806*
Choeras Mason, 1981*
Choreborogas Whitfield, 1980*
Chrysopophthorus Goidanach,
1948*
Clinocentrus Haliday, 1833*
Coiba Marsh, 1993*
Compsobracon Ashmead, 1900*
Concurtisella Roman, 1924*
Cotesia Cameron, 1891
Curtisella Spinola, 1853*
319
Cystomastax Szépligeti, 1904*
Dasylagon Muesebeck, 1958*
Dentigaster Zettel, 1990*
Diaeretiella Starý, 1960
Digonogastra Viereck, 1912
Dinotrema Förster, 1862*
Diolcogaster Ashmead, 1900*
Diospilus Haliday, 1833* (Figura 3)
Distatrix Mason, 1981*
Dolichozele Viereck, 1911*
Doryctinus Roman, 1910*
Doryctobracon Enderlein, 1920
Ecphylus Förster, 1862*
Eubazus Nees, 1814*
Euphoriella Ashmead, 1900*
Exasticolus van Achterberg, 1979*
Fornicia Brullé, 1846*
Fritziella Marsh, 1993*
Glyptapanteles Ashmead, 1904*
Glyptocolastes Ashmead, 1900*
Gnamptodon Haliday, 1833*
Gnathopleura Fischer, 1975
Hebichneutes Sharkey & Wharton,
1994
Helcon Nees, 1814*
Figura 3. Braconidae, Diospilus
Haliday, 1833
320
Helconichia Sharkey & Wharton,
1994
Heredius Marsh, 2002*
Heterospathius Barbalho &
Penteado-Dias, 1999*
Heterospilus Haliday, 1836
Hormius Nees, 1818*
Hydrangeocola Brèthes, 1927*
Hymenochaonia Dalla Torre, 1898*
Hypomicrogaster Ashmead, 1898*
Idiasta Förster, 1862
Johnsonius Marsh, 1993
Labania Hedqvist, 1963*
Larissimus Nixon, 1965*
Lecythodella Enderlein, 1912*
Leiophron Nees, 1818*
Leluthia Cameron, 1887*
Leptodrepana Shaw, 1983*
Litostolus van Achterberg, 1985*
Lysiphlebus Förster, 1862*
Lytopylus Viereck, 1905*
Macrocentrus Curtis, 1833*
Macrostomion Szépligeti, 1900*
Mariapanteles Whitfield &
Fernández-Triana, 2012*
Marshiella Shaw, 1985*
Masonbeckia Sharkey & Wharton,
1994*
Mendesella Whitfield & Mason,
1994*
Meteorus Haliday, 1835*
Microcrasis Fischer, 1975*
Microctonus Wesmael, 1835*
Microplitis Förster, 1862*
Monarea Szépligeti, 1904
Monitoriella Hedqvist, 1963
Mononeuron Fischer, 1981*
Nealiolus Mason, 1974*
Notiospathius Matthews & Marsh,
1973
Oligoneurus Szépligeti, 1902*
Opius Wesmael, 1835
Orgilus Haliday, 1833*
Pambolus Haliday, 1836*
Papanteles Mason, 1981*
Paroligoneurus Muesebeck, 1931*
Pedinotus Szépligeti, 1902*
Peristenus Förster, 1862*
Phaenocarpa Förster, 1862
Phanerotoma Wesmael, 1838*
Pholetesor Mason, 1981*
Pioscelus Muesebeck & Walkley,
1951*
Plynops Shaw, 1996*
Podorgilus van Achterberg, 1994
Prasmodon Nixon, 1965*
Promicrogaster Brues &
Richardson, 1913*
Protapanteles Ashmead, 1898*
Proterops Wesmael, 1835*
Psenobolus Reinhard, 1885
Pseudapanteles Ashmead, 1898*
Pseudognaptodon Fischer, 1964*
Pseudophanerotoma Zettel, 1990*
Pseudorhysipolis Scatolini,
Penteado-Dias & van Achterberg,
2002*
Rasivalva Mason, 1981*
Rhysipolis Förster, 1862*
Rinamba Cameron, 1912*
Rogas Nees, 1818*
Sacirema Quicke, 1995*
Semirhytus Szépligeti, 1902*
Sendaphne Nixon, 1965*
Stantonia Ashmead, 1904*
Stiropius Cameron, 1911*
Syntretus Förster, 1862*
Therophilus Wesmael, 1837*
Topaldios Papp, 1995*
Triaspis Haliday, 1835*
Trigonophasmus Enderlein, 1912*
Urosigalphus Ashmead, 1889*
Utetes Förster, 1862*
Waitaca Marsh, 1993
Xanthomicrogaster Cameron, 1911*
Zamicrodus Viereck, 1912*
Zelomorpha Viereck, 1912
Ichneumonoidea, Ichneumonidae
Acerastes Cushman, 1929
Acorystus Townes, 1970
Acrotaphus Townes, 1960
Agrypon Förster, 1860*
Allophris Förster, 1868*
Aneuclis Förster, 1868*
Anomalon Panzer, 1804
Apechoneura Kriechbaumer, 1890
Barycnemis Förster, 1868*
Bathyzonus Townes, 1970
Bicryptella Strand, 1917
Boethella Bennett, 2003
Brachycyrtus Kriechbaumer, 1880*
Calliephialtes Ashmead, 1900
Campoplex Gravenhorst, 1829*
Casinaria Holmgren, 1859*
Charops Holmgren, 1859*
Clistopyga Gravenhorst, 1829*
(Figura 4)
Colpotrochia Holmgrem, 1855
Creagura Townes, 1971*
Cryptanura Brullé, 1846
Cryptophion Viereck, 1913*
Cubus Townes, 1959*
Cymodusa Holmgren, 1859*
Debilos Townes, 1966
Diaparsis Förster, 1868*
Digonocryptus Viereck, 1913
Dimophora Förster, 1869*
Diradops Townes, 1946*
Distictus Townes, 1966
321
Dolichomitus Smith, 1877*
Dusona Cameron, 1900
Eiphosoma Cresson, 1865
Eknomia Santos & Aguiar, 2012
Enicospilus Stephens, 1835
Epirhyssa Cresson, 1865*
Eruga Townes, 1960*
Eutanygaster Cameron, 1911*
Exetastes Gravenhorst, 1829*
Ganodes Townes, 1957*
Golbachiella Townes, 1970
Grotea Cresson, 1864*
Hapsinotus Townes, 1970*
Hymenoepimecis Viereck, 1912
Joppa Fabricius, 1804
Joppidium Walsh, 1873
Labena Cresson, 1864*
Lagarosoma Gupta & Gupta, 1984
Lamprocryptus Schmiedeknecht,
1904
Latosculum Townes, 1966
Leurus Townes, 1946*
Limonethe Townes, 1946
Loxopus Townes, 1970
Lycorina Holmgren, 1859*
Macrojoppa Kriechbaumer, 1898
Figura 4. Ichneumonidae, Clistopyga
Gravenhorst, 1829
322
Meggoleus Townes, 1971*
Melanocryptus Cameron, 1902
Meniscomorpha Schmiedeknecht,
1907
Mesochorus Gravenhorst, 1829
Messatoporus Cushman, 1929
Metopius Panzer, 1806*
Neotheronia Krieger, 1899*
Netelia Gray, 1860
Nonnus Cresson, 1874
Occia Tosquinet, 1903*
Oedemopsis Tschek, 1869*
Ophion Fabricius, 1798
Ophiopterus Brullé, 1846*
Orthocentrus Gravenhorst, 1829*
Oxytorus Förster, 1869
Petila Tedesco & Aguiar, 2009
Phradis Förster, 1868*
Pimpla Fahrilles, 1804*
Podogaster Brullé, 1846*
Polycyrtidea Viereck, 1913
Polyphrix Townes, 1970
Polysphincta Gravenhorst, 1829*
Priotomis Townes, 1970
Pristomerus Curtis, 1836*
Probles Förster, 1868*
Prosthoporus Porter, 1977
Rhinium Townes, 1966
Sphingozona Townes, 1971*
Stethantyx Townes, 1971*
Syzeuctus Förster, 1868*
Temelucha Förster, 1869*
Thymebatis Brèthes, 1909
Thyreodon Brullé, 1846
Ticapimpla Gauld, 1991*
Toechorychus Townes, 1946
Trathala Cameron, 1899*
Trieces Townes, 1946*
Woldstedtius Carlson, 1979*
Xanthopimpla Saussure, 1892*
Xiphosomella Szépligeti, 1905*
Xorides Latreille, 1809*
Zaglyptus Foster, 1869*
Zagryphus Cushman, 1919*
Zatypota Förster,1869*
Zonopimpla Ashmead, 1900*
Trigonalioidea, Trigonalidae
Taeniogonalos Schulz, 1906*
(Figura 5)
Cynipoidea, Figitidae
Acanthaegilips Ashmead, 1897*
Acantheucoila Ashmead, 1900*
Aganaspis Lin, 1988*
Agrostocynipis Diaz, 1976*
Alloxysta Förster, 1869*
Anacharis Dalman, 1823*
Angustocorpa Quinlan, 1988*
Apocharips Fergusson, 1988*
Aspicera Dahlbom, 1842*
Chrestosema Förster, 1869*
Dettmeria Borgmeier, 1935*
Dicerataspis Ashmead, 1896*
Didyctium Riley, 1880*
Dieucoila Ashmead, 1903*
Figura 5. Trigonalydae, Taeniogonalos
Schulz, 1906
Endecameris Yoshimoto, 1963*
Figites Latreille, 1802*
Ganaspis Förster, 1869*
Gronotoma Förster, 1869*
Hexacola Förster, 1869*
Kleidotoma Westwood, 1833*
Leptolamina Yoshimoto, 1962*
Leptopilina Förster, 1869* (Figura 6)
Marthiella Buffington, 2009*
Micreroides Yoshimoto, 1962*
Neralsia Cameron, 1833*
Odontoeucoila Ashmead, 1903
Odontosema Kieffer, 1909*
Preseucoela Buffington, 2004*
Rhabdeucoela Kieffer, 1907*
Rhoptromeris Förster, 1869*
Steleucoela Kieffer, 1908
Striatovertex Schick & Forshage,
2011*
Thoreauella Girault, 1930*
Triplasta Kieffer, 1901*
Tropideucoila Ashmead, 1903*
Zaeucoila Ashmead, 1903*
Cynipoidea, Ibaliidae
Ibalia Latreille, 1802*
323
Figura 6. Figitidae, Leptopilina Förster,
1869
Figura 7. Liopteridae, Liopteron Perty,
1833
Cynipoidea, Liopteridae
Liopteron Perty, 1833* (Figura 7)
Pseudibalia Kieffer, 1911*
Evanioidea, Aulacidae
Aulacus Jurine, 1807* (Figura 8)
Pristaulacus Kieffer, 1900
Evanioidea, Evaniidae
Alobevania Kawada & Deans, 2008*
Evania Fabricius, 1775
Evaniella Bradley, 1905
Evaniscus Szépligeti, 1903*
Figura 8. Aulacidae, Aulacus Jurine,
1807
324
Hyptia Illiger, 1807
Semaeomyia Bradley, 1908 (Figura 9)
Evanioidea, Gasteruptiidae
Gasteruption Latreille, 1796
(Figura 10)
Diaprioidea, Diapriidae
Acanthopria Ashmead, 1896*
(Figura 11)
Acidopsilus Kieffer, 1909*
Aclista Förster, 1856*
Basalys Westwood, 1833*
Belyta Jurine, 1807*
Camptopsilus Kieffer, 1908*
Coecopria Masner, 1969*
Coptera Say, 1836*
Dissoxylabis Kieffer, 1909*
Doddius Masner & Garcia, 2002*
Doliopria Kieffer, 1910*
Entomacis Förster, 1856*
Idiotypa Förster, 1856*
Leucopria Masner & Garcia, 2002*
Lyteba Thomson, 1858*
Megaplastopria Ashmead, 1903*
Mimopria Holgren, 1908*
Miota Förster, 1856*
Monoxylabis Kieffer, 1909*
Monoxylabis Kieffer, 1909*
Odontopsilus Kieffer, 1909*
Paramesius Westwood, 1832*
Pentapria Kieffer, 1905*
Propsilomma Kieffer, 1916*
Scorpioteleia Ashmead, 1897*
Spilomicrus Westwood, 1832*
Szelenyiopria Fabricius, 1974*
Tropidopsilus Kieffer, 1908*
Diaprioidea, Ismaridae
Ismarus Haliday, 1835*
Figura 9. Evaniidae, Semaeomyia
Bradley, 1908
Figura 10. Gasteruptiidae, Gasteruption
Latreille, 1796
Figura 11. Diapriidae, Acanthopria
Ashmead, 1896
Diaprioidea, Monomachidae
Monomachus Klug, 1841 (Figura 12)
Platygastroidea, Platygastridae
Acanthoscelio Ashmead, 1893
Acerotella Masner, 1964
Allostemma Masner & Huggert, 1989
Allotropa Förster, 1856*
Amblyaspis Förster, 1856
Amitus Haldeman, 1850*
Baeus Haliday, 1833
Baryconus Förster, 1856
Calliscelio Ashmead, 1893
Calotelea Westwood, 1837
Chromoteleia Ashmead, 1893
Cremastobaeus Ashmead, 1893
Duta Nixon, 1933
Dyscritobaeus Perkins, 1910
Embidobia Ashmead, 1896*
Eumicrosoma Gahan, 1913*
Euxestonotus Fouts, 1925*
Fidiobia Ashmead, 1894
Gastrotrypes Brues, 1922
Gryon Haliday, 1833
Gryonoides Dodd, 1920*
Idris Förster, 1856
Inostemma Haliday, 1833*
Iphitrachelus Haliday, 1836
Isostasius Förster, 1856*
Leptacis Förster, 1856
Figura 12. Monomachidae,
Monomachus Klug, 184
325
Leptoteleia Kieffer, 1908
Macroteleia Westwood, 1835
Metanopedias Brues, 1910*
Odontacolus Kieffer, 1910
Oethecoctonus Ashmead, 1893
Opisthacantha Ashmead, 1893
Orseta Masner & Huggert, 1989*
Parabaeus Kieffer, 1910
Parascelio Dodd, 1920
Paridris Kieffer, 1908
Phanuromyia Dodd, 1914*
Phanuropsis Girault, 1916*
Piestopleura Förster, 1856*
Platygaster Latreille, 1809
Probaryconus Kieffer, 1908
Psilanteris Kieffer, 1916
Pyrgaspis Kozlov, 1967*
Scelio Latreille, 1805
Sceliomorpha Ashmead, 1893
Synopeas Förster, 1856
Telenomus Haliday, 1833
Thoronella Masner, 1972
Trichacis Förster, 1856
Trimorus Förster, 1856
Trissolcus Ashmead, 1893
Triteleia Kieffer, 1906
Tyrannoscelio Masner & Johnson,
2007 (Figura 13)
Figura 13. Platygastridae,Tyrannoscelio
Masner & Johnson, 2007
326
Xenomerus Walker, 1836*
Proctotrupoidea, Heloridae
Helorus Ogloblin 1928*
Proctotrupoidea, Pelecinidae
Pelecinus Latreille, 1800 (Figura 14)
Ceraphron Jurine, 1807*
Synarsis Förster, 1878* (Figura 16)
Ceraphronoidea, Megaspilidae
Conostigmus Dahlbom, 1858*
Dendrocerus Ratzeburg, 1852*
(Figura 17)
Proctotrupoidea, Proctotrupidae
Exallonyx Kieffer, 1904*
(Figura 15)
Ceraphronoidea, Ceraphronidae
Aphanogmus Thomson, 1858*
Figura 16. Ceraphronidae, Synarsis
Förster, 1878
Figura 14. Pelecinidae, Pelecinus
Latreille, 1800
Figura 15. Proctotrupidae, Exallonyx
Kieffer, 1904
Figura 17. Megaspilidae, Dendrocerus
Ratzeburg, 1852
Mymarommatoidea,
Mymarommatidae
Mymaromella Girault, 1931
Mymaromma Girault, 1920
Palaeomymar Meunier, 1901
Chalcidoidea, Agaonidae
Aepocerus Mayr, 1885
Heterandrium Mayr, 1885
Idarnes Walker, 1843 (Figura 18)
Pegoscapus Cameron, 1906
327
Epitranus Walker, 1834
Halsteadium Boucek, 1992
Haltichella Spinola, 1811
Hockeria Walker, 1834*
Melanosmicra Ashmead, 1904
Notaspidium Dalla Torre, 1897
Stypiura Kirby, 1883
Chalcidoidea, Aphelinidae
Encarsia Förster, 1878*
Punkaphytis Kim & Heraty, 2012*
(Figura 19)
Chalcidoidea, Chalcididae
Antrocephalus Kirby, 1883
Aspirrhina Kirby, 1883
Brachymeria Westwood, 1829
Ceyxia Girault, 1911
Conura Spinola, 1837 (Figura 20)
Dirhinus Dalman, 1818
Ecuada Boucek, 1992*
Figura 19. Aphelinidae, Punkaphytis
Kim & Heraty, 2012
Figura 18. Agaonidae, Idarnes Walker,
1843
Figura 20. Chalcididae, Conura
Spinola, 1837
328
Zavoya Boucek, 1992
Chalcidoidea, Encyrtidae
Adelencyrtus Ashmead, 1900*
Aenasius Walker, 1846*
Agarwalencyrtus Hayat, 1981*
Anagyrus Howard, 1896
Anicetus Howard, 1896*
Aphycus Mayr, 1876*
Arrhenophagus Aurivillius, 1888*
Blastothrix Mayr, 1876*
Blepyrus Howard, 1898*
Brachyplatycerus De Santis, 1972*
Cerchysiella Girault, 1914
Cheiloneurus Westwood, 1833*
Coccidoctonus Crawford, 1912*
Coelopencyrtus Timberlake, 1919*
Comperia Gomes, 1942
Copidosoma Ratzeburg, 1844
Encyrtus Latreille, 1809
Hambletonia Compere, 1936*
Hemencyrtus Ashmead, 1900
Hexacladia Ashmead, 1891*
Homalopoda Howard, 1894*
Homalotylus Mayr, 1876*
Figura 21. Encyrtidae, Metaphycus
Mercet, 1917
Meromyzobia Ashmead, 1900*
Metaphycus Mercet, 1917*
(Figura 21)
Microterys Thomson, 1876*
Mira Schellenberg, 1803*
Mucrencyrtus Noyes, 1980*
Neastymachus Girault, 1915*
Ooencyrtus Ashmead, 1900*
Parablastothrix Mercet, 1917*
Prionomastix Mayr, 1876
Prochiloneurus Silvestri, 1915*
Protyndarichoides Noyes, 1980*
Psyllaephagus Ashmead, 1900*
Rhytidothorax Ashmead, 1900*
Shenahetia Noyes, 1980*
Syrphophagus Ashmead, 1900*
Tineophoctonus Ashmead, 1900*
Chalcidoidea, Eucharitidae
Isomerala Shipp, 1894
Kapala Cameron, 1884*
Lirata Cameron, 1884* (Figura 22)
Orasema Cameron, 1884*
Chalcidoidea, Eulophidae
Alveoplectrus Wijesekara & Schauff,
1997*
Figura 22. Eucharitidae, Lirata
Cameron, 1884
329
Ametallon Ashmead, 1904*
Aoridus Yoshimoto, 1971*
Apleurotropis Girault, 1913
Aprostocetus Westwood, 1833*
Cabeza Hansson & LaSalle, 2003*
Chrysocharis Förster, 1856*
Closterocerus Westwood, 1833*
(Figura 23)
Deutereulophus Schulz, 1906*
Diglyphus Walker, 1844*
Elachertus Spinola, 1811*
Elasmus Westwood, 1833*
Emersonella Girault, 1916*
Eriastichus LaSalle, 1994*
Euderus Haliday, 1844*
Euplectrus Westwood, 1832*
Galeopsomyia Girault, 1916*
Grotiusomyia Girault, 1917*
Hoplocrepis Ashmead, 1890*
Horismenus Walker, 1843*
Melittobia Westwood, 1848*
Ogmoelachertus Schauff, 2000*
Omphale Haliday, 1833*
Oxypracetus LaSalle, 1994*
Paracrias Ashmead, 1904*
Paraolinx Ashmead, 1894*
Pediobius Walker, 1846*
Perditorulus Hansson, 1996*
Phymastichus LaSalle, 1990*
Platyplectrus Ferrière, 1941*
Proacrias Ihering, 1914*
Pseudosecodes Girault & Dodd,
1915*
Tachinobia Boucek, 1977*
Tetrastichus Haliday, 1844*
Trichospilus Ferrière, 1930*
Figura 23. Eulophidae, Closterocerus
Westwood, 1833
Figura 24. Eupelmidae, Brasema
Cameron, 1884
Chalcidoidea, Eupelmidae
Anastatus Motschulsky, 1859*
Arachnophaga Ashmead, 1896*
Australoodera Girault, 1922*
Brasema Cameron, 1884 (Figura 24)
Calosota Curtis, 1836*
Ecnomocephala Gibson, 1995*
Eupelmus Dalman, 1820*
Lecaniobius Ashmead, 1896*
Macreupelmus Ashmead, 1896*
Metapelma Westwood, 1835*
Omeganastatus Gibson, 1995*
330
Oozetetes De Santis, 1970*
Phlebopenes Perty, 1833*
Psomizopelma Gibson, 1995*
Reikosiella Yoshimoto, 1969*
Zaischnopsis Ashmead, 1896*
Chalcidoidea, Eurytomidae
Bephrata Cameron, 1984
(Figura 25)
Khamul Gates, 2008
Rileya Ashmead, 1988
Figura 25. Eurytomidae, Bephrata
Cameron, 1984
Chalcidoidea, Leucospidae
Leucospis Fabricius, 1775*
(Figura 26)
Chalcidoidea, Mymaridae
Acmopolynema Ogloblin, 1946*
(Figura 27)
Alaptus Westwood, 1839*
Anagroidea Girault, 1915*
Anagrus Haliday, 1833*
Arescon Walker, 1846*
Australomymar Girault, 1929*
Callodicopus Ogloblin, 1955*
Camptoptera Förster, 1856*
Camptopteroidea Viggiani, 1974*
Cleruchus Enock, 1909*
Erdosiella Soyka, 1956*
Erythmelus Enock, 1909*
Gonatocerus Nees, 1834*
Litus Haliday, 1833*
Myrmecomymar Yoshimoto, 1990*
Neomymar Carwford, 1913*
Neostethynium Ogloblin, 1964*
Omyomymar Schauff, 1983*
Polynema Haliday, 1833*
Schizophragma Ogloblin, 1949*
Stephanocampta Mathot, 1966*
Tetrapolynema Ogloblin, 1946*
Figura 26. Leucospidae, Leucospis
Fabricius, 1775
Figura 27. Mymaridae, Acmopolynema
Ogloblin, 1946
Chalcidoidea, Perilampidae
Perilampus Latreille, 1809 (Figura 28)
Chalcidoidea, Pteromalidae
Ablaxia Delucchi, 1957*
Acaenasis Girault, 1917*
Aepocerus Mayr, 1885*
Apsilocera Boucek, 1956*
Arachnopteromalus Gordh, 1976*
Asaphes Walker, 1834*
Bubekia Dalla Torre, 1897*
Callitula Spinola, 1811*
Catolaccus Thomson, 1878*
Chalcedectus Walker, 1852*
Chrysoglyphe Ashmead, 1894*
Cleonymus Latreille, 1809*
(Figura 29)
Dipara Walker, 1833*
Epipteromalus Ashmead, 1904*
Epistenia Westwood, 1832*
Erixestus Crawford, 1910*
Erotolepsia Howard, 1894*
Eurydinoteloides Girault, 1913*
Gastrancistrus Westwood, 1833*
Halticopteroides Girault, 1913*
Hedqvistia Gibson, 2003*
Herbertia Howard, 1894*
Heteroschema Gahan, 1919*
Holcaeus Thomson, 1878*
Figura 28. Perilampidae, Perilampus
Latreille, 1809
331
Jaliscoa Boucek, 1993*
Lelaps Walker, 1843*
Leptofoenus Smith, 1862*
Lycisca Spinola, 1840*
Lyrcus Walker, 1842*
Macroglenes Westwood, 1832*
Mauleus Graham, 1981*
Metastenus Walker, 1834*
Miristhma Boucek, 1993*
Nasonia Ashmead, 1904*
Neocatolaccus Ashmead, 1904*
Netomocera Boucek, 1954*
Notoglyptus Masi, 1917*
Ogloblinisca Hedqvist, 1968*
Pachycrepoideus Ashmead, 1904*
Pachyneuron Walker, 1833*
Propodeia Boucek, 1993*
Proschizonotus Girault, 1928*
Protoepistenia Gibson, 2003*
Psilocera Walker, 1833*
Shedoepistenia Gibson, 2003*
Spalangia Latreille, 1805*
Systatis Walker, 1834*
Theocolax Westwood, 1832*
Toxeumella Girault, 1913*
Trichomalopsis Crawford, 1913*
Uniclypea Boucek, 1976*
Figura 29. Pteromalidae, Cleonymus
Latreille, 1809
332
Chalcidoidea, Signiphoridae
Signiphora Ashmead, 1880*
Thysanus Walker, 1840*
Chalcidoidea, Tanaostigmatidae
Tanaostigma Howard, 1890 (Figura 30)
Tanaostigmodes Ashmead, 1896*
Chalcidoidea, Torymidae
Palmon Dalman, 1825
Podagrion Spinola, 1811*
Torymoides Walker, 1871
Torymus Dalman, 1820*
Zaglyptonotus Crawford, 1914*
Chalcidoidea, Trichogrammatidae
Oligosita Walker, 1851* (Figura 31)
Trichogramma Westwood, 1833
Aspidepyris Evans, 1964
Bakeriella Kieffer, 1910
Cephalonomia Westwood, 1833
Chlorepyris Kieffer, 1913
Dissomphalus Ashmead, 1893
Epyris Westwood, 1832
Goniozus Förster, 1856
Holepyris Kieffer, 1905
Laelius Ashmead, 1893
Nothepyris Evans, 1973
Prorops Waterson, 1923
Prosierola Kieffer, 1905
Pseudisobrachium Kieffer, 1904
(Figura 32)
Sclerodermus Latreille, 1809
Solepyris Azevedo, 2006
Chrysidoidea, Bethylidae
Anisepyris Kieffer, 1905
Apenesia Westwood, 1874
Chrysidoidea, Chrysididae
Adelphe Krombein, 1890*
Amisega Cameron, 1888*
Caenochrysis Kimsey & Bohart,
1981 (Figura 33)
Chrysis Linnaeus, 1761*
Cleptidea Mocsáry, 1904
Figura 30. Tanaostigmatidae,
Tanaostigma Howard, 1890
Figura 31. Trichogrammatide, Oligosita
Walker, 1851
ACULEATA
Exallopyga French, 1985*
Exochrysis Bohart, 1966*
Holophris Mocsáry, 1890*
Ipsiura Bohart, 1959*
Pleurochrysis Bohart, 1966*
Chrysidoidea, Dryinidae
Anteon Jurine, 1807*
Aphelopus Dalman, 1823
Bocchus Ashmead, 1893*
Crovettia Olmi, 1984
Deinodryinus Perkins, 1907
Dryinus Latreille, 1804*
Gonatopus Ljungh, 1810* (Figura 34)
333
Neodryinus Perkins, 1905
Thaumatodryinus Perkins, 1905*
Chrysidoidea, Embolemidae
Embolemus Westwood, 1833
(Figura 35)
Chrysidoidea, Sclerogibbidae
Probethylus Ashmead, 1902
(Figura 36)
Figura 32. Bethylidae,
Pseudisobrachium Kieffer, 1904
Figura 34. Dryinidae, Gonatopus
Ljungh, 1810
Figura 33. Chrysididae, Caenochrysis
Kimsey & Bohart, 1981
Figura 35. Embolemidae, Embolemus
Westwood, 1833
334
Chrysidoidea, Scolebythidae
Clystopsenella Kieffer, 1911*
(Figura 37)
Vespoidea, Formicidae
Acanthognathus Mayr, 1887
Acanthoponera Mayr, 1862
Acanthostichus Mayr, 1887*
Acromyrmex Mayr, 1865
Anochetus Mayr, 1861
Apterostigma Mayr, 1865
Atta Fabricius, 1804
Azteca Forel, 1878
Basiceros Schulz, 1906
Brachymyrmex Mayr, 1868
Camponotus Mayr, 1861
Carebarella Emery, 1906
Cephalotes Latreille, 1802
Cerapachys Smith, 1857*
Crematogaster Lund, 1831
Cryptomyrmex Fernández, 2004
Cylindromyrmex Mayr, 1870*
(Figura 38)
Cyphomyrmex Mayr, 1862
Dinoponera Roger, 1861
Discothyrea Roger, 1863
Dolichoderus Lund, 1831
Dorymyrmex Mayr, 1866
Eciton Latreille, 1804
Ectatomma Smith, 1858
Eurhopalothrix Brown & Kempf,
1961
Gnamptogenys Roger, 1863
Heteroponera Mayr, 1887
Hylomyrma Forel, 1912
Hypoponera Santschi, 1938
Figura 37. Scolebythidae,
Clystopsenella Kieffer, 1911
Figura 36. Sclerogibbidae, Probethylus
Ashmead, 1902
Figura 38. Formicidae,
Cylindromyrmex Mayr, 1870
Labidus Jurine, 1807
Lachnomyrmex Wheeler, 1910
Leptogenys Roger, 1861
Linepithema Mayr, 1866
Mayaponera Schmidt & Shattuck,
2014
Megalomyrmex Forel, 1885
Monomorium Mayr, 1855
Mycocepurus Forel, 1893
Myrmelachista Roger, 1863
Myrmicocrypta F. Smith, 1860
Neivamyrmex Borgmeier, 1940
Neoponera Emery, 1901
Nesomyrmex Wheeler, 1910
Nomamyrmex Borgmeier, 1936
Nylanderia Emery, 1906
Octostruma Forel, 1912
Odontomachus Latreille, 1804
Oxyepoecus Santschi, 1841
Pachycondyla Smith, 1858
Paratrechina Motschoulsky, 1863
Pheidole Westwood, 1839
Platythyrea Roger, 1863*
Prionopelta Mayr, 1866*
Procryptocerus Emery, 1887
Pseudomyrmex Lund, 1831
Rogeria Emery, 1894
Figura 39. Mutillidae, Hoplocrates
Mickel, 1937
335
Sericomyrmex Mayr, 1865
Simopelta Mann, 1922
Solenopsis Westwood, 1840
Stigmatomma Roger, 1859
Strumigenys Smith, 1860
Tapinoma Förster, 1850
Tetramorium Mayr, 1855
Thaumatomyrmex Mayr, 1887
Trachymyrmex Forel, 1893*
Typhlomyrmex Mayr, 1862
Wasmannia Forel, 1893
Vespoidea, Mutillidae
Calomutilla Mickel, 1952*
Darditilla Casal, 1965*
Ephuta Say, 1836
Hoplocrates Mickel, 1937 (Figura 39)
Hoplomutilla Ashmead, 1899
Horcomutilla Casal, 1962*
Lomachaeta Mickel, 1936*
Lophomutilla Mickel, 1952
Lophostigma Mickel, 1952*
Lynchiatilla Casal, 1963*
Pappognatha Mickel, 1939
Pertyella Mickel, 1952*
Pseudomethoca Ashmead, 1899*
Seabratilla Casal, 1963
Sphaeropthalma Blake, 1871*
Timulla Ashmead, 1899
Traumatomutilla André, 1901
Vianatilla Casal, 1962*
Xystromutilla André, 1905*
Vespoidea, Pompilidae
Abernessia Arlé, 1947
Ageniella Banks, 1911
Agenioideus Ashmead, 1902*
Aimatocare Roig Alsina, 1989*
Anoplius Dufour, 1834
Aplochares Banks, 1944*
336
Aporus Spinola, 1808* (Figura 40)
Aridestus Banks, 1947*
Auplopus Spinola, 1841
Balboana Banks, 1944*
Caliadurgus Pate, 1946*
Ceropales Latreille, 1796*
Dicranoplius Haupt, 1950*
Dipogon Fox, 1897*
Entypus Dahlbom, 1843*
Epipompilus Kohl, 1884*
Episyron Schiødte, 1837*
Eragenia Banks, 1946
Euplaniceps Haupt, 1930*
Irenangelus Schultz, 1906*
Minagenia Banks, 1934*
Mystacagenia Evans, 1973
Notocyphus Smith, 1855
Pepsis Fabricius, 1804
Poecilopompilus Howard, 1901
Priochilus Banks, 1944
Priocnemis Schiodte, 1837*
Tachypompilus Ashmead, 1902*
Vespoidea, Scoliidae
Campsomeris Lepeletier, 1845
(Figura 42)
Vespoidea, Rhopalosomatidae
Liosphex Townes, 1977*
Olixon Cameron, 1887*
Rhopalosoma Shuckard, 1841
(Figura 41)
Figura 41. Rhopalosomatidae,
Rhopalosoma Shuckard, 1841
Figura 40. Pompilidae, Aporus Spinola,
1808
Figura 42. Scoliidae, Campsomeris
Lepeletier, 1845
Vespoidea, Tiphiidae
Aelurus Klug, 1842*
Anthobosca Guérin Méneville, 1830*
Atopothynnus Kimsey, 1991*
Epomidiopteron Romand, 1836*
Mallochessa Allen, 1972*
Mesothynnus Kimsey, 1991*
Methocha Latreille, 1804*
Myzinum Latreille, 1803*
Pterombrus Smith, 1869*
Scotaena Klug, 1810* (Figura 43)
Tiphia Fabricius, 1775*
Upa Kimsey, 1991*
Zeena Kimsey, 1991*
Vespoidea, Vespidae
Agelaia Lepeletier, 1836 (Figura 44)
Angiopolybia Araujo, 1946
Apoica Lepeletier, 1836
Brachygastra Perty, 1833
Cephalastor Giordani Soika, 1982
Chartergellus Bequaert, 1938
Epipona Latreille, 1802
Leipomeles Möbius, 1856
Mischocyttarus de Saussure, 1853
Monobia de Saussure, 1852
Montezumia de Saussure, 1852
Figura 43. Tiphiidae, Scotaena Klug,
1810
337
Pachodynerus de Saussure, 1870
Pirhosigma Giordani Soika, 1978
Polistes Latreille, 1802
Polybia Lepeletier, 1836
Protonectarina Ducke, 1910
Protopolybia Ducke, 1905
Pseudodynerus de Saussure, 1855
Pseudopolybia de Saussure, 1863
Synoeca de Saussure, 1852
Zethus Fabricius, 1804
Apoidea, Ampulicidae
Ampulex Jurine, 1807*
Dolichurus Latreille, 1809*
Apoidea, Apidae
Acamptopoeum Cockerell, 1905
Ancyloscelis Latreille, 1829
Agapostemon Guerin-Meneville, 1844
Anthodioctes Holmberg, 1903
Anthrenoides Ducke, 1907
Apis Linnaeus, 1758
Ariphanarthra Moure, 1951
Augochlora Smith, 1853
Figura 44. Vespidae, Agelaia
Lepeletier, 1836
338
Augochlorella Sandhouse, 1937
Augochloropsis Cockerell, 1897
Austrostelis Michener & Griswold,
1994
Bombus Latreille, 1802
Bothranthidium Moure, 1947
Centris Fabricius, 1804
Cephalotrigona Schwarz, 1940
Ceratalictus Moure, 1943
Ceratina Latreille, 1802*
Chilicola Spinola, 1851*
Coelioxys Latreille, 1809
Colletes Latreille, 1802*
Corynurella Eickwort, 1969*
Cyphomelissa Schrottky, 1902
Dialictus Robertson, 1902
Dicranthidium Moure & Urban, 1975
Dithygater Moure & Michener, 1955*
Epanthidium Moure, 1947
Epicharis Klug, 1807
Eufriesea Cockerell, 1909
Euglossa Latreille, 1802 (Figura 45)
Eulaema Lepeletier, 1841
Eulonchopria Brèthes, 1909
Eurytis Smith, 1854
Exaerete Hoffmannsegg, 1817
Exomalopsis Spinola, 1853
Florilegus Robertson, 1900
Friesella Moure, 1946
Frieseomelitta Ihering, 1912
Gaesischia Michener, LaBerge &
Moure, 1955
Habralictus Moure, 1941*
Hoplocolletes Michener, 1965
Hoplostelis Dominique, 1898
Hylaeus Fabricius, 1793*
Hypanthidium Cockerell, 1904
Larocanthidium Urban, 1997
Leiopodus Smith, 1854
Lestrimelitta Friese, 1903
Leurotrigona Moure, 1951
Lophopedia Michener & Moure, 1957
Megachile Latreille, 1802
Megalopta Smith, 1853
Megaloptidia Cockerell, 1900
Megommation Moure, 1943
Melipona Illiger, 1806
Melissoptila Holmberg, 1884
Melitoma Lepeletier & Serville, 1828
Melissodes Latreille, 1829
Mesoplia Lepeletier, 1841
Microsphecodes Eickwort & Stage,
1972*
Moureanthidium Urban, 1995
Mydrosoma Smith, 1879
Nananthidium Moure, 1947
Nannotrigona Cockerell, 1922
Neocorynura Schrottky, 1910*
Nomada Scopoli, 1770*
Odyneropsis Schrottky, 1902*
Osiris Smith, 1854
Oxaea Klug, 1807
Oxytrigona Cockerell, 1917
Parapsaenythia Friese, 1908
Paratetrapedia Moure, 1941
Paratrigona Schwarz, 1938*
Partamona Schwarz, 1939
Figura 45. Apidae, Euglossa Latreille,
1802
Plebeia Schwarz, 1938
Protodiscelis Brèthes, 1909
Psaenythia Gerstaecker, 1868
Pseudagapostemon Schrottky, 1909
Pseudaugochlora Michener, 1954
Ptiloglossa Smith, 1853*
Rhathymus Lepeletier & Serville,
1828
Rhinocorynura Schrottky, 1909
Rhophitulus Ducke, 1907*
Saranthidium Moure & Hurd, 1960
Scaptotrigona Moure, 1942
Scaura Schwarz, 1938
Schwarziana Moure, 1943
Temnosoma Smith, 1853*
Tetragona Lepeletier & Serville, 1828
Tetragonisca Moure, 1946
Tetrapedia Klug, 1810
Thectochlora Moure, 1940
Thygater Holmberg, 1884
Trichocerapis Cockerell, 1904
Trigona Jurine, 1807
Trigonisca Moure, 1950
Trigonopedia Moure, 1941
Tropidopedia Michener & Moure,
1957
Xylocopa Latreille, 1802
Apoidea, Crabronidae
Argogorytes Ashmead, 1899*
Aroliagorytes Bohart, 2000*
Astata Latreille, 1796
Bembecinus A. Costa, 1859*
Bembix Fabricius, 1775
Bicyrtes Lepeletier, 1845
Bothynostethus Kohl, 1884*
Cerceris Latreille, 1802*
Clitemnestra Spinola, 1851*
Ectemnius Dahlbom, 1845
Editha Parker, 1929
339
Enoplolindenius Rohwer, 1911*
Entomocrabro Kohl, 1905*
Epinysson Pate, 1935*
Foxia Ashmead, 1898*
Holcorhopalum Cameron, 1904*
(Figura 46)
Hoplisoides Gribodo, 1884*
Incastigmus Finnamore, 1995
Larra Fabricius, 1793
Lecrenierus Leclercq, 1977*
Lestiphorus Lepeletier, 1832*
Liogorytes Bohart, 1967*
Liris Fabricius, 1804*
Lyroda Say, 1837*
Microbembex Patton, 1879
Microstigmus Ducke, 1907
Nitela Latreille, 1809*
Oxybelus Latreille, 1796:*
Pae Pate, 1944*
Philanthus Fabricius, 1790*
Figura 46. Crabronidae,
Holcorhopalum Cameron, 1904
340
Pison Jurine in Spinola, 1808
Pisoxylon Menke, 1968*
Pluto Pate, 1937
Podagritus Spinola, 1851*
Psen Latreille, 1796*
Pterygorytes Bohart, 1967
Quexua Pate, 1942*
Rhopalum Stephens, 1829*
Rubrica Parker, 1929
Sagenista Bohart, 1967
Scapheutes Handlirsch, 1887*
Selman Parker, 1929
Solierella Spinola, 1851*
Spilomena Shuckard, 1838*
Stictia Illinger, 1807
Stigmus Panzer, 1804*
Tachysphex Kohl, 1883
Tachytes Panzer, 1806
Tracheliodes Morawitz, 1866*
Trachypus Klug, 1810*
Trypoxylon Latreille, 1796
Apoidea, Sphecidae
Ammophila Kirby, 1798
Dynatus Lepeletier, 1845
Eremnophila Menke, 1964
Isodontia Patton, 1880*
Penepodium Menke in Bohart &
Menke, 1976
Podium Fabricius, 1804
Prionyx Vander Linden, 1827
Sceliphron Klug, 1801
Sphex Linnaeus, 1758
Trigonopsis Perty, 1833
Discussion
Fernández & Sharkey (2006) estimated 2,520 genera of Hymenoptera
in the Neotropical region. So the total of 973 genera recognized from Espírito
Santo represents about 38.6% of their estimate. The area of Espírito Santo
is approximately 46,000 km, representing close to 0.23% of the Neotropical
region. Given its high diversity of habitats and geographic location, a high
level of faunistic biodiversity is expected. About 57% of the genera listed here
are new records from this state. That indicates how the fauna of Hymenoptera
this area is poorly studied.
Guénard et al. (2012) expected 75 genera of ants for Espírito Santo,
according to an interpolation model. The Espírito Santo ant fauna was known
from 58 genera, and we found six more totaling 64 genera, if the recent splitting
(Schmidt & Shattuck 2014) of Pachycondyla is not taken into account, and 66
genera considering the new definition of Pachycondyla. One possible reason
for the present list not fulfilling these authors’ expectations could be that the
new data in the present checklist was mostly based on material collected using
Malaise traps, available through the UFES collections. This clearly must have
produced sampling bias and prevented the sampling from being exhaustive,
given that several taxa need specific strategies for exhaustive sampling (see
341
Noyes, 1989). Nevertheless, this extensive use of Malaise traps permitted the
capture of several ant species for poorly collected genera, such as two species
of Acanthostichus and three species of Cylindromyrmex for Espírito Santo
compared with only one species of the former genus and none for the latter
in the intensive leaf litter sampling of Silva & Brandão (2014) throughout the
Atlantic Forest. Given the known distribution records for ants in surrounding
states (Guénard et al., 2012; Silva & Brandão, 2014) we expect the following,
relatively widespread, genera also to be present in Espírito Santo: Acropyga,
Centromyrmex, Cryptopone, Forelius, Kalathomyrmex, Mycetagroicus,
Mycetophylax, Mycetarotes, Ochetomyrmex, Proceratium, Pseudoponera,
and Tranopelta. Mycetosoritis, Rasoponera, and Tropidomyrmex, while not as
widespread as the previous genera, are to be found in neighboring states and
may be present. Given the busy activities in the port city of Vitoria, additional
invasive ant genera, such as Cardiocondyla, may also be eventually sampled.
These considerations suggest the presence of at least 78 ant genera in Espírito
Santo, and perhaps 81 or 82.
It is important to point out that this is the first check list of Hymenoptera
from Espírito Santo and based mostly on material collected by Malaise traps
in areas of Atlantic forest. Thus future field expeditions using several different
methods of sampling and in different habitats will certainly improve the
coverage of the present list. In spite of the sampling limitations, this checklist
represents the first attempt at producing concrete faunistic estimates for a state
in Southeastern Brazil, and the authors hope that it will be a starting point for
more thorough research of these organisms.
Acknowledgements
We thank Paulo Stein, Chirlei Brito, Mirella Tostes, Lidiana Zamprogno,
Magno Ramos, Fernanda Gomes, and Felipe Fraga for mounting and labeling
thousands of specimens; Sandra Fagundes for helping in preparing of thousands
of pages of the report; Isabel Alencar, Diego Barbosa, and Anderson Pessan for
assisting N.E.S.H.; to Chirley Brito again for uploading references and checklist;
to Nelson Perioto for identifying the genus of the Eurytomidae illustrated. We
also thank CNPq/FAPES, call Pronex program, for the financial support to the
proposal “N.E.S.H. – Hymenoptera Systematics Center: broadening agricultural
and environmental frontiers of Espírito Santo”, grant #52263010/2011 under
coordination of COA. We thank Valéria Fagundes, Sandra Fagundes, and
Viviana Corte for encouraging us in several steps of this work. USDA is an
equal opportunity provider and employer.
342
Literature Cited
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Instruções aos autores
O Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão, Nova Série destina-se à publicação de artigos científicos originais na área de Biodiversidade (Ecologia e Meio Ambiente, Botânica, Oceanografia Biológica e Zoologia), Biogeografia
e Etnobiologia, incluindo inventários, revisões e notas taxonômicas. Os manuscritos devem submetidos em formato
eletrônico pelo sítio: http://www.boletimmbml.net/boletim conforme as instruções disponíveis no mesmo. Os trabalhos
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ordem alfabética sob o título Literatura Citada, segundo o último sobrenome dos autores. Indique o nome completo das
publicações. Não abrevie. Exemplos de referências são:
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Boletim do MBML – Editor (Luisa Maria Sarmento Soares)
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Mello Leitão
Nova Série
Volume 37 Número 3 - Julho/Setembro de 2015
New records of Liotyphlops beui (Amaral, 1924) (Serpentes: Anomalepididae)
and an updated distribution map - Novo registro de Liotyphlops beui
(Amaral, 1924) (Serpentes: Anomalepididae) e uma atualização do mapa
de distribuição ..............................................................................................
................... Henrique C. Costa, Fidélis Júnio Marra Santos & Daniel Loebmann
241
Dieta e morfologia da cabeça, boca e dentição de duas raias simpátricas,
Myliobatis goodei e M. ridens (Batoidea: Myliobatiformes) - Diet and
morphology of the head, mouth and teeth of two sympatric rays, Myliobatis
goodei and M. ridens (Batoidea: Myliobatiformes) .....................................
... Gabriela Amaral de Rezende, Ricardo Roberto Capitoli & Carolus Maria Vooren
255
Biologia reprodutiva de Hypsiboas crepitans (Amphibia, Anura, Hylidae) Reproductive biology of Hypsiboas crepitans (Anura, Hylidae) .............................
............................................................................Ana Paula Barbosa Nascimento,
Arhetta Almeida, Amanda Santiago Ferreira Lantyer-Silva e Juliana Zina
271
Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata: Amphisbaenidae): Distribution extension and map - Amphisbaena lumbricalis Vanzolini, 1996 (Squamata:
Amphisbaenidae): extensão de distribuição e mapa ................................................
Jéssica Yara Araujo Galdino, Ubiratan Gonçalves, Gesika Matias & Selma Torquato
293
Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia, Rodentia, Sigmodontinae:
Distribution extension - Oligoryzomys fornesi (Massoia, 1973), Mammalia,
Rodentia, Sigmodontinae: Extensão da distribuição ...............................................
........................................ Natália L. Boroni, Ulyses F. J. Pardiñas & Gisele Lessa
301
Checklist of the genera of Hymenoptera (Insecta) from Espírito Santo state,
Brazil - Lista de gêneros de Hymenoptera (Insecta) do Espírito Santo, Brasil .......
.......................................................................... Celso O. Azevedo, Ana Dal Molin,
Angélica Penteado-Dias, Antonio C.C. Macedo, Beatriz Rodriguez-V., Bianca Z.K.
Dias, Cecilia Waichert, Daniel Aquino, David R. Smith, Eduardo M. Shimbori,
Fernando B. Noll, Gary Gibson, Helena C. Onody, James M. Carpenter, John
E. Lattke, Kelli dos S. Ramos, Kevin Williams, Lubomir Masner, Lynn S. Kimsey,
Marcelo T. Tavares, Massimo Olmi, Matthew L. Buffington, Michael Ohl, Michael
Sharkey, Norman F Johnson, Ricardo Kawada, Rodrigo B. Gonçalves, Rodrigo
M. Feitosa, Steve Heydon, Tânia M. Guerra, Thiago S.R. da Silva & Valmir Costa
313

Boletim do Museu de Biologia Mello Leitão

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